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La retinopatía diabética (RD), primera causa de pérdida visual en adultos en edad laboral, es un proceso multifactorial cuyo principal factor de riesgo es la hiperglucemia crónica, que se manifiesta como una microangiopatía que cursa con neurodegeneración de retina y coroides y que precisa una actuación precoz, tanto para el diagnóstico como para el tratamiento medicoquirúrgico. Entre los mecanismos celulares y moleculares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a> por los que la hiperglucemia induce lesión a los vasos retinianos y coroideos destacan:<ul class="elsevierStyleList" id="lis0005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0005"><span class="elsevierStyleLabel">1.</span><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Aumento de las vías de los polioles (incluyendo el sorbitol) y de la hexosamina (induce cambios en la expresión de genes y proteínas relacionadas con la microangiopatía).</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0010"><span class="elsevierStyleLabel">2.</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Activación de isoformas de la proteína-quinasa<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>C (nueve de ellas se activan por el diacil glicerol como segundo mensajero de lípidos, que altera la homeostasis vascular).</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0015"><span class="elsevierStyleLabel">3.</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Aumento de productos de glicosilación avanzada (provienen de la autooxidación intracelular de la glucosa a 3-desoxiglucosona, glioxal y metilglioxal).</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0020"><span class="elsevierStyleLabel">4.</span><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estrés del retículo endotelial que altera la biogénesis mitocondrial con producción de especies reactivas del oxígeno (EROX) que dañan lípidos, proteínas y ácidos nucleicos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">1,2</span></a>.</p></li></ul></p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Como hemos comentado, la hiperglucemia crónica es responsable de la muerte por apoptosis de las células ganglionares retinianas (CGR), pero también induce cambios en el resto de fenotipos celulares, reduciendo el número de sinapsis y compactándose, lo que se demuestra mediante examen por tomografía de coherencia óptica (OCT)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>. En los estadios iniciales de la RD ocurre la alteración de la barrera hematorretiniana interna y adelgazamiento de la membrana basal vascular, además del daño a pericitos y células endoteliales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>. De hecho, la pérdida de pericitos es clave para la hipoxia y la neovascularización, principalmente a través del factor de crecimiento endotelial vascular (VEGF)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>. Además, la glía se activa, y con ello los mecanismos de inmunidad innata<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>. El factor de necrosis tumoral alfa (TNFα) y otras interleucinas (IL) proinflamatorias (IL-1β, IL-6, IL-18) se relacionan con resistencia a la insulina, como en la DM tipo<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>2 (DM2)<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">1,5</span></a>.</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La angiogénesis es un proceso muy complejo en el que intervienen varios genes que coexisten en equilibrio para promoverla o inhibirla, y ello dependiendo a su vez de muchos factores. La circulación coriorretiniana ofrece un modelo excelente para estudiar la angiogénesis, tanto en condiciones fisiológicas como patológicas, siendo esta última (neovascularización) responsable de diversas enfermedades oculares y de la pérdida de visión, principalmente a través del VEGF y sus receptores (VEGFR), promotor esencial en este proceso<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>, pero también de otras moléculas, como los factores de crecimiento placentario (PIGF), derivado de las plaquetas-B (PDGF-B), derivado del estroma-1 (SDF-1), inducible por la hipoxia-1 (HIF-1), etc. Sin embargo, VEGF es la molécula vasoactiva más potente que conocemos, y su presencia es indispensable para el mantenimiento estructural y funcional de las células retinianas, aunque su exceso puede inducir angiogénesis retiniana en respuesta a hipoxia e hiperglucemia. VEGF es sintetizado principalmente por las células endoteliales vasculares, pericitos, diversos fenotipos retinianos (neuronas, astrocitos, células de Müller y epitelio pigmentario) y por el epitelio ciliar<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>. Los datos sobre la biodisponibilidad de VEGF en plasma y suero en pacientes con RD son controvertidos. Sin embargo, un reciente metaanálisis demuestra la correlación entre la concentración sérica de VEGF (y no en plasma) determinada mediante ELISA, con la presencia y gravedad de la RD<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>. Además, la eficacia clínica del tratamiento intravítreo con fármacos anti-VEGF es indiscutible, incluyendo el edema macular diabético (EMD) y la forma neovascular de la degeneración macular asociada a la edad (DMAE). Los anti-VEGF son activos en el rango nanomolar y picomolar. Inyecciones intravítreas de ranibizumab y aflibercept, que se unen a todas las isoformas de VEGFA, han demostrado su eficacia y su seguridad causando mejoras significativas: entre el 35 y el 40% de agudeza visual en pacientes con neovascularización coroidea, aunque un 60-65% de esos pacientes no responden a esta terapia, posiblemente porque se necesite «algo más» para bloquear el VEGF<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">4-7</span></a>. Se sabe que la regulación transcripcional de los genes implicados en el proceso es fundamental para determinar el equilibrio entre promotores/inhibidores de la neovascularización. Además, existe una fase silente, previa a la aparición de las manifestaciones clínicas de la RD, en la que acontecen importantes cambios celulares y moleculares que necesitan la mayor atención de clínicos e investigadores. Una vez instaurada la RD, la progresión hacia las formas proliferativas, caracterizadas por la neovascularización y la fibrosis, y por la presencia de hemorragias vítreas y/o prerretinianas y las complicaciones derivadas de todas ellas, son la causa de la ceguera diabética. Es necesario, pues, desarrollar nuevas estrategias diagnósticas y terapias adicionales para tratar la RD y evitar la pérdida de visión. Y es aquí donde los micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA pueden ejercer una función complementaria tanto en el diagnóstico como en el diseño de nuevas bioterapias para la RD.</p><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En las últimas décadas ha irrumpido en el panorama científico el RNA de interferencia, que regula muchas funciones biológicas, como la arquitectura celular/tisular y la señalización celular. Los denominados «micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA» son pequeñas moléculas de RNA monocatenario (entre 19 y 25<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nt de longitud) que están implicadas en la regulación génica postranscripcional y probablemente también en la metilación del ADN. No son codificantes y desempeñan funciones esenciales como reguladores de numerosas vías y procesos biológicos, controlando negativamente la expresión de genes diana<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>. Se estima que cada micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA puede regular unos 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mensajeros. Pueden controlar hasta el 60% de la expresión de genes codificantes de proteínas. Cambios en la expresión de micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA se han relacionado con la incidencia, los factores de riesgo y el desarrollo/progresión de muchas enfermedades, entre ellas las oculares. El primer trabajo que relacionaba micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA y RD describió la regulación de la expresión del gen <span class="elsevierStyleItalic">VEGF</span> por miR-200b en estadios precoces y avanzados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>. Le siguieron otros que demostraron que la hiperglucemia provoca diferencias en la expresión de micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA relacionadas con los mecanismos patogénicos de la enfermedad, como los asociados con lesión endotelial, inflamación, angiogénesis, apoptosis y estrés oxidativo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>. Investigaciones preclínicas en humanos han identificado micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA específicos, como el micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>200b en vítreo de pacientes con RD proliferante (RDP) frente a pacientes con agujero macular como grupo comparativo, determinando mediante ELISA el VEGF. Ambas moléculas estaban significativamente aumentadas en pacientes con RDP, pero no estaban correlacionadas, por lo que los investigadores concluyeron que el mecanismo de acción del micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>200b es independiente de VEGF<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>, en nuestra opinión un tema muy interesante que precisa investigación adicional. También en modelos animales se ha descrito que el micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>34a disminuye el VEGF y la angiogénesis retiniana a través de la vía Notch<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>1 en un modelo de retinopatía en rata, así como en células endoteliales microvasculares de retina humana estimuladas con VEGF<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>. El micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>155 demostró propiedades anti-angiogénicas en respuesta a su bloqueo utilizando RNA de interferencia mediado por lentivirus, atenuando la neovascularización retiniana por la vía de la fosfatidilinositol 3-quinasa (PI3K)/Akt en estudios in vivo e in vitro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0130"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>.</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estudios colaborativos entre grupos de OFTARED y CIBERER y diversos hospitales y centros de España y Portugal han puesto a punto el protocolo de extracción de lágrimas para estudios de genética y ciencias ómicas de las enfermedades oculares. A modo de resumen, en 270 participantes (90 controles, 90<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>DM2 con RD, 90<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>DM2 sin RD) se obtuvieron las lágrimas del menisco palpebral inferior de ambos ojos, por capilaridad que se congelaron de inmediato a −80<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C para extraer el RNA total purificado (en cantidad apropiada para continuar el protocolo), mediante el RNeasy Mini Kit (Qiagen), a partir del cual se construyeron las librerías mediante el NEBNext Ultra RNA Library Prep Kit (New England Biolabs). Una vez obtenidas las librerías de cDNA se examinó la calidad de los fragmentos de micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA y otras especies correspondientes a la fracción de «small RNA» obtenidos. Las librerías se re-amplificaron y los fragmentos deseados se cuantificaron mediante la técnica de reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Finalmente, las muestras se diluyeron a una concentración de 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nM, se realizaron pools equimolares y se procedió a la secuenciación de próxima generación (NGS). Tras el análisis bioinformático de los resultados y mediante comparación con bases de datos (miRBase, microRNA.org) identificamos 64 micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA en lágrimas de los sujetos del estudio. Comparando lágrimas de DM2 con/sin RD, identificamos 48 micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA. Entre ellos destacaron 14 por su mayor significación estadística en relación con la presencia de RD. La expresión diferencial de micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA entre pacientes con/sin RD demostró que los más significativos están relacionados con angiogénesis. Para confirmar los resultados obtenidos en la secuenciación se realizó una PCR cuantitativa en tiempo real (qRT-PCR). Así mismo, se analizó la expresión del gen <span class="elsevierStyleItalic">VEGFA</span> mediante qRT-PCR, usando el gen <span class="elsevierStyleItalic">GAPDH</span> como <span class="elsevierStyleItalic">housekeeping</span>. El gen <span class="elsevierStyleItalic">VEGFA</span> se localiza en el cromosoma<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>6 en 6p21.1, y se organiza en 8 exones y 7 intrones (unos 14<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kb). En nuestro estudio, la expresión del gen <span class="elsevierStyleItalic">VEGFA</span> fue significativamente superior en diabéticos con retinopatía frente a los pacientes sin RD. Estos estudios nos han revelado el potencial de micro<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>RNA implicados en la biodisponibilidad del gen <span class="elsevierStyleItalic">VEGFA</span> en la RD como biomarcadores para el diagnóstico preclínico, y en la monitorización de la progresión y de la respuesta a la terapia anti-VEGF en pacientes con RD. Aun así, su potencial para ser utilizados en el diseño nuevas bioterapias para la RD requiere una investigación más profunda, en la que nuestros grupos siguen trabajando.</p><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0005">Financiación</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Este trabajo se ha realizado gracias a la colaboración de los grupos de OFTARED (Red Temática de Investigación Cooperativa en Patología Ocular [RD16-0008], del Instituto de Salud Carlos III) de Madrid, Valladolid y Valencia, y por el CIBERER (Centro de Investigación Biomédica en Red de Enfermedades Raras, del Instituto de Salud Carlos III) de Valencia. Ha sido financiado en parte por dichos grupos colaborativos de OFTARED y CIBERER, por el programa Europeo FEDER y por los proyectos de investigación FIS PI13/00480, PI16/00797 and Ocusensor-UPV/FISABIO/2018-2019.</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0010">Conflicto de intereses</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">No existe conflicto de intereses en esta publicación.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:3 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Financiación" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Conflicto de intereses" ] 2 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografía" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "NotaPie" => array:1 [ 0 => array:3 [ "etiqueta" => "1" "nota" => "<p class="elsevierStyleNotepara" id="npar0005">Comparten el primer puesto como autores.</p>" "identificador" => "fn0005" ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "bibs0015" "bibliografiaReferencia" => array:13 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib0070" "etiqueta" => "1" "referencia" => array:1 [ 0 => array:2 [ "contribucion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "titulo" => "Neurodegeneration in diabetic retinopathy: Does it really matter?" 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