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Vol. 88. Núm. 4.
Páginas 960-977 (Diciembre 2017)
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Vol. 88. Núm. 4.
Páginas 960-977 (Diciembre 2017)
Conservación
DOI: 10.1016/j.rmb.2017.10.038
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Patrones de distribución y zonas prioritarias para la conservación de la avifauna de la costa del Pacífico de Guerrero, México
Distributional patterns and priority conservation areas for the avifauna in the Pacific coastal plain of Guerrero, Mexico
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Nefris E. Jacinto-Floresa, Luis A. Sánchez-Gonzálezb, R. Carlos Almazán-Núñezc,
Autor para correspondencia
rcarlos.almazan@gmail.com

Autor para correspondencia.
a Escuela Superior de Ciencias Ambientales, Universidad Autónoma de Guerrero, carretera Cayaco-Puerto Marques, Campus Regional Acapulco, 43000 Acapulco, Guerrero, México
b Museo de Zoología «Alfonso L. Herrera», Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado postal 70-399, 04510 Ciudad de México, México
c Laboratorio Integral de Fauna Silvestre, Facultad de Ciencias Químico-Biológicas, Universidad Autónoma de Guerrero, Av. Lázaro Cárdenas s/n, Ciudad Universitaria, 39000 Chilpancingo, Guerrero, México
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Tabla 1. Número de especies complementarias para las aves terrestres y acuáticas, especies endémicas y en riesgo encontradas en las celdas seleccionadas por el análisis de complementariedad.
Tabla 2. Áreas de endemismo (celdas) y especies que sustentan los clados.
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Resumen

Se modelaron las condiciones de idoneidad ambiental asociada a la presencia de 370 especies de aves en la costa del Pacífico del estado de Guerrero. Con estos modelos se obtuvieron los patrones de riqueza, de endemismo y de acumulación de especies de las aves en riesgo de la región. Se utilizó un análisis de complementariedad para la avifauna residente y acuática y se empleó un análisis de parsimonia de endemismos con el fin de identificar sitios prioritarios para la conservación. El conocimiento de la avifauna de la región de estudio no es completo según el estimador de riqueza (ICE: 77% del total). Los patrones de distribución de la riqueza y el endemismo de las aves de la región estuvieron más concentrados hacia el centro oeste, en las áreas montañosas de la zona de estudio, excepto en la porción más occidental que también presentó un amplio número de especies en las partes bajas coincidiendo con algunos sistemas lacustres. El análisis de complementariedad para las aves terrestres identificó 6 celdas, el mismo número de celdas para las aves acuáticas, y que en ambos casos albergan en conjunto el 100% de las especies modeladas. El análisis de parsimonia encontró 2 áreas de endemismo y algunas celdas incluidas en estas fueron también identificadas con el método de complementariedad, por lo que el nivel de priorización es mayor. Las áreas de conservación identificadas indican una conectividad del centro al occidente del área de estudio, región que coincide con lo encontrado por otros estudios que utilizan especies importantes para la conservación.

Palabras clave:
Distribución potencial
Riqueza
Endemismo
Complementariedad
Análisis de parsimonia de endemismos
Abstract

We modeled the environmental suitability conditions associated to the presence of 370 bird species along the Pacific coast of Guerrero state. Based on distribution models, regional patterns of richness, endemism and the accumulation at-risk species of birds were obtained. We used a complementarity analysis both for resident and aquatic birds and parsimony analysis of endemicity was performed in order to identify priority sites for conservation. Knowledge of the birds of the study area is incomplete according to the richness estimator (ICE: 77% of the total). The distributional patterns of bird species richness and endemism were more concentrated in the central-western area of the study region in the mountainous areas, except in the westernmost portion that also presented a large number of species in the lower areas coinciding with some lacustrine systems. The complementarity analysis for terrestrial birds identified 6 cells, the same number of cells for aquatic birds, and in both cases together harbored 100% of all species that were modeled. The parsimony analysis showed 2 areas of endemism, and some cells included in these areas were also identified in the complementarity analysis; hence, these areas should receive a higher level of prioritization. The conservation areas obtained in this study suggest a connectivity from the center to the west of the study area, region that coincides with findings in other studies using species importance for conservation.

Keywords:
Potential distribution
Richness
Endemism
Complementarity
Parsimony analysis of endemicity
Texto completo
Introducción

Durante las últimas 2 décadas, y ante la acelerada pérdida de los ambientes naturales por los constantes cambios en el uso del suelo y la fragmentación de los hábitats, los estudios sobre los patrones de distribución de las especies se han incrementado, constituyéndose en una tarea prioritaria para el desarrollo de estrategias de conservación adecuadas (Koleff y Urquiza-Haas, 2011; Koleff et al., 2008; Ortega-Huerta y Peterson, 2004). Esto es particularmente importante en regiones con alta diversidad biológica, donde las tendencias de disminución de los hábitats originales se han incrementado y las áreas naturales protegidas (ANP) están poco representadas. El estado de Guerrero es un ejemplo de lo anterior, ya que es considerado como una de las 4 entidades de mayor diversidad biológica en México (Botello, Sánchez-Cordero y Ortega-Huerta, 2015), presenta una pérdida de más del 30% de sus hábitats naturales (Semarnat, 2009) y sus bosques templados y selvas tropicales han sido transformadas en más del 50 y el 85%, respectivamente (Semarnat, 2014). Es además la entidad con menor superficie en cuanto a ANP se refiere en México, con menos del 0.1% de su superficie dedicada a la conservación (Bezaury-Creel, Torres, Ochoa-Ochoa y Castro-Campos, 2012; Koleff y Moreno, 2006).

Varias especies o poblaciones locales prioritarias para la conservación no están representadas dentro de las ANP en el estado de Guerrero (e. g., aves: Lophornis brachrylophus, Ara militaris, Amazona oratrix; mamíferos: Panthera onca, Spilogale pygmaea), aun cuando sus hábitats se han reducido de forma significativa (Almazán-Núñez, Almazán-Juárez y Ruiz-Gutiérrez, 2011; Botello et al., 2015; Cuervo-Robayo y Monroy-Vilchis, 2012; Ramírez-Bastida, Navarro-Sigüenza y Peterson, 2008; Sierra-Morales, Almazán-Núñez, Beltrán-Sánchez, Ríos-Muñoz y Arizmendi, 2016). Lo anterior pone de manifiesto la importancia de continuar con el diseño y la identificación de nuevas áreas para la conservación en el estado, que complementen las ya existentes y que aseguren la permanencia de su diversidad biológica a largo plazo. Aunque las ANP no son los únicos instrumentos de conservación, el establecimiento de estas áreas representa una estrategia efectiva para la protección de la biodiversidad (Ortega-Huerta y Peterson, 2004). En este sentido, durante las últimas 2 décadas en México, los esfuerzos de conservación se han enfocado en implementar métodos de análisis relativamente rápidos y eficaces para definir, complementar y evaluar objetivamente estas áreas (Botello et al., 2015; Margules y Sarkar, 2009; Navarro-Sigüenza et al., 2011; Ortega-Huerta y Peterson, 2004; Peterson, Egbert, Sánchez-Cordero y Price, 2000; Peterson, Sánchez-Cordero, Martínez-Meyer y Navarro-Sigüenza, 2006; Suárez-Mota, Villaseñor y López-Mata, 2015). Para tal fin, algunas herramientas informáticas (e.g., el modelado de nichos ecológicos) ofrecen mayor precisión para el estudio de la distribución espacial de las especies (Guisan y Zimmermann, 2000; Guisan et al., 2006). El modelado de nicho ecológico o modelado de la distribución potencial de las especies (MDE; sensu Soberón, Osorio-Olvera y Peterson, 2017) representa un enfoque teórico-metodológico ampliamente usado en el análisis de patrones de distribución (Escalante, Sánchez-Cordero, Morrone y Linaje, 2007; Ochoa-Ochoa y Flores-Villela, 2002; Rojas-Soto, Alcántara-Ayala y Navarro-Sigüenza, 2003; Rovito, Arroyo y Pliscoff, 2004) y en el establecimiento de prioridades de conservación (Almazán-Núñez, López-de Aquino, Ríos-Muñoz y Navarro-Sigüenza, 2013; Botello et al., 2015; Illoldi-Rangel et al., 2008; Ochoa-Ochoa y Flores-Villela, 2002; Suárez-Mota et al., 2015; Urbina-Cardona y Flores-Villela, 2010), especialmente con grupos bióticos que pueden ser usados como subrogados de la biodiversidad y que son clave en las decisiones de conservación, como las aves (Loiselle et al., 2003; Peterson y Navarro-Sigüenza, 2016).

Adicionalmente, algunos métodos iterativos para la identificación de áreas relevantes para la conservación de la biodiversidad utilizan principios básicos en biología de la conservación, como la complementariedad (Gil y Moreno, 2007; Rodrigues y Brooks, 2007; Rodrigues, Gregory y Gaston, 2000; Sánchez-Cordero, Peterson y Escalante-Pliego, 2001; Vane-Wright, Humphries y Williams, 1991) y la irremplazabilidad (Méndez-Larios et al., 2005; Pressey, Johnson y Wilson, 1994) de las áreas. Con la complementariedad, se prioriza la conservación de la máxima diversidad biológica en un número mínimo de áreas (Vane-Wright et al., 1991); por su parte, la irremplazabilidad es un concepto ligado a las especies de distribución restringida que se presentan en un área (Pressey et al., 1994). Cuando muchas de estas especies se encuentran en una región, su valor de irremplazabilidad es elevado, por lo que las prioridades de conservación aumentan (Vane-Wright, 1996). Este procedimiento es análogo a la detección de áreas de endemismo mediante el análisis de parsimonia de endemismos (PAE, por sus siglas en inglés), las cuales son definidas por patrones de distribución congruentes entre 2 o más especies (Escalante y Morrone, 2003; Morrone, 1994). Las áreas detectadas están definidas por especies que pueden considerarse exclusivas e irremplazables y, por tanto, altamente importantes para la conservación (Escalante, 2009; Méndez-Larios et al., 2005; Rovito et al., 2004).

Debido a que la complementariedad y la irremplazabilidad utilizan conceptos distintos (riqueza total y especies de distribución restringida respectivamente), es importante la aplicación de ambos con el fin de desarrollar una estrategia integral de conservación (Suárez-Mota et al., 2015; Zamora-Manzur, Parra y Jaque, 2011). La aplicación de estos métodos involucra la obtención de datos primarios (presencia de las especies), los cuales corresponden a sitios puntuales de registro. Sin embargo, se ha demostrado que el uso de datos puntuales únicamente puede conducir a resultados imprecisos dada la dispersión de los datos en una gradilla (e. g., Rojas-Soto et al., 2003; Sánchez-González, Morrone y Navarro-Sigüenza, 2008). En este sentido, los MDE proporcionan resultados con mayor certidumbre, debido a que la distribución de las especies se describe a través de áreas y no solo mediante puntos de registro. Los MDE han facilitado la identificación de áreas complementarias (Loiselle et al., 2003) y áreas de endemismo (Almazán-Núñez et al., 2013; Escalante et al., 2007; Rojas-Soto et al., 2003; Sánchez-González et al., 2008), posibilitando el desarrollo de nuevas perspectivas para la planeación sistemática de la conservación (Esselman y Allan, 2011; Koleff et al., 2009; Sarkar y Margules, 2002).

Los patrones de distribución de la avifauna en la costa del Pacífico de Guerrero (CPGro) no han sido bien estudiados, aunque en el contexto estatal se ha señalado esta región como la segunda más importante por su riqueza de especies y su concentración de endemismos (Navarro, 1998). A la fecha, la información para esta región es dispersa y fragmentada, y no existen evaluaciones que prioricen su conservación bajo ningún enfoque. Por otra parte, los trabajos realizados han sido básicamente descriptivos y orientados principalmente a documentar ampliaciones de distribución de algunas especies (e. g., Davis, 1944; Torre, Martínez, Uribe y Santillán, 1979; Greene, Wilcove y Mcfarland, 1984; Navarro y Peterson, 1999). Sin embargo, en un estudio que involucró el oeste de México (Sonora y el oeste de Chihuahua a Chiapas), García-Trejo y Navarro-Sigüenza (2004) describieron los patrones de riqueza y endemismo a partir de datos primarios, y encontraron que la riqueza presenta tendencia a incrementarse hacia el sur, mientras que el endemismo se concentra en el centro de la región (Guerrero y Oaxaca). Ramírez-Bastida et al. (2008) analizaron los patrones de distribución de las aves acuáticas de México y obtuvieron que la mayor riqueza de estas especies (incluyendo residentes y migratorias) se concentra a lo largo de las costas. Así, la costa del Pacífico de México ha sido reconocida como una de las regiones con mayor riqueza y endemismo para las aves en México (e. g., García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004; Navarro-Sigüenza et al., 2014; Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), por lo que los estudios sobre prioridades de conservación a lo largo de la región, y en particular en la CPGro, son de amplia importancia. Actualmente, la fauna de la región costera de Guerrero está amenazada debido al constante desarrollo de proyectos turísticos y actividades agrícolas (Meléndez-Herrada, Chimal, Figueroa, Vázquez y García, 2015), los cuales gradualmente sustituyen los remanentes de vegetación original.

En este trabajo se recopilaron datos puntuales sobre las aves en la CPGro, con los cuales se generaron MDE abarcando toda el área de distribución de cada especie. A partir de los MDE, se obtuvieron los patrones de distribución correspondientes a riqueza, endemismo y de especies en alguna categoría de riesgo. Los patrones obtenidos se emplearon para la propuesta de áreas de conservación para la avifauna sobre la base de 2 métodos de análisis: 1) complementariedad, y 2) PAE. Las áreas obtenidas en estos análisis se compararon con las ANP que se encuentran en la CPGro, con el fin de evaluar su papel como instrumentos reales de conservación. Adicionalmente, se usaron las Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves (AICA) para evaluar su traslape geográfico con las áreas determinadas en este estudio.

Materiales y métodos

La CPGro se ubica entre los paralelos 16°02’01” y 18°08’59” N, y en los meridianos 98°05’45” y 102°15’30” O. El área de estudio abarca una superficie de 15,026km2, lo que representa el 23.6% del territorio del estado de Guerrero (63,621km2; Semarnat, 2014). Colinda al sur con el océano Pacífico, al norte con las montañas de la sierra Madre del Sur, al este con las costas del estado de Oaxaca y al oeste con las costas de Michoacán (fig. 1). La altitud de la región va desde el nivel del mar hasta pequeñas áreas con elevaciones de hasta 2,000 m snm.

Figura 1.

Ubicación geográfica de la costa del Pacífico de Guerrero. Se muestra la gradilla de 0.17°×0.17° (326km2) utilizada para los análisis de distribución e identificación de áreas para la conservación de la avifauna de la región.

(0,33MB).

Se obtuvieron datos primarios (presencia) para toda el área de distribución de cada una de las especies de aves registradas en la zona de estudio en el periodo 1920-2009 a partir de 4 fuentes principales: 1) consultas a la base de datos del Atlas de las aves de México (Navarro, Peterson y Gordillo-Martínez, 2003), que contiene registros de ejemplares de aves mexicanas depositados en distintas colecciones del mundo; 2) registros observacionales del portal web de aVerAves (http://www.averaves.org/); 3) trabajo de campo en diferentes localidades de la costa de Guerrero realizado durante un periodo de 10 años (hasta 2009), y 4) consultas a la literatura científica para el área de estudio (e. g., Navarro y Peterson, 1999; Peterson, Rice y Navarro-Sigüenza, 2004). Con esta información se construyó una base de datos que incluyó 335,664 registros y a partir de la cual se realizaron consultas y extracción de información relevante para los objetivos de este estudio. Del total de especies, la mayoría (361 especies) presenta registros recientes de los últimos 10 años (a partir de 1999) y para 9 especies solo se encontraron registros anteriores a esa década (e. g., Colinus coyolcos, Cyrtonyx sallei, Gallinago gallinago, Onychoprion anaethetus, Icterus dickeyae). La base incluyó campos con la siguiente información: nombre científico, categorías supraespecíficas como orden y familia, estatus de endemismo (Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), categoría de residencia (Howell y Webb, 1995) y la categoría de riesgo de acuerdo con la NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010).

Para este estudio, la taxonomía utilizada a nivel de especie siguió la propuesta de Navarro-Sigüenza y Peterson (2004), basada en el concepto filogenético/evolutivo de especie. Esta propuesta se prefirió debido a que, en términos de conservación, podría evitar la subestimación de linajes bien diferenciados que en otras propuestas han sido considerados poblaciones de especies ampliamente distribuidas (García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004; Navarro-Sigüenza y Peterson, 2004; Rojas-Soto et al., 2003; Rojas-Soto, Navarro-Sigüenza y Espinosa-de los Monteros, 2009). Las categorías supraespecíficas siguen lo propuesto por la AOU (1998) y sus adendas (www.aou.org).

Se evaluó la riqueza de especies de las aves de la zona de estudio con el uso del estimador de cobertura basado en incidencia (estimador ICE), usando cuadrantes de 0.17° por lado, los cuales se prefirieron luego de realizarse comparaciones con otros tamaños de celda sin encontrar diferencias claras en los análisis de acumulación de especies y de identificación de áreas de endemismo y de complementariedad. Por otra parte, el estimador ICE basa su cálculo en la estimación de la cobertura de la muestra —i. e., la proporción de la riqueza representada en un conjunto de muestras de incidencia replicados; Colwell y Coddington (1994), Gotelli y Colwell (2011)—, por lo que es insensible al tamaño de muestra (Chazdon, Colwell, Denslow y Guariguata, 1998; Hortal, Borges y Gaspar, 2006). El análisis se realizó empleando el programa EstimateS v. 8 (Colwell, 2006), mediante 100 repeticiones aleatorias del orden de las muestras, lo que permite eliminar la influencia que tiene el orden en el cual estas se adicionan al total (Moreno y Halffter, 2000).

Para la elaboración de los MDE de las aves de la región se utilizó el algoritmo genético para la producción de conjuntos de reglas (GARP, por sus siglas en inglés; Stockwell y Noble, 1992; Stockwell y Peters, 1999), el cual ha sido ampliamente usado para el entendimiento de la distribución geográfica y ecológica de las especies (e. g., Peterson, 2001; Peterson, Papeş y Eaton, 2007; Tsoar, Allouche, Steinitz, Rotem y Kadmon, 2007). GARP trabaja mediante un proceso iterativo (generaciones) a través de la formación de reglas usando características inferenciales (atómicas, de rango, de rango negado y regresión logística), que son seleccionadas, evaluadas, probadas y aprobadas para pasar o no a la siguiente generación. El proceso de selección de reglas se termina cuando se alcanza un número limitado de iteraciones (máximo 1,000 iteraciones) o cuando existe un límite de convergencia (en este caso de 0.01), lo que establece una condición para detener las iteraciones cuando las nuevas reglas no mejoran el modelo (Stockwell y Noble, 1992; Stockwell y Peters, 1999).

Los modelos de distribución se generaron con el uso de 19 variables climáticas propuestas por Cuervo-Robayo et al. (2013), que son resultado de la interpolación del promedio de registros climáticos para México de 1910 a 2009. Adicionalmente, se consideraron 3 coberturas topográficas (elevación, pendiente e índice topográfico) del U.S. Geological Survey Hydro 1k (http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro). Todas las variables se remuestrearon a una resolución espacial de 1km2.

Para obtener una mejor caracterización de las áreas de idoneidad ambiental de las especies de aves registradas en la CPGro, los MDE se generaron sobre la base del total de registros disponibles para toda el área de distribución de cada especie. Todos los registros estuvieron acotados al intervalo temporal (1910-2009) cubierto por las variables bioclimáticas utilizadas. Aunque la mayoría de las especies tuvieron un alto número de registros (> 1,000), algunas especies contaron con menos de 50 registros (e. g., Nomonyx dominicus, C. coyolcos, C. sallei, O. anaethetus, Setophaga nigrilora), por lo que se dividieron en 2 grupos para la obtención de los MDE: 1) especies con más de 50 registros, y 2) especies > 1 y < 50 registros (véase el apéndice). Para la elaboración de los MDE se realizaron 100 réplicas por especie. La evaluación de los MDE con más de 50 registros (356 especies) se llevó a cabo usando pruebas extrínsecas, las cuales consisten en dividir el total de registros en datos de entrenamiento y validación, para lo cual se utilizó una proporción de 70%-30%, respectivamente. Los modelos de especies con > 1 y < 50 registros (14 especies) se validaron utilizando evaluación intrínseca calculada directamente por el algoritmo (Stockwell y Peters, 1999). Esta evaluación consiste en utilizar el 100% de los registros para entrenamiento y GARP genera puntos aleatorios para su validación (Stockwell y Peters, 1999). De las 100 réplicas obtenidas para cada especie, se eligieron los 10 mejores modelos sobre la base de los menores errores de omisión y valores de comisión, cercanos a la mediana del porcentaje del área predicha (Anderson, Lew y Peterson, 2003). Estos modelos fueron sumados para obtener un modelo final de consenso que incluyera al menos el 90% de los registros de cada especie. Los mapas finales de cada especie fueron sumados, lo que permitió la obtención de los patrones de riqueza, endemismo y especies en estatus de riesgo de la avifauna del área de estudio.

El análisis de complementariedad permite identificar el número mínimo de áreas que contienen la máxima diversidad biológica, lo que en la actualidad representa un requisito fundamental para la conservación (Humphries, van Wright y Williams, 1991; Urquiza-Haas y Alarcón, 2011; Vane-Wright et al., 1991). Para este análisis se utilizó la misma gradilla compuesta de 95 celdas de 0.17° por lado (326km2; fig. 1) empleada en los análisis anteriores (véase Métodos). Se utilizaron los MDE obtenidos para el total de la avifauna del área de estudio y se elaboró una matriz básica de datos (MBD) de presencia-ausencia de las especies en cada celda de la gradilla, en la cual se codificó con «1» aquellas celdas que incluyeran área predicha y con «0» donde hubo ausencia de áreas potenciales. Debido a que la biología y los patrones de distribución de las especies terrestres suelen ser diferentes a las acuáticas (Wiens, 1989), se llevaron a cabo análisis de complementariedad separados, que incluyeron 265 especies de aves terrestres y 105 especies de aves acuáticas. Los análisis de complementariedad se realizaron a través de un proceso iterativo, en el cual primero se seleccionó la celda con la mayor riqueza de especies; después, se eligió una segunda celda con la mayor concentración de especies no incluidas en la primera (Venegas-Barrera y Manjarrez, 2011) y así, de manera sucesiva, hasta identificar el número mínimo de celdas complementarias que en conjunto albergaran el 100% de la riqueza avifaunística de la región. Se desplegaron las ANP y las AICA (Arizmendi y Márquez-Valdelamar, 2000) sobre las áreas de conservación identificadas en este análisis con el fin de evaluar el traslape geográfico.

El método PAE permitió identificar áreas de endemismo para la avifauna de la CPGro sobre la base de las sinapomorfías geográficas (taxones endémicos a cada grupo de celdas; Escalante y Morrone, 2003; Morrone y Crisci, 1995). Estas sinapomorfías representan especies exclusivas, son irremplazables y, por lo tanto, altamente importantes para la conservación (Méndez-Larios et al., 2005; Rovito et al., 2004). Cabe resaltar que el PAE puede ser interpretado dinámica o estáticamente (Nihei, 2006). El PAE dinámico analiza los cambios distribucionales a través del tiempo y el PAE estático se refiere a la identificación de homologías biogeográficas primarias en un único horizonte geológico (Escalante, 2011); es decir, es útil en la identificación de patrones y no necesariamente supone procesos. De acuerdo con estas definiciones, en este estudio se utilizó el PAE en un contexto estático o descriptivo (Escalante, 2011; Nihei, 2006), por lo que las áreas de endemismo identificadas en este estudio tienen un sentido ecológico y no histórico.

Debido a que la distribución de las aves migratorias y acuáticas obedece a patrones históricos y ecológicos diferentes con relación a las residentes terrestres (Komar, 2003), este análisis solo se aplicó a la avifauna residente terrestre cuyos MDE se generaron previamente (181 especies en total). Por tal razón, se generó otra MBD para el PAE, la cual incluyó un área hipotética con «0» para enraizar los cladogramas (Morrone, 1994). Este análisis se ejecutó con las 95 celdas bajo las mismas dimensiones del ejercicio anterior (0.17°×0.17°). La obtención de los cladogramas para este análisis se llevó a cabo con el programa Nona ver. 2.0 (Goloboff, Farris y Nixon, 2000) en WinClada ver. 1.00.08 (Nixon, 1999), a partir de una búsqueda heurística con 1,000 réplicas de adición de secuencias al azar, intercambio de ramas por tree bisection and reconnection (TBR) y se retuvieron 10 cladogramas por réplica. Se obtuvo un cladograma final de consenso estricto y se calcularon los índices de consistencia (CI) y de retención (RI). Para estimar el valor de soporte de las ramas seleccionadas se realizó una prueba de bootstrap con 500 réplicas (Morrone, 2003). Las áreas resultantes del PAE se compararon con las áreas obtenidas a partir del análisis de complementariedad y aquellas que resultaron congruentes en ambos análisis se consideraron con un nivel de prioridad de conservación mayor.

ResultadosPatrones de distribución geográfica de las especies

La riqueza de la CPGro está compuesta por 370 especies incluidas en 58 familias y 21 órdenes; de estas, un total de 51 especies son endémicas de México, mientras que el estatus estacional está repartido en 216 especies residentes (58%) y 154 migratorias (42%; apéndice). El estimador de riqueza ICE indicó que se tiene registrado el 77% del total esperado (481 especies ± 0.07; DE); es decir, se estima que faltan alrededor de 114 especies por registrar en el área de estudio (fig. 2). Estos valores indican que el inventario para la zona es representativo (Gómez-de Silva y Medellín, 2001). Los patrones de riqueza estimados a partir de los MDE (fig. 3 a) indican que las áreas de mayor riqueza de especies (196-262 especies), endemismo (35-45 especies) y especies en riesgo (20-30 especies) se ubican principalmente hacia las zonas montañosas del centro-oeste del área de estudio y disminuyen hacia la porción oriental (fig. 3 a-c).

Figura 2.

Curva de acumulación de especies de la avifauna de la costa del Pacífico de Guerrero. Las líneas verticales representan la desviación estándar para cada valor estimado por muestra (celdas de 0.17° por lado).

(0,08MB).
Figura 3.

Patrones de riqueza (a), endemismo (b) y especies en riesgo (c) de las aves de la costa del Pacífico de Guerrero estimados a partir de la suma de los MDE individuales.

(0,24MB).
Análisis de complementariedad

El análisis de complementariedad para la avifauna terrestre mostró que de las 95 celdas en las que se dividió el área de estudio, un total de 6 albergan el 100% de la riqueza estimada a partir de los MDE (265 especies; fig. 4 a). Estas celdas representan el 17% (2,512km2) de la superficie total de la CPGro (15,026km2). En la primera celda (37) existe el 95.5% de la avifauna terrestre modelada en el área de estudio y al localizar las 2 celdas subsecuentes (27 y 50) el porcentaje se incrementó hasta el 99% de la riqueza total (tabla 1). La mayor cantidad de especies terrestres endémicas y en riesgo para el área de estudio se encontró en la celda 37 (tabla 1). Para la avifauna acuática (fig. 4 b), 6 celdas (13, 52, 17, 4, 21, 34) acumularon el 100% de las especies modeladas (tabla 1); en particular, las celdas 13 y 52 acumularon al total de especies acuáticas en alguna categoría de riesgo. Al sobrelapar las ANP de la franja costera de Guerrero (Reserva Estatal El Limón y Parque Nacional El Veladero), se observa congruencia geográfica total con las áreas complementarias identificadas en este análisis (fig. 4 c). Por otra parte, las AICA mostraron menor coincidencia con las áreas complementarias (fig. 4 c). Del total de superficie de las áreas o celdas complementarias en este estudio, el 9% se traslapa con alguna de las AICA.

Figura 4.

Áreas complementarias identificadas a partir de la distribución potencial de las aves (a) terrestres, (b) acuáticas y (c) traslape con las ANP (polígonos azules) y AICA (polígonos verdes) en la costa del Pacífico de Guerrero.

(0,41MB).
Tabla 1.

Número de especies complementarias para las aves terrestres y acuáticas, especies endémicas y en riesgo encontradas en las celdas seleccionadas por el análisis de complementariedad.

Número de celda  Especies complementarias  Especies en riesgo  Especies endémicas  Riqueza acumulada  Porcentaje 
Terrestres
37  253  31  51  253  95.5 
27  260  98.1 
50  262  98.9 
263  99.2 
14  264  99.6 
52  265  100 
Acuáticas
13  86  14  86  82.0 
52  13  99  94.3 
17  102  97.1 
103  98.1 
21  104  99.0 
34  105  100 
Análisis de parsimonia de endemismos

Los resultados del PAE generaron 1,000 cladogramas, de los cuales se obtuvo uno de consenso estricto de 834 pasos (CI: 20, RI: 76) con un soporte de ramas de entre el 88 y el 100% de acuerdo con la prueba de bootstrap (fig. 5 a). El cladograma de consenso estricto presentó altos niveles de homoplasia, lo que generó algunas politomías (fig. 5 a); sin embargo, se identificaron 2 áreas de endemismo definidas por al menos 2 taxones (tabla 2). La primera está representada por las celdas 4, 5, 7, 8, 10-12 y 15, y la segunda por las celdas 34, 39, 40 y 47 (fig. 5 b). De estas, la celda 4 también fue identificada en el análisis de complementariedad de las aves terrestres y acuáticas (fig. 4 a y b). Las áreas de endemismo determinadas incluyeron el 91% de la avifauna total modelada (370 especies).

Figura 5.

Análisis de parsimonia de endemismos (a) y correspondencias geográficas (b) sobre el mapa de la costa del Pacífico de Guerrero.

Los números en los nodos corresponden al valor de confiabilidad bootstrap.

• Taxones sinapomórficos (véase la tabla 2).

(0,22MB).
Tabla 2.

Áreas de endemismo (celdas) y especies que sustentan los clados.

Celdas  Especies 
4, 5, 7, 8, 10-12, 15  Basileuterus culicivorus, B. lachrymosa, Cyrtonyx sallei 
34, 39, 47, 50  Phaethornis mexicanus, Cyanocorax speciosa 
Discusión

La riqueza avifaunística de la CPGro (370 especies) representa el 68% de lo registrado para Guerrero (545 especies; Almazán-Núñez, Meléndez-Herrada, García-Vega, Sierra-Morales y Méndez-Bahena, 2017) y el 35% de la avifauna nacional (Navarro-Sigüenza et al., 2014). Adicionalmente, la riqueza de especies reportada en este estudio aumenta en un 24% la previamente registrada por Navarro (1998) para la planicie costera del estado de Guerrero. Por citar algunos ejemplos, durante los últimos 5 años se ha documentado la presencia de Megascops seductus, Rhodinocichla schistacea y Setophaga citrina (Almazán-Núñez et al., 2017; Peterson et al., 2004). Este aumento puede ser un reflejo del interés que en los últimos años ha tenido la comunidad científica y aficionada en el reconocimiento de avifaunas regionales poco conocidas, y cuyos datos son distribuidos a través de herramientas digitalizadas disponibles en páginas web (Gómez-de Silva y Alvarado, 2010; Navarro et al., 2003). Por otra parte, la elevada riqueza del área de estudio cobra más relevancia si se considera que la extensión territorial de la CPGro ocupa aproximadamente la cuarta parte del estado (24%; 15,026km2). Estudios futuros podrían estar dirigidos a confirmar la presencia de las especies incluidas en este estudio, debido a los constantes cambios en el uso del suelo o bien, a ampliar el listado de acuerdo con el valor esperado por el estimador de riqueza utilizado. Por otra parte, la riqueza de la región de estudio es resultado de las condiciones ecológicas a lo largo del gradiente altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 2,000 m, y por la presencia de tipos de vegetación como la selva baja caducifolia, selva mediana subcaducifolia, bosques húmedos de montaña y manglares, que definen local y regionalmente la diversidad de especies (Carreto-Pérez, Almazán-Juárez, Sierra-Morales y Almazán-Núñez, 2015; García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004). Por ejemplo, es posible encontrar en el área de estudio especies características de laderas de montaña como Cyanocorax speciosa, Myadestes occidentalis, Amazilia viridifrons, Hylocharis leucotis, Melanotis caerulescens, Melanerpes formicivorus, Micrastur semitorquatus y Piranga hepatica. Asimismo, existen ambientes lacustres que albergan una alta diversidad de aves acuáticas y marinas (e. g., Anatidae, Chadriformes; Meléndez-Herrada et al., 2015; Ramírez-Bastida et al., 2008), además de un importante número de especies de aves migratorias de invierno. De hecho, para el componente migratorio (de paso o de permanencia invernal), esta región constituye una de las áreas y/o rutas más importantes para las aves migratorias neotropicales (Hutto, 1995; Ramírez-Bastida et al., 2008).

La mayor riqueza potencial de aves en la CPGro está concentrada en la porción centro-oeste del área de estudio (abarcando una superficie de 3,294km2), desde la cuenca del río Papagayo hasta Zihuatanejo (celdas 13, 14, 17, 52, 58), particularmente en pequeños sistemas montañosos donde predomina la selva baja caducifolia, la selva mediana subcaducifolia y el bosque mesófilo de montaña, ecosistemas reconocidos por su diversidad biológica (Dirzo, Young, Mooney y Ceballos, 2011; Lara-Lara et al., 2008; Meléndez-Herrada et al., 2015; Villaseñor y Gual-Díaz, 2014). También comprende zonas ubicadas a nivel del mar con presencia de algunos sistemas lacustres en asociación con manglares, particularmente en la porción más occidental del área de estudio (Zihuatanejo, laguna de Potosí). Por otro lado, aunque la CPGro no es la zona con mayor número de endemismos en Guerrero en comparación con la sierra Madre del Sur (Navarro-Sigüenza et al., 2016) y la cuenca del Balsas (Feria-Arroyo y Peterson, 2002), presenta un alto número de especies endémicas (Navarro, 1998; Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000). De acuerdo con la propuesta taxonómica de Peterson y Navarro-Sigüenza (2000), algunas de estas son endémicas de las tierras bajas del sur, región en la que se encuentra el área de estudio (e. g., Amazona finschi, Piaya mexicana, Glaucidium palmarum, Phaethornis mexicanus, Trogon citreolus, Attila pacificus, Pachyramphus albiventris, Cyanocorax sanblasianus, Arremonops sumichrasti). La distribución de las especies endémicas presentó en general el mismo patrón que el de la riqueza, en el cual se observa una mayor correspondencia con las zonas montañosas del área de estudio. Esto confirma parcialmente el hecho de que el endemismo está asociado de manera primaria a laderas montañosas (Escalante, Navarro y Peterson, 1998; García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004; Navarro-Sigüenza et al., 2014; Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), como lo sugiere la presencia de A. viridifrons, A. finschi, G. palmarum, Xenotriccus mexicanus, T. citreolus, Granatellus venustus, A. sumichrasti y Trhyophilus sinaloa. Existen otras especies endémicas en la porción oeste de la CPGrO asociadas principalmente a la franja costera (i. e., Deltarhynchus flammulatus, R. schistacea, Passerina leclancherii, C. sanblasianus). El número de especies en riesgo aumenta ligeramente hacia la franja costera, donde el desarrollo acelerado de las actividades económicas ha propiciado un crecimiento desordenado en las costas y algunas de sus especies se han extinto localmente, como ocurrió con la guacamaya verde (A. militaris) en el declive costero de Guerrero (Almazán-Núñez y Nova-Muñoz, 2006) y de Michoacán (Monterrubio-Rico, Labra-Hernández, Ortega-Rodríguez, Cancino-Murillo y Villaseñor-Gómez, 2011).

Los análisis de complementariedad, tanto para la avifauna terrestre como acuática, identificaron 6 celdas (de un total de 95) en la CPGro como prioritarias para la conservación, lo que representa una extensión territorial de 2,513km2, equivalente al 17% de la superficie del área. Estas celdas incluyen áreas con alta riqueza, así como algunas zonas previamente identificadas por su alta diversidad avifaunística, como los sistemas lacustres a nivel del mar (Arizmendi y Márquez-Valdelamar, 2000; Meléndez-Herrada et al., 2015) y las zonas montañosas del declive costero de la sierra de Atoyac (Navarro, 1992). Esta última área en particular ha sido reconocida además por su alta diversidad en otros grupos faunísticos y florísticos (Monteagudo y Luis, 2013; Ponce-Ulloa y Llorente-Bousquets, 1993) y por su valor paisajístico (Luna-Vega, Espinosa y Contreras-Medina, 2016).

De las 6 celdas identificadas como complementarias para las aves terrestres y acuáticas, solo 2 (4 y 52) coincidieron en ambos análisis. Esto demuestra la diferencia en los hábitos y distribución de cada grupo y, por otro lado, confirma la importancia de estas áreas para especies de relevancia para la conservación (i. e., A. oratrix; Monterrubio-Rico et al., 2016). Por otro parte, si bien el traslape geográfico de estas áreas complementarias con las ANP fue total, nuestros análisis sugieren que estas áreas de conservación oficiales pueden ser ampliadas para incluir un mayor número de especies, así como para facilitar la conectividad entre distintas poblaciones (Bélisle, 2005; Haig, Mehlman y Oring, 1998).

El análisis con las ANP mostró un traslape total con las áreas identificadas por el análisis de complementariedad y que resultó menor con las AICA (9%). Existen celdas particularmente en el centro-oeste del área de estudio que prácticamente no presentan sobrelapamiento con ninguna de las ANP declaradas o las AICA propuestas, aun cuando el valor de complementariedad (diversidad total) e irremplazabilidad (especies restringidas) es alto (figs. 4 y 5). Así por ejemplo, aunque las celdas 27 y 37 presentaron la más alta complementariedad de especies terrestres de toda la CPGro, no existe coincidencia con ninguna de las ANP y solo la celda 27 tiene un traslape del 55% con el AICA de la sierra de Atoyac. Con excepción de las celdas 4, 34 y 50, las 2 áreas definidas por el PAE (i. e., área 1: celdas 4, 5, 7, 8, 10, 11, 12, 15; área 2: celdas 34, 39, 47, 50) difieren de las determinadas por el análisis de complementariedad. Dado que el PAE se basa principalmente en especies compartidas por un conjunto de áreas (sinapomorfías) sin hacer referencia a las especies totales, no consideró en sus resultados celdas identificadas como complementarias (i. e., 13, 14, 17, 21, 27, 37, 52). Debido a estas diferencias, los resultados de ambos análisis fueron interpretados de manera complementaria. Así, las celdas identificadas en ambos análisis representan un nivel de priorización mayor que el resto, dado que están definidas por el número de especies endémicas y por la alta riqueza específica a nivel local. En particular, las áreas propuestas con el PAE representan sitios importantes para la conservación donde la presencia de las especies con distribución local y restringida hace que estas áreas sean únicas, y por lo tanto irremplazables, un criterio importante en la definición de zonas prioritarias para la conservación (Méndez-Larios et al., 2005; Zamora-Manzur et al., 2011).

Aunque el gradiente altitudinal de la región es amplio (0-2,000 m snm), las áreas de endemismo presentan pocas variaciones climáticas. Por ejemplo, en las celdas correspondientes a la primer área (4, 5, 7, 8, 10-12, 15) predominan los climas cálidos semisecos y subhúmedos a lo largo de un intervalo altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 1,300 m, lo que explica la presencia de sinapomorfías geográficas características de laderas montañosas del declive costero de la sierra Madre del Sur, como Basileuterus culicivorus, B. lachrymosa y C. sallei (Howell y Webb, 1995). En la segunda área de endemismo (celdas 34, 39, 47 y 50), se presenta un gradiente altitudinal similar con elevaciones hasta los 1,650 m snm (celda 47), por lo que el clima predominante pertenece a los cálidos semisecos y subhúmedos, excepto la celda 39, que presenta un clima semiárido cálido. Estas celdas están también sustentadas por especies características de laderas montañosas semihúmedas (P. mexicanus, C. speciosa). Algunas de las especies que apoyan los clados en las 2 áreas identificadas representan poblaciones diferenciadas a las del resto del país (C. sallei, C. speciosa, P. mexicanus), cuya distribución comprende el declive montañoso del Pacífico, particularmente de los estados de Guerrero y Oaxaca (Navarro-Sigüenza y Peterson, 2004), una región altamente importante por su nivel de endemismos (Navarro-Sigüenza et al., 2016).

La irregularidad en los datos puntuales que representan la diversidad avifaunística en cada celda puede deberse a las diferencias en el esfuerzo de muestreo, lo que indica que algunas áreas han sido temporal y espacialmente mejor muestreadas (Peterson, Navarro-Sigüenza y Benítez-Díaz, 1998), como ocurre en las cercanías de Acapulco, Zihuatanejo y Atoyac de Álvarez. Este aspecto pudo también haber influido en los patrones de riqueza encontrados. Por otra parte, en el PAE, las politomías pueden ser consideradas principalmente evidencia de una falta de esfuerzo de muestreo entre zonas adyacentes cuando se emplean datos primarios (Navarro, Liria, Piñango y Barrera, 2007; Zamora-Manzur et al., 2011), aunque se ha indicado que también podrían representar regiones con gradientes ecológicos o zonas de transición. Adicionalmente, podrían explicar las áreas con conexión histórica que pudieron sufrir procesos vicariantes tanto naturales (a partir de los datos de los MDE) como antrópicos (con los datos puntuales), generando extinciones locales dentro de la región de estudio. En particular, la degradación por cambios en el uso de suelo con fines urbanos, agrícolas y/o forestales, podría explicar vacíos y baja diversidad en algunas celdas. Esta desigualdad en los datos puede ser suplida por la extrapolación realizada en este estudio con los MDE.

Este estudio se enfocó en la identificación de zonas prioritarias para la avifauna en la CPGro, la cual ha sufrido importantes modificaciones por la acelerada pérdida de vegetación natural ocasionada por las actividades humanas (Peralta-Gómez, Diego-Pérez y Gual-Díaz, 2000). Por lo anterior, los análisis de los patrones de distribución, así como la evaluación de áreas de conservación propuestas en este estudio, pueden constituir una línea base para el establecimiento de prioridades de conservación, sin que ello garantice los procesos y la viabilidad de las poblaciones de aves, particularmente, cuando el sistema de ANP en el estado está pobremente representado (Bezaury-Creel et al., 2012; Koleff y Moreno, 2006), y probablemente tendría una eficiencia limitada en la protección de la avifauna regional. No obstante, recientemente se han llevado a cabo esfuerzos a nivel estatal para impulsar la creación de pequeñas reservas estatales con fines de conservación a lo largo del estado, incluida la CPGro (DOF, 2011). Un ejemplo de ello es la reciente creación de 6 parques estatales; sin embargo, cubren apenas el 0.06% de la superficie de la entidad (DOF, 2010, 2011, 2012). Por ello, y ante los constantes cambios en el uso del suelo y las alteraciones por cambio climático, resulta fundamental para esta región, y en particular para un estado rico en recursos biológicos como Guerrero, fomentar estrategias adicionales de conservación, como los corredores biológicos y otras iniciativas de conservación in situ que promuevan el uso sustentable de la biodiversidad regional. Se espera que los resultados de este estudio sirvan como base para futuras investigaciones que evalúen y comparen áreas de conservación para otros grupos taxonómicos y, además, contribuyan en la planeación sistemática de la conservación de esta región.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Pablo Sierra por su apoyo en diferentes etapas del proyecto. A Liliana Parra, Antonio Estrada y Génesis Benítez, por su apoyo en el trabajo de campo. Edson Álvarez apoyó en la construcción del apéndice. La Facultad de Ciencias Químico Biológicas y la Escuela Superior de Ciencias Ambientales de la Universidad Autónoma de Guerrero otorgaron apoyo para las actividades logísticas del proyecto. Agradecemos el apoyo de 2 revisores anónimos, quienes hicieron comentarios críticos que mejoraron sustancialmente la versión original de este documento.

Apéndice

Lista de las especies de aves registradas en la costa del Pacífico del estado de Guerrero (CPGro) de acuerdo con las diferentes fuentes consultadas. Para cada especie se incluye el estatus de estacionalidad (RP: residente permanente, MI: migratorio de invierno, MV: migratorio de verano, T: transitorio, V: visitante ocasional), el estatus de endemismo (E: endémico en México) y la categoría de riesgo (Pr: sujeta a protección especial, A: amenazada, P: en peligro de extinción). El número de registros para la generación de los MDE se asignó como sigue: 1: especies con más de 50 registros; 2: especies con > 1 y < 50 registros

Nombre científico  Estacionalidad  Endemismo  Categoría de riesgo  Grupo de acuerdo con el número de registros obtenidos para los MDE 
Tachybaptus dominicus  RP    Pr 
Podilymbus podiceps  RP     
Podiceps nigricollis  MI     
Ardenna pacifica   
Phaethon aethereus   
Sula dactylatra     
Sula nebouxii    Pr 
Sula leucogaster     
Sula sula   
Pelecanus erythrorhynchos  MI     
Pelecanus occidentalis  RP     
Phalacrocorax brasilianus  RP     
Anhinga anhinga  RP     
Fregata magnificens  RP     
Botaurus lentiginosus  MI   
Butorides virescens  RP     
Ixobrychus exilis  RP    Pr 
Tigrisoma mexicanum  RP    Pr 
Ardea herodias  MI     
Ardea alba  MI     
Egretta thula  RP     
Egretta rufescens  RP    Pr 
Egretta caerulea  RP     
Egretta tricolor  RP     
Bubulcus ibis  RP     
Butorides virescens  RP     
Nycticorax nycticorax  MI     
Nyctanassa violacea  RP     
Cochlearius cochlearius  RP     
Eudocimus albus  RP     
Plegadis chihi  MI     
Platalea ajaja  MI     
Mycteria americana  MI    Pr 
Coragyps atratus  RP     
Cathartes aura  RP     
Dendrocygna autumnalis  RP     
Dendrocygna bicolor  RP     
Cairina moschata  RP   
Anas acuta  MI     
Anas strepera  MI     
Anas americana  MI     
Anas discors  MI     
Anas cyanoptera  MI     
Anas crecca  MI     
Anas clypeata  MI     
Aythya americana  MI     
Aythya affinis  MI     
Nomonyx dominicus  RP   
Oxyura jamaicensis  MI     
Pandion haliaetus  T-MI     
Chondrohierax uncinatus  RP    Pr 
Elanus leucurus  RP     
Harpagus bidentatus  RP    Pr 
Circus cyaneus  MI     
Accipiter striatus  MI    Pr 
Accipiter cooperii  MI    Pr 
Geranospiza caerulescens  RP   
Buteo albonotatus  MI    Pr 
Buteo nitidus  RP     
Buteogallus anthracinus  RP    Pr 
Buteogallus urubitinga  RP    Pr 
Rupornis magnirostris  RP     
Buteo platypterus  MI    Pr 
Buteo brachyurus  RP     
Buteo swainsoni    Pr 
Geranoaetus albicaudatus  RP    Pr 
Buteo jamaicensis  RP     
Micrastur ruficollis  RP    Pr 
Micrastur semitorquatus  RP    Pr 
Caracara cheriway  RP     
Herpetotheres cachinnans  RP     
Falco sparverius  MI     
Falco columbarius  MI     
Falco peregrinus  MI    Pr 
Ortalis poliocephala  RP   
Philortyx fasciatus  RP   
Colinus coyolcos  RP   
Cyrtonyx sallei  RP    Pr 
Laterallus ruber  RP     
Aramides cajaneus  RP     
Aramides axillaris  RP   
Porzana carolina  MI     
Pardirallus maculatus  RP     
Porphyrio martinicus  RP     
Gallinula chloropus  MI     
Fulica americana  MI     
Pluvialis squatarola  MI     
Charadrius collaris  RP     
Charadrius wilsonia  MI     
Charadrius semipalmatus  MI     
Charadrius vociferus  RP     
Haematopus palliatus  RP     
Himantopus mexicanus  RP     
Recurvirostra americana  MI     
Jacana spinosa  RP     
Tringa melanoleuca  MI     
Tringa flavipes  MI     
Tringa solitaria  MI     
Tringa semipalmata  MI     
Tringa incana  MI     
Actitis macularius  MI     
Numenius phaeopus  MI     
Numenius americanus  MI     
Arenaria interpres  MI     
Calidris alpina  MI     
Calidris alba  MI     
Calidris mauri  MI     
Calidris minutilla  MI     
Calidris bairdii     
Limnodromus griseus  MI     
Limnodromus scolopaceus  MI     
Gallinago delicata  MI     
Gallinago gallinago  MI     
Phalaropus tricolor     
Phalaropus lobatus  MI     
Thalasseus sandvicensis  MI     
Leucophaeus atricilla  MI     
Larus delawarensis  MI     
Larus argentatus  MI     
Leucophaeus pipixcan     
Larus heermanni    Pr 
Gelochelidon nilotica  M.I     
Hydroprogne caspia  M.I     
Thalasseus maximus  MI     
Thalasseus elegans    Pr 
Sterna forsteri  MI     
Sterna hirundo     
Sternula antillarum  RP    Pr 
Onychoprion anaethetus  MI    Pr 
Chlidonias niger  T-MI     
Anous stolidus  MI     
Rynchops niger  MI     
Patagioenas flavirostris  RP     
Zenaida asiatica  RP     
Zenaida macroura  RP     
Columbina inca  RP     
Columbina passerina  RP     
Columbina minuta  RP     
Columbina talpacoti  RP     
Leptotila verreauxi  RP     
Geotrygon montana  RP     
Eupsittula canicularis  RP    Pr 
Brotogeris jugularis  RP   
Amazona albifrons  RP    Pr 
Amazona finschi  RP 
Amazona oratrix  RP   
Coccyzus erythropthalmus     
Coccyzus minor  RP     
Piaya mexicana  RP   
Morococcyx erythropygus  RP     
Geococcyx velox  RP     
Crotophaga sulcirostris  RP     
Megascops seductus  RP 
Bubo virginianus  RP     
Glaucidium palmarum  RP 
Glaucidium brasilianum  RP     
Ciccaba virgata  RP     
Chordeiles acutipennis  RP     
Chordeiles minor  MV     
Nyctidromus albicollis  RP     
Cypseloides niger  MV     
Streptoprocne zonaris  RP     
Chaetura vauxi  RP     
Phaethornis mexicanus  RP     
Chlorostilbon auriceps  RP   
Cynanthus sordidus  RP   
Cynanthus doubledayi  RP   
Hylocharis leucotis  RP     
Amazilia beryllina  RP     
Amazilia rutila  RP     
Amazilia violiceps  RP     
Amazilia viridifrons  RP 
Lampornis margaritae  RP     
Heliomaster longirostris  RP    Pr 
Heliomaster constantii  RP     
Archilochus colubris  T-MI     
Archilochus alexandri  MI     
Selasphorus calliope  MI     
Selasphorus platycercus  MI     
Selasphorus rufus  MI     
Trogon citreolus  RP   
Trogon mexicanus  RP     
Trogon ambiguus  RP     
Momotus mexicanus  RP     
Megaceryle torquata  RP     
Megaceryle alcyon  MI     
Chloroceryle amazona  RP     
Chloroceryle americana  RP     
Aulacorhynchus wagleri  RP    Pr 
Melanerpes formicivorus  RP     
Melanerpes chrysogenys  RP   
Sphyrapicus varius  MI     
Picoides scalaris  RP     
Colaptes auricularis  RP   
Dryocopus lineatus  RP     
Campephilus guatemalensis  RP    Pr 
Sittasomus griseicapillus  RP     
Xiphorhynchus flavigaster  RP     
Lepidocolaptes leucogaster  RP   
Lepidocolaptes souleyetii  RP     
Camptostoma imberbe  RP     
Myiopagis viridicata  RP     
Xenotriccus mexicanus  RP  Pr 
Contopus cooperi  T-MI     
Contopus pertinax  RP     
Contopus sordidulus     
Empidonax traillii  MI     
Empidonax albigularis  MI     
Empidonax minimus  MI     
Empidonax hammondii  T-MI     
Empidonax oberholseri  MI     
Empidonax difficilis  MI     
Empidonax occidentalis  RP     
Sayornis nigricans  RP     
Pyrocephalus rubinus  RP     
Attila pacificus  RP   
Myiarchus tuberculifer  RP     
Myiarchus cinerascens  MI     
Myiarchus nuttingi  RP     
Myiarchus tyrannulus  RP     
Deltarhynchus flammulatus  RP  Pr 
Pitangus sulphuratus  RP     
Megarynchus pitangua  RP     
Myiozetetes similis  RP     
Myiodynastes luteiventris  MV     
Tyrannus melancholicus  RP     
Tyrannus vociferans  RP     
Tyrannus crassirostris  RP   
Tyrannus verticalis  MI     
Tyrannus forficatus  T-MI     
Pachyramphus uropygialis  RP   
Pachyramphus albiventris  RP   
Tityra griseiceps  RP   
Lanius ludovicianus  RP     
Vireo bellii  T-MI     
Vireo cassinii  MI     
Vireo plumbeus  RP     
Vireo huttoni  RP     
Vireo hypochryseus  RP   
Vireo pallens  RP  Pr 
Vireo swainsonii  RP     
Vireo philadelphicus     
Vireo flavoviridis  MV     
Vireolanius melitophrys  RP     
Calocitta formosa  RP     
Cyanocorax speciosa  RP   
Cyanocorax sanblasianus  RP   
Aphelocoma sumichrasti  RP   
Corvus sinuatus  RP     
Progne subis     
Tachycineta bicolor  MI     
Progne chalybea  RP     
Tachycineta albilinea  RP     
Tachycineta thalassina  MI     
Stelgidopteryx serripennis  RP     
Riparia riparia  T-MI     
Petrochelidon melanogaster     
Hirundo rustica  MI     
Psaltriparus melanotis  RP     
Certhia americana  RP     
Campylorhynchus humilus  RP   
Campylorhynchus gularis  RP   
Catherpes mexicanus  RP     
Thryophilus sinaloa  RP   
Thryophilus pleurostictus  RP     
Pheugopedius felix  RP   
Thryomanes bewickii  RP     
Troglodytes brunneicollis  MI     
Henicorhina leucophrys  RP     
Uropsila pacifica  RP   
Regulus calendula  MI     
Polioptila caerulea  MI     
Polioptila albiloris  RP     
Sialia sialis  RP     
Myadestes occidentalis  RP    Pr 
Catharus aurantiirostris  RP     
Catharus ustulatus  T-MI     
Catharus guttatus  MI     
Turdus assimilis  RP     
Turdus rufopalliatus  RP   
Turdus migratorius  RP     
Mimus polyglottos  RP     
Melanotis caerulescens  RP   
Bombycilla cedrorum  MI     
Oreothlypis peregrina  MI     
Oreothlypis celata  MI     
Oreothlypis ruficapilla  MI     
Oreothlypis luciae  MI     
Setophaga citrina  MI     
Setophaga americana  MI     
Setophaga nigrilora  RP   
Setophaga aestiva  MI     
Setophaga magnolia  MI     
Setophaga auduboni  MI     
Setophaga virens  MI     
Setophaga dominica  MI     
Setophaga graciae  RP     
Setophaga ruticilla  T-MI     
Mniotilta varia  MI     
Seiurus aurocapilla  MI     
Parkesia noveboracensis  MI     
Parkesia motacilla  MI     
Geothlypis tolmiei  MI   
Geothlypis melanops  MI     
Geothlypis poliocephala  RP     
Cardellina pusilla  MI     
Myioborus pictus  RP     
Myioborus miniatus  RP     
Basileuterus lachrymosus  RP     
Basileuterus rufifrons  RP     
Basileuterus culicivorus  RP     
Icteria virens  T-MI     
Granatellus venustus  RP   
Rhodinocichla schistacea  RP   
Habia affinis  RP   
Piranga hepatica  RP     
Piranga rubra  MI     
Piranga ludoviciana  MI     
Piranga bidentata  RP   
Piranga leucoptera  RP     
Thraupis episcopus  RP     
Euphonia godmani  RP   
Euphonia elegantissima  RP     
Cyanerpes cyaneus  RP     
Volatinia jacarina  RP     
Sporophila torqueola  RP   
Sporophila minuta  RP     
Arremonops sumichrasti  RP   
Melozone fusca  RP     
Peucaea humeralis  RP   
Peucaea acuminata  RP   
Aimophila rufescens  RP     
Chondestes grammacus  MI     
Passerculus sandwichensis  MI     
Ammodramus savannarum  MI     
Melospiza lincolnii  MI     
Melospiza georgiana  MI     
Saltator vigorsii  RP   
Saltator atriceps  RP     
Cardinalis carneus  RP     
Pheucticus ludovicianus  MI     
Pheucticus chrysopeplus  RP   
Pheucticus melanocephalus  RP     
Cyanocompsa indigotica  RP   
Passerina caerulea  RP     
Passerina cyanea  MI     
Passerina versicolor  RP     
Passerina leclancherii  RP   
Passerina ciris  MI    Pr 
Spiza americana  MI     
Agelaius phoeniceus  RP     
Sturnella magna  RP     
Xanthocephalus xanthocephalus  MI     
Euphagus cyanocephalus  MI     
Quiscalus mexicanus  RP     
Molothrus aeneus  RP     
Molothrus ater  RP     
Icterus wagleri  RP     
Icterus fuertesi  MI     
Icterus cucullatus  MI     
Icterus pustulatus  RP   
Icterus pectoralis  RP     
Icterus gularis  RP     
Icterus dickeyae  RP   
Icterus galbula  MI     
Icterus bullockii  MI     
Cacicus melanicterus  RP   
Haemorhous mexicanus  RP     
Spinus pinus  MI     
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La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

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