El desarrollo de parámetros para estimar el riesgo de transmisión de infecciones es uno de los objetivos de la vigilancia entomológica, contemplado en el Plan Nacional de Prevención, Vigilancia y Control de las enfermedades transmitidas por vectores. El objetivo de este estudio es valorar la utilidad de la prevalencia de infección (PI) de Rickettsia spp., Borrelia burgdorferi y virus de la fiebre hemorrágica Crimea-Congo en garrapatas de España, como indicador de riesgo de infección ante picadura y para comparaciones temporales y geográficas.
MétodosSe calculó la PI y su intervalo de confianza al 95% para las distintas parejas microorganismo-garrapata, con datos publicados hasta abril de 2024, obtenidos mediante revisión bibliográfica sistemática. Se seleccionaron estudios con detección de patógenos por métodos moleculares en garrapatas recogidas en vegetación.
ResultadosSe revisaron 581 artículos y se seleccionaron 20. La PI de Rickettsia spp. en Dermacentor marginatus fue del 84,4%, en D. reticulatus del 45,9%, y en Rhipicephalus sanguineus del 21,2%, siendo algunas especies de Rickettsia causales de DEBONEL (R. raoultii y R. slovaca) y de rickettsiosis tipo FEM (R. massiliae) las más frecuentes. La PI de Borrelia burgdorferisensu lato en Ixodes ricinus fue del 5,9%. La PI de fiebre hemorrágica Crimea-Congo en Hyalomma spp. fue del 0,3%.
ConclusionesLa PI es variable para cada pareja patógeno-garrapata, desde muy elevada para Rickettsia en Dermacentor, a relativamente baja para Borrelia en Ixodes y fiebre hemorrágica Crimea-Congo en Hyalomma. La PI puede ser un indicador útil, junto con otros factores, para estimar el riesgo de infección ante una picadura y realizar evaluaciones de riesgo poblacional en España.
The development of parameters to estimate the risk of transmission of infections is one of the objectives of entomological surveillance, included in the National Plan for the Prevention, Surveillance and Control of Vector-Borne Diseases. This study aims to assess the utility of the infection prevalence (IP) of Rickettsia spp., Borrelia burgdorferi, and Crimean-Congo haemorrhagic fever virus in ticks in Spain, as an indicator of the risk of infection from a tick bite and for temporal and geographical comparisons.
MethodsThe IP and its 95% confidence interval were calculated for the different microorganism-tick pairs, using data published until April 2024, obtained through a systematic literature review. Studies that included pathogen detection using molecular methods in ticks collected from vegetation (questing ticks) were selected.
ResultsFive hundred and eighty-one articles were reviewed, and 20 were selected. The IP of Rickettsia spp. in Dermacentor marginatus was 84.4%, in D. reticulatus 45.9%, and in Rhipicephalus sanguineus 21.2%, with some Rickettsia species causing DEBONEL (R. raoultii and R. slovaca) and MSF-like illness (R. massiliae) being the most frequent. The IP of Borrelia burgdorferisensu lato in Ixodes ricinus was 5.9%. The IP of Crimean-Congo haemorrhagic fever virus in Hyalomma spp. was 0.3%.
ConclusionsThe IP varies for each pathogen-tick pair, from very high for Rickettsia in Dermacentor, to relatively low for Borrelia in Ixodes and Crimean-Congo haemorrhagic fever virus in Hyalomma. The IP in ticks can be a useful indicator, along with other factors, for estimating the risk of infection from a tick bite and conducting population risk assessments in Spain.
Las garrapatas son una superfamilia de ácaros hematófagos (artrópodos de la clase Arachnida, subclase Acari) de importancia en salud pública por actuar como vectores de patógenos que se pueden transmitir a los humanos en caso de picadura. El riesgo de transmisión depende, entre otros, de factores relacionados con la biología del vector, su hábitat y los posibles hospedadores.
Las garrapatas de interés en salud pública pertenecen a 2 familias: Ixodidae (garrapatas duras) y Argasidae (garrapatas blandas). Las Argasidae suelen vivir en el interior de nidos o de madrigueras, con escaso contacto con los humanos. Las especies de la familia Ixodidae suelen vivir entre la vegetación, factor que contribuye a que en este grupo se encuentren la mayoría de las garrapatas que pueden transmitir patógenos al ser humano1.
Estos artrópodos presentan 4 estadios: huevo, larva, ninfa y adulto. Tras salir del huevo, la garrapata necesita alimentarse de sangre de un vertebrado antes de pasar al siguiente estadio, o para poner huevos en el caso de tratarse de una hembra adulta. Cuando ingieren sangre de un animal infectado por un determinado patógeno, pueden adquirirlo (competencia vectorial) y transmitirlo a nuevos huéspedes (capacidad vectorial) durante la posterior ingesta de sangre1. Normalmente, los estadios inmaduros se alimentan sobre hospedadores pequeños como roedores, lagomorfos, aves o incluso reptiles; los adultos, sin embargo, suelen alimentarse sobre mamíferos de mayor tamaño (carnívoros o ungulados). A su vez, hay que considerar que determinados géneros y especies son generalistas, y otros son especialistas, es decir, tienen afinidad por determinados hospedadores y raramente pican a otras familias de animales. Esto se traduce en que no todas las garrapatas tienen el mismo grado de antropofilia; es decir, la misma afinidad por picar a seres humanos para alimentarse2,3. Los hospedadores, además, pueden tener un papel importante en el desplazamiento y distribución de las garrapatas y de las enfermedades que puedan transmitir. Otros factores implicados en la transmisión de patógenos, dependientes del vector, son la duración de la ingesta de sangre de cada especie4, la capacidad de transmisión transestadial y de transmisión transovárica de los patógenos, y, sobre todo, el porcentaje de garrapatas infectadas en una determinada zona y la capacidad vectorial de las distintas especies1. Factores que afectan al riesgo de picadura son la distribución, la duración del ciclo vital y los hábitats de cada especie de garrapata, la probabilidad de exposición de la población a estos hábitats y los periodos del año de mayor actividad para los diferentes estadios evolutivos.
El cambio climático y algunas acciones humanas, como el transporte de animales y cambios en los usos del suelo que favorecen la proliferación de algunos animales silvestres, están provocando modificaciones en la distribución y población de las garrapatas a nivel mundial, como el aumento de poblaciones de Hyalomma lusitanicum en zonas donde conejos y algunos ungulados como los jabalíes son cada vez más abundantes5. Estos fenómenos, junto con otros factores, están ocasionando nuevos escenarios en los que puede preverse una emergencia o reemergencia de las enfermedades transmitidas por garrapatas6.
En España existe una gran diversidad de especies de garrapatas, distribuidas de manera heterogénea dependiendo de factores ambientales como el clima y la presencia de hospedadores necesarios para completar su ciclo vital, siendo muy inferior el número de especies de interés en salud pública, ya que solo algunas pueden estar infectadas y ser capaces de transmitir enfermedades a través de su picadura.
En abril de 2023, el Ministerio de Sanidad publicó el Plan Nacional de Prevención, Vigilancia y Control de las Enfermedades Transmitidas por Vectores (de ahora en adelante, el Plan)7, que en julio de 2024 agregó la tercera parte, centrada en las enfermedades trasmitidas por garrapatas8. Algunas de estas enfermedades se consideran emergentes, como la fiebre hemorrágica de Crimea-Congo (FHCC); otras, con potencial de emergencia, como la fiebre recurrente por Borrelia miyamotoi y la encefalitis transmitida por garrapatas; y, finalmente, algunas son endémicas, como la borreliosis de Lyme y las rickettsiosis (fiebre exantemática mediterránea [FEM], rickettsiosis tipo FEM, DEBONEL/TIBOLA). Uno de los objetivos del Plan7,8 es «reforzar la vigilancia entomológica de las garrapatas para detectar su presencia y desarrollar otros parámetros entomológicos para poder estimar el riesgo de transmisión de enfermedades». Teniendo en cuenta este objetivo y las enfermedades de mayor interés en nuestro contexto e incluidas en el Plan, se plantea el presente estudio.
El objetivo es valorar la utilidad de la estimación de la prevalencia de infección (PI) por patógenos de interés en salud pública en garrapatas a nivel nacional, como un indicador del riesgo, junto con otros factores, de rickettsiosis, FHCC o borreliosis en caso de picadura, y para poder realizar comparaciones temporales y geográficas que permitan hacer evaluaciones de riesgo poblacional en España.
Material y métodosEn primer lugar, se realizó una revisión sistemática de la literatura publicada hasta el 18 de abril de 2024, en español o inglés, en la base de datos PubMed/MEDLINE, utilizando una combinación booleana que incluía términos relacionados con el patógeno o la enfermedad objeto de estudio, el vector y el país. Las estrategias fueron: ricket* AND tick* AND (Spain OR Spanish OR Iberi*) para el estudio de rickettsiosis (crimea* OR cchf) AND tick* AND (Spain OR Spanish OR Iberi*) para FHCC, y (borrel* OR Lyme) AND tick* AND (Spain OR Spanish OR Iberi*) para borreliosis. Con los resultados de las búsquedas, se hizo un cribado inicial por título y resumen, y un segundo cribado con la revisión completa de algunos artículos (fig. 1). Los estudios debían cumplir los siguientes criterios de inclusión:
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Artículos originales de estudios realizados en la España peninsular y Baleares.
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Muestreos de garrapatas, ninfas y/o adultos, en vegetación.
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Determinación de patógenos por métodos moleculares: Rickettsia spp. en Ixodidae, virus de la FHCC en Hyalomma spp. y Borrelia spp. en Ixodes ricinus.
La primera revisión fue realizada simultáneamente por 2 personas diferentes. Un tercer investigador revisó los artículos en los que había dudas. De los artículos que cumplían los criterios de inclusión, se extrajo la siguiente información para cada patógeno estudiado: comunidad o comunidades autónomas de muestreo; año de inicio y año de finalización; método de recogida; género, especie y estadios de las garrapatas recogidas en vegetación; número de garrapatas, por género y especie, analizadas por métodos moleculares para los patógenos de interés y número de ejemplares positivos; en el análisis por lotes, número de ejemplares por lote, número total de garrapatas analizadas por lotes y número de lotes positivos. En Rickettsia spp. y Borrelia spp., especie y/o subespecie del patógeno detectado, si se realizó la identificación, por secuenciación u otras técnicas moleculares, y número total por especie de garrapata.
Se calcularon las PI por los patógenos en las garrapatas vectores para cada pareja patógeno-vector, como el número de garrapatas positivas frente al número de garrapatas analizadas (garrapatas positivas/analizadas). En los estudios por lotes, un lote positivo se interpretó como una garrapata positiva del total de garrapatas del lote (prevalencia mínima de infección). Los resultados se expresaron en porcentaje con un intervalo de confianza al 95% (IC 95%) para una proporción, que se calculó mediante el método de puntuación de Wilson sin corrección de continuidad, empleando una hoja de cálculo de Excel Confidence Interval Calculator9.
ResultadosSe detectaron un total de 581 artículos tras aplicar las estrategias de búsqueda bibliográfica, de los que, tras evaluar aquellos que cumplían los criterios de inclusión, tras la fase de cribado por título y resumen y la lectura completa de los artículos preseleccionados, finalmente se incluyeron 9 para Rickettsia spp. en garrapatas duras, 3 en el caso del virus de la FHCC en garrapatas del género Hyalomma, y 8 para Borrelia spp. en I. ricinus. El algoritmo aparece detallado en la figura 1.
Prevalencia de infección por Rickettsia spp. en garrapatas durasDe las 9 publicaciones que cumplían los criterios de inclusión predefinidos10–18, se extrajo la información correspondiente para el análisis de un total de 4.340 garrapatas de diversas especies antropofílicas de los géneros Dermacentor, Ixodes, Rhipicephalus, Haemaphysalis e Hyalomma, recogidas en vegetación entre el año 2000 y 2021, en 7 comunidades autónomas (Andalucía, Asturias, Castilla-La Mancha, Galicia, La Rioja, Comunidad de Madrid y País Vasco).
Todos los estudios determinaron la positividad por análisis individual de ninfas y/o adultos de las especies incluidas, pero en uno de ellos incluyeron lotes (370 ninfas, con 5 por lote). Con esto, la PI estimada, en el periodo de 2000 a 2021, fue de 16,8% (IC 95%: 15,7-17,9). Atendiendo a las especies de ixódidos con mayores prevalencias encontradas, fueron: Dermacentor marginatus 84,4%, Dermacentor reticulatus 45,9%, grupo Rhipicephalus sanguineus 21,2% e I. ricinus 14,6%. Las PI para Rickettsia spp. de cada especie y el IC 95% correspondiente se muestran en la figura 2.
Prevalencia de infección por Rickettsia spp. en especies de garrapatas Ixodidae recogidas en vegetación. España, 2000-2021.
D.: Dermacentor; IC 95%: intervalo de confianza al 95%; P.I.: prevalencia de infección; Rh.: Rhipicephalus.
* Grupo Rh. sanguineus: incluye 95 Rh. sanguineussensu lato, 8 Rh. pusillus y 15 Rh. turanicus.
^ Incluye ninfas analizadas en lotes de 5 ejemplares por lote (300 I. ricinus, 20 Hae. punctata y 50 Hae. cocinna).
Las especies de Rickettsia encontradas con mayor frecuencia sobre el total de Ixodidae analizadas (4.340) y con identificación de especie (616) fueron: Rickettsia raoultii (6,1%), Rickettsia slovaca (3,2%) y Candidatus Rickettsia rioja (3,2%), encontradas principalmente en D. marginatus, D. reticulatus e I. ricinus, seguidas de Rickettsia monacensis (1,1%) y Rickettsia massiliae (0,6%), detectadas en Rh. sanguineus e I. ricinus. Se detectó coinfección en 46 ejemplares, siendo la más frecuente R. raoultii/Ca. R. rioja, en 40 I. ricinus. Las PI por especies de Rickettsia y de garrapatas en las que se hizo detección se presentan en la figura 3.
Prevalencia de infección por especies de Rickettsia detectadas en garrapatas Ixodidae recogidas en vegetación. España, 2000-2021.
Ca.: Candidatus; D.: Dermacentor; H.: Hyalomma; Hae.: Haemaphysalis; P.I.: prevalencia de infección; Rh: Rhipicephalus.
¥ En D. reticulatus, se realizó identificación de especie en 30 de las 56 garrapatas con detección de Rickettsia spp.
* Grupo Rh. sanguineus: incluye 95 Rh. sanguineussensu lato, 8 Rh. pusillus y 15 Rh. turanicus.
^ Incluye 300 ninfas de I. ricinus y 20 de Hae. punctata en lotes de 5.
˭ Incluye coinfección de R. massiliae con R. monacensis, R. aeschlimanii y Rickettsia sp.
”Incluye 15 Hae. sulcata y 3 Hae. punctata con detección de R. hoogstraalii (endosimbionte), un I. ricinus con R. felis, y 20 sin identificación de especie (R. sp.).
En el estudio de positividad al virus de la FHCC se incluyeron 3 artículos19–21, revisando los datos de 2.602 garrapatas (91,6% de ellas H. lusitanicum) recogidas en vegetación entre 2011 y 2018 (68,8% en el periodo 2016-2018) en 9 comunidades autónomas. El mayor número de garrapatas analizadas procedían de Andalucía (1.335), Castilla-La Mancha (547) y Madrid (438). El resto, correspondían a Aragón (128), Murcia (99), Extremadura (41), La Rioja (10), Castilla y León (3) y Navarra (1). De las 219 Hyalomma marginatum analizadas, el 58,4 y el 35,6% habían sido recogidas en 2011 en Aragón y Castilla-La Mancha, respectivamente.
Se realizó el análisis por lotes en uno de los 3 estudios (1.791 H. lusitanicum, en lotes de 3), presentando positividad en 7 de los lotes. Con esto, la PI estimada para garrapatas del género Hyalomma fue del 0,3% (IC 95%: 0,1-0,6): H. marginatum 0% (IC 95%: 0-1,7) y H. lusitanicum 0,3% (IC 95%: 0,1-0,6).
Prevalencia de infección por Borrelia spp. en Ixodes ricinusSe analizaron los datos de un total de 6.222 garrapatas de la especie I. ricinus de los 8 estudios seleccionados12,16,18,22–26. Estas garrapatas se recogieron en vegetación en el periodo entre 1995 y 2021, en 6 comunidades autónomas (Asturias, Cantabria, Galicia, La Rioja, Navarra y País Vasco).
La mitad de los estudios realizaron análisis por lotes, con un total de 3.728 I. ricinus, 382 adultos y 3.346 ninfas, en lotes de 3 a 30 ejemplares. Se calculó una PI por Borrelia spp. de 6,2% (IC 95%: 5,6-6,8), y por Borrelia sensu lato de 5,9% (IC 95%: 5,3-6,5).
Las genoespecies más frecuentes fueron Borrelia garinii y Borrelia afzelii, ambas especies consideradas como patógenas. Se detectó B. miyamotoi en el 0,3% de los ejemplares analizados. La PI de las especies y subespecies de Borrelia detectadas, y la distribución porcentual de las mismas, se representan en la figura 4.
Prevalencia de infección (columnas) y distribución (sectores) de especies de Borrelia detectadas en Ixodes ricinus recogidas en vegetación. España, 1995-2021.
B.: Borrelia; P.I.: prevalencia de infección.
En B. burgdorferisensu lato se representan las especies que se consideran: * patógenas; ** de baja patogenicidad; *** patogenicidad no demostrada.
En el presente estudio, se ha estimado la prevalencia de infección por determinados patógenos en diferentes especies de garrapatas de la familia Ixodidae que pueden actuar como vectores de enfermedades de importancia para la salud humana en España, para poder disponer de un parámetro útil para la estimación del riesgo individual, en caso de picadura, y poblacional. Se han revisado los datos de estudios de patógenos en garrapatas duras presentes a nivel nacional27–29. La selección exclusiva de garrapatas recogidas en vegetación responde a 2 razones fundamentales. La primera es que la mayoría de las especies con interés sanitario se encuentran en ella, a la espera de un hospedador, o en el suelo buscándolo de forma activa, por lo que tienen una mayor probabilidad de contacto con las personas. La segunda es para evitar analizar garrapatas alimentadas, ya que podría sobreestimar la PI, por haber adquirido el microorganismo del animal, tras su alimentación. Para la inclusión en esta revisión de las parejas patógeno-vector, se han tenido en cuenta 2 factores. En primer lugar, que se trate de especies de garrapatas que piquen a humanos, en mayor o menor grado, desde aquellas de las que se conoce una mayor antropofilia, como I. ricinus, a otras en las que se documenta un bajo porcentaje de picaduras, como las de Haemaphysalis spp.30. En segundo lugar, se han incluido especies de garrapatas que tengan capacidad vectorial, es decir, en las que exista evidencia de transmisión del patógeno a las personas, independientemente de si existen casos descritos previamente en nuestro país.
Para calcular la PI se utilizaron estudios individuales y por lotes. En los estudios por lotes, se utilizó la prevalencia mínima de infección, en la cual se asume que un lote positivo equivale a una muestra o un ejemplar positivo del total de las muestras incluidas en el lote31. Este método es muy adecuado para situaciones de baja prevalencia (inferior al 2%)32, como la infección por el virus de la FHCC en Hyalomma spp., pero podría infraestimar la prevalencia si esta es más elevada, como en el caso de Rickettsia spp. En cualquier caso, la detección de este patógeno se hizo de forma individual en el 91,5% de las garrapatas de los estudios analizados.
Los resultados de este estudio pueden ser útiles para ayudar a estimar el riesgo de infección ante una picadura de garrapata. La identificación del género y, a ser posible, de la especie de la garrapata prendida es, además, de gran importancia, ya que la presencia o la prevalencia de patógenos es variable según las especies. Así, por ejemplo, ante una picadura en la que no se dispone de mayor información, la PI de 16,8% por Rickettsia spp. puede orientar hacia el riesgo de infección en la persona picada, teniendo en cuenta otros factores, como el tiempo que la garrapata ha permanecido adherida y si ha sido manipulada por la persona en un intento de extraerla, y factores dependientes de la especie de garrapata (capacidad vectorial) y de la persona (susceptibilidad individual). Si se conoce que el género implicado es Dermacentor spp., y mejor aún, se conoce que la picadura se debe a las especies D. marginatus o D. reticulatus, la estimación del riesgo será superior, y principalmente debido a infección por R. raoultii y R. slovaca, patógenos relacionados con enfermedades como DEBONEL/TIBOLA33. De la misma manera, la PI por Rickettsia spp. del 21,2% en el grupo R. sanguineus puede orientar al riesgo de infección en caso de picadura por las especies incluidas, y que dentro de estas, R. massiliae, agente causal de rickettsiosis tipo FEM, es la Rickettsia más frecuente33. En H. lusitanicum, especie considerada poco antropofílica3, la PI estimada para el virus de la FHCC fue del 0,3% (entre 0,1 y 0,6%). Esta prevalencia es mucho menor que la encontrada en otros estudios, en los que se incluyeron garrapatas obtenidas de animales y en zonas de mayor circulación conocida del virus21. En este estudio se incluyeron muy pocos ejemplares de H. marginatum, el principal vector conocido de la FHCC, y podría ser debido a que es una especie que rápidamente se prende en los hospedadores, incluidos los humanos, por lo que es difícil de encontrar en el suelo. Por otro lado, en el caso de I. ricinus, especie considerada más antropofílica34, sobre todo las ninfas, la PI de Borrelia burgdorferisensu lato fue del 5,9%, con la subespecie B. garinii como la más frecuente, seguida de B. afzelii, ambas causantes de la enfermedad de Lyme35, y de Borrelia valaisiana, esta última de menor patogenicidad.
Este estudio presenta algunas limitaciones. Por una parte, la variabilidad en la metodología de recogida de ejemplares en los distintos trabajos analizados puede haber producido variaciones en los resultados entre unos estudios y otros. La distribución desigual de los muestreos, así como el tamaño total de la muestra, no permitió hacer estimaciones por distintas localizaciones geográficas. Por otra parte, en Hyalomma, la PI estimada para el virus de la FHCC podría estar infraestimando el riesgo de infección, dada la baja proporción de H.marginatum respecto a H. lusitanicum incluidas, y que un gran número de muestras procedían de zonas consideradas de bajo riesgo. Otra consideración a tener en cuenta es que los datos de este estudio no permiten realizar análisis de series temporales. Para evitar estas limitaciones, serían necesarios más estudios sistemáticos, como los propuestos desde el nivel nacional en la vigilancia entomológica, el uso de protocolos estandarizados de muestreos y del estudio de patógenos en garrapatas, así como la estandarización de las variables utilizadas en la vigilancia entomológica y el establecimiento de indicadores que permitan establecer comparaciones espaciales y temporales.
En conclusión, la prevalencia de infección en las distintas parejas patógeno-garrapata puede ser un indicador útil, junto con otros factores, para estimar el riesgo de infección ante una picadura. Los resultados de este estudio, además, pueden servir de base para establecer comparaciones temporales y geográficas con datos derivados de la vigilancia entomológica, que permitan hacer evaluaciones de riesgo poblacional en España, que sirvan de guía para las actuaciones oportunas de prevención y control.
FinanciaciónLos autores declaran no haber recibido financiación para la realización de este estudio.
Conflicto de interesesLos autores declaran que no existe ningún conflicto de intereses.
Nos gustaría agradecer el asesoramiento científico a Agustín Estrada Peña (Proyecto SPVECTORSURV, Ministerio de Sanidad), Sonia Olmeda (Universidad Complutense de Madrid), Félix Valcárcel (Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria), María Paz Sánchez-Seco, Ana Vázquez y Anabel Negredo (Centro Nacional de Microbiología, Instituto de Salud Carlos III).
