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Vol. 85. Núm. S1.
Páginas 34-43 (Enero 2014)
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2042
Vol. 85. Núm. S1.
Páginas 34-43 (Enero 2014)
DOI: 10.7550/rmb.31993
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Biodiversidad de Ciliophora en México
Biodiversity of Ciliophora in Mexico
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2042
Rosaura Mayén-Estrada, Margarita Reyes-Santos, Rogelio Aguilar-Aguilar
Laboratorio de Protozoología, Departamento de Biología Comparada, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito Exterior, Ciudad Universitaria, 04510 México D. F., México.
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Cuadro 1. Número de géneros y especies de ciliados por familia registrados en México
Cuadro 2. Número de especies de ciliados distribuidas en las provincias biogeográficas en México
Cuadro 3. Número de especies de ciliados de acuerdo al habitat y ambiente
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Resumen

Los ciliados conforman un grupo de aproximadamente 8 000 especies. En la actualidad el número de especies registradas en México asciende a 959 que corresponde a un 12% del total de especies descritas a nivel mundial. Se analiza el aspecto histórico de los estudios de ciliados, bajo las perspectivas taxonómica y ecológica. Se presentan datos de algunas categorías taxonómicas del phylum Ciliophora, de la distribución geográfica y de la riqueza de especies en diferentes ambientes y hábitats. Se concluye que en algunas regiones del país no se ha abordado el estudio de estos protistas, aunque existen los microhábitats favorables para el establecimiento de poblaciones, por lo cual la estimación de la riqueza específica que aquí se presenta está probablemente subestimada.

Palabras clave:
ciliados
taxonomía
distribución
biogeografía
Abstract

Protozoan ciliates include about 8 000 species; actually, 959 species have been reported for Mexico or 12% of the world’s records. A historical account of taxonomic and ecological studies is presented. We present data of some taxa of Phylum Ciliophora, its geographic distribution and species richness, in diverse habitats and environments. We conclude that many regions in the country for which no data on species of ciliates are available, even when they possess favorable microhabitats for the establishment of populations, make the present diversity figures to be underestimated.

Key words:
ciliates
taxonomy
distribution
biogeography
Texto completo
IntroducciónAspectos citológicos y reproductivos

Los protozoos ciliados conforman un grupo de aproximadamente 8,000 especies (Hausmann y Hulsman, 1996; Lynn, 2008) incluidas en 2 subphyla y 11 clases (Lynn, 2008). Los ciliados se caracterizan por la posesión de cilios o estructuras ciliares compuestas en alguna etapa de su ciclo de vida, variables en número y arreglo, la posesión de 2 tipos de núcleo (macronúcleo y micronúcleo) por lo cual son heterocarióticos, el proceso sexual de conjugación (Lynn, 2008) y la presencia de una corteza o capa cortical con 2 componentes, la película y las cinétidas (Hausmann y Hulsman, 1996). La película incluye a la membrana celular o plasmalema y por debajo de ella se ubican una serie de alveolos, por lo cual se incluyen en el taxón Alveolata (Adl et al., 2012). La ciliatura se dispone como somática y oral; los cilios se originan en cuerpos basales o cinetosomas, que se organizan en cinétidas (monocinétidas y dicinétidas somáticas, policinétidas orales), componentes primordiales de la infraciliatura.

La longitud de las células de los ciliados varían entre 10 µm y 3 000 µm (Jones, 1974). Son organismos unicelulares, generalmente solitarios pero también se manifiestan formas coloniales, son heterótrofos, y en algunas especies como Laboea strobila, Euplotoides cf. daidaleos y Stichotricha secunda se ha documentado la mixotrofía (Stoecker et al., 1988; Macek et al., 2006, 2008). Poseen vacuolas contráctiles y un complejo de vesículas y canales, y los extrusomas son muy comunes (Lynn, 2008) (Figs. 1-4).

Figura 1.

Dendrocometes sp. adherido al pereiópodo de Hyalella sp. Se muestra un suctor con los tentáculos que irradian desde la célula y que se ramifican dendríticamente.

(0,12MB).
Figura 2.

Lagenophrys sp. adherido al pereiópodo de Hyalella sp. Se observan varios individuos de Lagenophrys donde destacan la loriga y la abertura de la misma.

(0,19MB).
Figura 3.

Paramecium sp. del lago de Xochimilco, D. F. Varios individuos de este ciliado con numerosas vacuolas y la citofaringe.

(0,13MB).
Figura 4.

Spirostomum sp. del lago de Xochimilco, D. F. En la imagen se observa un individuo donde destacan las cinetias, algunas vacuolas digestivas así como el macronúcleo.

(0,07MB).

La fisión binaria, mecanismo de reproducción asexual, es el método más común en el ciclo de vida de los ciliados, en donde la célula parental se divide en 2 células (clonas) mediante la citocinesis y cariocinesis; la gemación es frecuente en especies sésiles. En el proceso sexual de conjugación, en el cual 2 células se fusionan parcialmente, 1 de los núcleos haploides derivados del micronúcleo por meiosis se intercambia y permite la recombinación génica; posteriormente este núcleo gamético migratorio se fusiona con el núcleo gamético estacionario (cariogamia) y se forma el sincarion que se divide 2 veces para formar macronúcleos y micronúcleos, hasta restablecer la condición nuclear de la especie. Este proceso sexual, junto con otro denominado autogamia, se presenta ante diversos estímulos, como la falta de alimento, cambios de temperatura y luz (Lynn, 2008). La formación de quistes es común.

Aspectos ecológicos

Tanto la ciliatura oral como la somática muestran una diversidad de arreglos en los ciliados, lo que repercute en su diversidad e importancia ecológica; exhiben un amplio rango de estrategias de alimentación y ocupan una diversidad de nichos (Lynn, 2008). Los ciliados forman parte de las cadenas tróficas, habitan en ambientes acuáticos dulceacuícolas tanto en sistemas lénticos y lóticos (lagos, estanques, ríos, cascadas), salobres (estuarios, lagunas costeras), lagos salinos (lagos cráter), marinos (playas, mar abierto, glaciares, profundidades oceánicas), terrestres (suelos, musgos, hojas, agua del tanque de las bromelias) y en sistemas de tratamiento de aguas residuales. Forman parte consistente del bentos y constituyen una fracción importante de la biomasa del plancton. Así mismo, establecen una gama amplia de simbiosis como la foresis, parasitismo, mutualismo y comensalismo (Lynn, 2008); sus hospederos corresponden a animales (invertebrados y vertebrados) y plantas; la única especie parásita del humano es Balantidium coli, pero existen numerosas especies parásitas de vertebrados e invertebrados capaces de diezmar las poblaciones y causar diversas afecciones. También se conocen especies de ciliados que son parásitas de otros ciliados, como en el caso del suctor Sphaerophrya canelli (Matthes et al., 1998).

Registros ciliatológicos: pasado y presente

En México, para los ciliados, se han realizado diferentes tipos de estudios, con aspectos taxonómicos y morfocitológicos, ecológicos y de importancia en los ecosistemas, ultraestructurales utilizando técnicas de microscopía electrónica de barrido y epifluorescencia, y en menor número, de biología molecular, en diversos hábitats y localidades.

Existen un poco más de 130 contribuciones relacionadas con algún aspecto de estudio de los ciliados, que por razones de espacio no es posible señalarlas todas, por lo cual solo se hará referencia a algunas de ellas, en los ámbitos taxonómico y ecológico principalmente.

Concerniente a algunos aspectos históricos de la protozoología en México, de acuerdo con López-Ochoterena (1970), el estudio de los protozoos de vida libre en México se inició en 1884, en las aguas del canal de La Viga y pantanos de San Lázaro en el Distrito Federal, y el inicio del estudio en los protozoos parásitos fue en 1948.

Bajo una perspectiva descriptiva-taxonómica, en el caso de los ciliados de México, Bravo-Hollis (1922, 1923, 1924), Beltrán (1929), Sokoloff (1930a, b, 1936), Sámano y Sokoloff (1931), Chavarría (1933) y Osorio-Tafall (1941) fueron los pioneros. Entre otros, en la década de 1960, López-Ochoterena (1962, 1966) en ambiente dulceacuícola, y Aladro-Lubel y López-Ochoterena (1967) en una laguna salobre, aportaron datos de varias especies de ciliados. Con sus listados taxonómicos, López-Ochoterena y Rouré-Cané (1970), Madrazo-Garibay y López-Ochoterena (1982) y Madrazo-Garibay et al. (1988, 1990) contribuyeron con el conocimiento de los ciliados de vida libre y simbiontes, integrando la información de registros existente en esas fechas. En particular para los tintínidos, Santamaría del Angel (1985), contribuyó significativamente con datos para Baja California, México. Posteriormente, Aladro-Lubel et al. (1987, 1990), refirieron las especies de ambientes marinos y salobres, incluyendo ilustraciones en el segundo de ellos. El listado de especies más reciente es el de Aladro-Lubel et al. (2006) quienes incluyeron 540 especies, 26 formas y 15 variedades de ciliados de vida libre y simbiontes distribuidas en la República Mexicana, que sumadas a los registros previos dieron un total de 952 especies para México. A partir de esa fecha, varios autores han aportado diversos datos del estudio de éste taxón. Como contribuciones de registro de especies, (Aladro-Lubel et al. 2007, 2009) enlistaron a 62 y 66 especies respectivamente, observadas en la Cantera Oriente, Ciudad Universitaria, D. F. y Mayén-Estrada et al. (en prensa) listaron las 279 especies (sin incluir formas ni variedades) registradas en el Distrito Federal.

Enfocados a aspectos ecológicos de especies de ciliados, entre otros, Lugo et al. (1998) abordaron el análisis de especies de ciliados como componentes de comunidades litorales en los lagos Atexcac y Alchichica, Puebla. Macek et al. (1994) definieron los cambios de la estructura de la comunidad de acuerdo a la estratificación en el lago Atexcac; Macek et al. (2006, 2008) registraron los cambios en las comunidades de acuerdo a periodos climáticos y la distribución de las especies de acuerdo en un gradiente de profundidad en el lago Alchichica, respectivamente. En la laguna de Chautengo, Guerrero, Bulit y Díaz-Avalos (2009) analizaron la influencia de factores ambientales en la diversidad de ciliados; Bulit et al. (2009) estudiaron los patrones de diversidad con análisis de regresión múltiple y Bulit et al. (2011) aportaron datos de la abundancia y diversidad de ciliados.

Entre las descripciones de nuevas especies más recientes, Mariño-Pérez et al. (2010), describieron a Periacineta mexicana utilizando la secuencia parcial del gen 18S rRNA.

Diversidad

En la actualidad el número de especies distribuidas en México asciende a 959, que corresponde a un 12% del número total de especies descritas a nivel mundial. De este total, 64 especies están incluidas en el subphylum Postciliodesmatophora y 895 en el subphylum Intramacronucleata, distribuidas en 11 clases, 46 órdenes, 158 familias y 332 géneros. En el Cuadro 1 se indica el número de géneros y especies por familias, donde se observa que los ofrioscolécidos (simbiontes), codonélidos y tintínidos (marinos), vaginicólidos y vorticélidos (sésiles) son los que muestran las riquezas específicas más altas. La descripción y registro de los ciliados iniciados en la década de 1920, muestra un incremento gradual a partir de la década de 1960 hasta el año 2011 (Fig. 5) y especies como Colpoda steinii Maupas, Coleps hirtus (Mueller), Cyclidium glaucoma Mueller y Vorticella microstoma Ehrenberg son las que presentan la distribución más amplia en México y se han registrado en 8 a 10 estados.

Cuadro 1.

Número de géneros y especies de ciliados por familia registrados en México

Familias  Géneros  Especies 
Kentrophoridae Jankowski 
Trachelocercidae Kent 
Cryptopharyingidae Jankowski 
Loxodidae Buetschli 
Geleiidae Kahl 
Blepharismidae Jankowski in Small et  11 
Lynn     
Climacostomidae Repak 
Condylostomatidae Kahl in Doflein et 
Reichenow     
Folliculinidae Dons  14 
Peritromidae Stein 
Spirostomidae Stein 
Stentoridae Carus 
Licnophoridae Buetschli 
Kiitrichidae Nozawa 
Aspidiscidae Ehrenberg  13 
Euplotidae Ehrenberg  21 
Uronychiidae Jankowski 
Ascampbelliellidae Corliss 
Codonellidae Kent  37 
Codonellopsidae Kofoid et Campbell  13 
Cyttarocylididae Kofoid et Campbell 
Dictyocystidae Haeckel  10 
Epiplocylididae Kofoid et Campbell 
Metacylididae Kofoid et Campbell  16 
Petalotrichidae Kofoid et Campbell 
Ptychocylididae Kofoid et Campbell 
Rhabdonellidae Kofoid et Campbell  15 
Tintinnidae Claparède et Lachmann  45 
Tintinnidiidae Kofoid et Campbell 
Undellidae Kofoid et Campbell 
Xystonellidae Kofoid et Campbell  16 
Lohmanniellidae Montagnes et Lynn 
Strobilidiidae Kahl in Doflein et 
Reichenow     
Strombidinopsidae Small et Lynn 
Halteriidae Claparède et Lachmann 
Oxytrichidae Ehrenberg  23 
Trachelostylidae Small et Lynn 
Amphisiellidae Jankowski 
Kahliellidae Tuffrau 
Spirofilidae Von Gelei 
Epiclintidae Wicklow et Borror 
Urostylidae Buetschli  15 
Strombidiidae Fauré-Fremiet  12 
Caenomorphidae Poche 
Metopidae Kahl  12 
Nyctotheridae Amaro 
Acropisthiidae Foissner et Foissner 
Actinobolinidae Kahl 
Didiniidae Poche 
Enchelyidae Ehrenberg 
Lacrymariidae de Fromentel 
Spathidiidae Kahl in Doflein et 
Reichenow     
Tracheliidae Ehrenberg 
Trachelophyllidae Kent 
Amhpileptidae Buestchli 
Litonotidae Kent  18 
Mesodiniidae Jankowski in Small et Lynn 
Balantidiidae Reichenow in Doflein et 
Reichenow     
Isotrichidae Buetschli 
Paraisotrichidae da Cunha 
Buetschliidae Poche  14 
Blepharocorythidae Hsiung 
Cycloposthiidae Poche 
Ophryoscolecidae Stein  12  83 
Spirodiniidae Strelkow 
Chilodonellidae Deroux 
Chlamydodontidae Stein 
Lynchellidae Jankowski 
Dysteriidae Claparède et Lachmann 
Hartmannulidae Poche 
Ancistrocomidae Chatton et Lwoff  14 
Sphenophryidae Chatton et Lwoff 
Allantosomatidae Jankowski 
Ephelotidae Kent 
Metacinetidae Buetschli 
Manuelophryidae Dovgal 
Paracinetidae Jankowski 
Podophryidae Haeckel 
Spelaeophryidae Jankowski in Batisse 
Thecacinetidae Matthes 
Acinetidae Stein 
Dendrosomidae Buestchli 
Pseudogemmidae Jankowski 
Solenophryidae Jankowski 
Tokophryidae Jankowski in Small et 
Lynn     
Trichophryidae Fraipont 
Dendrocometidae Haeckel 
Discophryidae Collin 
Enchelyomorphidae Augustin et Foissner 
Heliophryidae Corliss 
Periacinetidae Jankowski 
Leptopharyngidae Kahl 
Microthoracidae Wrzesniowski 
Nassulidae de Fromentel 
Scaphidiodontidae Deroux in Corliss 
Cyrtolophosididae Stokes 
Platyophryidae de Puytorac, Pérez- 
Paniagua et Pérez-Silva     
Woodruffiidae von Gelei 
Bursariidae Bory de St. Vincent 
Colpodidae Bory de St. Vincent 
Incertae sedis Grossglockneriidae 
Foissner     
Incertae sedisBalantiophorus elongatum 
Metacystidae Kahl 
Colepidae Ehrenberg  11 
Holophryidae Perty 
Plagiocampidae Kahl 
Prorodontidae Kent 
Urotrichidae Small et Lynn 
Malacophryidae Foissner 
Plagiopylidae Schewiakoff 
Sonderiidae Small et Lynn 
Trimyemidae Kahl 
Discomorphellidae Corliss 
Mylestomatidae Kahl in Dofelin et 
Reichenow     
Clathrostomatidae Kahl 
Frontoniidae Kahl 
Lembadionidae Jankowski in Corliss 
Parameciidae Dujardin 
Urocentridae Claparède et Lachmann 
Cinetochilidae Perty 
Cohnilembidae Kahl 
Cryptochilidae Berger in Corliss 
Entodiscidae Jankowski 
Entorhipidiidae Madsen 
Loxocephalidae Jankowski 
Orchitophryidae Cépède 
Paralembidae Corliss et de Puytorac in 
Small et Lynn     
Parauronematidae Small et Lynn 
Philasteridae Kahl 
Thigmophryidae Chatton et Lwoff 
Uronematidae Thompson 
Calyptotrichidae Small et Lynn 
Conchophthiridae Kahl in Doflein et 
Reichenow     
Ctedoctematidae Small et Lynn 
Cyclidiidae Ehrenberg  16 
Pleuronematidae Kent 
Ancistridae Issel 
Hemispeiridae König 
Ichthyophthiriidae Kent 
Glaucomidae Corliss 
Tetrahymenidae Corliss 
Turaniellidae Didier 
Conidophryidae Kirby 
Astylozoidae Kahl 
Epistylididae Kahl  22 
Lagenophryidae Buetschli 
Operculariidae Fauré-Fremiet in Corliss 
Ophrydiidae Ehrenberg 
Opisthonectidae Foissner 
Scyphidiidae Kahl 
Vaginicolidae de Fromentel  34 
Vorticellidae Ehrenberg  36 
Zoothamniidae Sommer  11 
Trichodinidae Claus  10 
Anoplophryidae Cèpede 
Hoplitophryidae Cheissin 
Maupasellidae Cépede 
Radiophryidae de Puytorac 
Totales  332  959 
Figura 5.

Curva acumulativa de especies registradas de ciliados en periodos de 5 años.

(0,06MB).

Las especies de ciliados se encuentran distribuidas en 14 provincias biogeográficas y 4 ecorregiones marinas, en éstas últimas se incluyen 117 especies (Fig. 6, Cuadro 2). La provincia que cuenta con el mayor número de especies (435) es el Eje Volcánico mientras que en la Sonorense y en Baja California sólo se ha registrado una especie en cada una de ellas.

Figura 6.

Distribución de las especies de ciliados por provincias biogeográficas (1-14) (Conabio, 1997) y ecorregiones marinas (15-18) (Spalding et al., 2007).

(0,14MB).
Cuadro 2.

Número de especies de ciliados distribuidas en las provincias biogeográficas en México

Provincia biogeográfica  Número de especies 
1 Altiplano norte 
2 Altiplano sur  24 
3 Baja California 
4 California  117 
5 Costa del Pacífico  69 
6 Depresión del Balsas 
7 Eje Volcánico  435 
8 Golfo de México  373 
9 Sierra Madre del Sur  32 
10 Sierra Madre Occidental 
11 Sierra Madre Oriental 
12 Sonorense 
13 Tamaulipeca 
14 Yucatán  48 
15 Golfo de México Sur*  96 
16 Pacífico Transicional Mexicano* 
17 Golfo de California*  15 
18 Pacífico Centro-americano* 
*

Ecorregiones marinas

Hay 266 especies de ciliados de vida libre en ambientes marinos, 235 de ciliados en ambientes dulceacuícolas y 216 en ambientes salobres (Cuadro 3). Respecto a los simbiontes, hay 147 especies endosimbiontes de vertebrados terrestres, seguido de ectosimbiontes de organismos salobres (131 especies). Algunas especies (89) se han observado adheridas a diversos substratos artificiales (tiras de plástico o portaobjetos) en ambientes acuáticos; del total de las especies, casi el 78% se han observado solamente en un hábitat.

Cuadro 3.

Número de especies de ciliados de acuerdo al habitat y ambiente

Hábitat y ambiente de los ciliados  Número de especies 
Vida libre, salobres  216 
Vida libre, dulceacuícola  235 
Vida libre, marinos  266 
Vida libre, suelo  25 
Vida libre, lago salino 
Simbionte, salobres  131 
Simbionte, dulceacuícola  90 
Simbionte, marinos  72 
Simbionte, endosimbionte  147 
Substrato artificial, salobres 
Substrato artificial, dulceacuícola  35 
Substrato artificial, marino  50 
Substrato artificial, lago salino 

Las provincias Del Cabo, Los Altos de Chiapas, Oaxaca, Petén y Soconusco, albergan una diversidad de zonas y hábitats que representan ambientes potencialmente favorables para el establecimiento de diversos taxa de ciliados, sin embargo a la fecha no se cuenta con ningún registro. Tampoco hay registros de ciliados en las ecorregiones Pacífico Transicional de Monterey, Pacífico Sudcaliforniano, Golfo de México Norte y Mar Caribe. Los estados de la República Mexicana que no presentan ningún registro de ciliados son Coahuila, Quintana Roo, Tlaxcala y Zacatecas, en tanto que en el Distrito Federal y Veracruz han sido registradas 293 y 263 especies, respectivamente, de agua dulce, salobres y marinas.

De acuerdo a Foissner et al. (2008), resulta poco práctico aplicar el término endemismo a los protistas, como es el caso de los ciliados, debido principalmente a que algunas especies se han registrado en diferentes hábitats y localidades a nivel mundial. Un ejemplo de peritrico con una amplia distribución a nivel mundial es Vorticella microstoma, la cual en México, como organismo de vida libre, epibionte y sobre substrato artificial, se ha registrado en ambientes dulceacuícolas y marinos así como en el suelo.

Perspectivas

En la República Mexicana existen numerosos microhábitats que ofrecen los requerimientos mínimos para el establecimiento de poblaciones de ciliados (p. ej. una película de agua o la presencia de un hospedero) y que no han sido explorados, por lo que no se descarta la descripción de nuevos taxa y se torna imprescindible el planteamiento de estudios en varias regiones del país para complementar el conocimiento de la biodiversidad de este grupo de protistas. El estudio de los ciliados en México se ha sustentado principalmente bajo el enfoque taxonómico, y las tendencias de desarrollo tecnológico, la sofisticación de la microscopía fotónica, y en pocos casos electrónica, ha permitido en la mayoría de los casos aportar datos valiosos de la riqueza de especies y su distribución y en menor grado, de aspectos citológicos finos. El aspecto ecológico ha sido primordial para establecer los patrones de distribución de las comunidades en ambientes principalmente lacustre y de lagunas costeras, por lo que es imperante ampliar este aspecto. En el ámbito molecular, el conocimiento es escaso.

Se concluye que el conocimiento taxonómico, ecológico y molecular de los ciliados en México, a la fecha es parcial.

Agradecimientos

Al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (DGAPA-PAPIIT-UNAM), Proyecto IN229811 por el financiamiento para trabajo de campo permitiendo complementar los registros en el Eje Volcánico. A la M en C. Maricela E. Vicencio Aguilar, Facultad de Ciencias, UNAM, por su apoyo en la elaboración de la base de datos de las especies descritas por año.

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