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Vol. 85. Núm. S1.
Páginas 379-384 (Enero 2014)
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Biodiversidad de Aphelinidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) en México
Biodiversity of Aphelinidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) in Mexico
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Svetlana Nikolaevna Myartseva, Enrique Ruiz-Cancino, Juana María Coronado-Blanco
Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas. Centro Universitario Adolfo López Mateos, 87149 Cd. Victoria, Tamaulipas, México
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Cuadro 1. Datos taxonómicos de Aphelinidae de México y sus hospederos
Cuadro 2. Distribución de Aphelinidae por entidades federativas mexicanas
Cuadro 3. Número de especies de Aphelinidae documentados en México por década (1821-2012)
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Resumen

Se documenta la presencia de 184 especies, 12 géneros y 4 subfamilias de Aphelinidae en México como resultado de una revisión de la literatura taxonómica y de las investigaciones de los autores en la última década. Se presentan datos taxonómicos con los números de subfamilias, géneros y especies, su distribución por entidades federativas y los datos acumulados de especies descritas, además de datos breves sobre morfología, biología, importancia económica y rol en ecosistemas naturales como insectos parasitoides benéficos.

Palabras clave:
Aphelinidae
distribución
biodiversidad
Abstract

In Mexico, 184 species in 12 genera and 4 subfamilies of Aphelinidae were registered, according to literature and our investigations during the last decade. Taxonomic data, number of subfamilies, genera and species of Aphelinidae, distribution in Mexican states, bio-ecological data for species – morphology, biology, economic importance, role in natural ecosystems as helpful parasitoids of insects, are given.

Key words:
Aphelinidae
distribution
biodiversity
Texto completo
Introducción

Los afelínidos son parasitoides importantes en el control biológico de plagas a nivel mundial. La mayoría de las especies son multivoltinas, se desarrollan continuamente a través del año. Sin embargo, ocurre diapausa invernal en el estado larval, particularmente en especies que se desarrollan en hospederos que invernan como huevos. El número de generaciones por año depende principalmente de factores climáticos, también depende del huésped y de la región geográfica (Nikolskaya y Yasnosh, 1966).

A continuación se anotan las especies de Aphelinidae de la República Mexicana que fueron introducidas intencionalmente al país con fines de control biológico de insectos plaga y las que se han obtenido en el país de diversos hospederos:

1. Aphelinus Dalman contiene 4 especies; no se han descrito especies de México. Se introdujeron a México 2 especies para el control biológico de pulgones plaga: A. asychis Walker contra Therioaphis trifolii (Monell) y A. mali (Haldeman) para controlar Eriosoma lanigerum (Hausmann).

2. Aphytis Howard contiene 20 especies de parasitoides de escamas armadas (Diaspididae); de México se han descrito A. mashae Myartseva y A. miquihuana Myartseva. Con fines de control biológico de plagas se introdujeron a nuestro país la siguientes especies: A. chilensis Howard contra Chrysomphalus spp., A. chrysomphali Mercet para el control de Aonidiella aurantii (Maskell), A. hispanicus (Mercet) contra Parlatoria pergandii Comstock, A. holoxanthus DeBach para combatir Chrysomphalus aonidum (L.), A. lepidosaphes Compere contra Lepidosaphes beckii (Newman), A. lingnanensis Compere para el control de Aonidiella aurantii y A. maculicornis (Masi) contra Aspidiotus nerii (Bouché). Por su parte, A. aonidiae (Mercet) ataca Quadraspidiotus perniciosus (Comstock), A. comperei DeBach y Rosen a Parlatoria pergandii mientras que Unaspis citri (Comstock), Aonidiella aurantii y A. diaspidis (Howard) parasitan a Aspidiotus nerii y a Diaspis echinocacti (Bouché); A. melinus DeBach ataca a Diaspis echinocacti y a Aonidiella aurantii; A. mytilaspidis (Le Baron) parasita a Lepidosaphes beckii, A. pinnaspidis Rosen y DeBach a la escama Aonidiella aurantii y a Unaspis citri mientras que A. proclia (Walker) es parasitoide de Chrysomphalus dictyospermi (Morgan).

3. Centrodora Foerster contiene 2 especies de parasitoides de mosquitas blancas, ambas descritas de México: C. tropicalis Myartseva y C. zacateis Myartseva.

4. Marietta Motschulsky contiene 6 especies; de México se describió sólo M. montana Myartseva y Ruíz-Cancino. Todas las especies del género son hiperparasitoides en Hemiptera. M. mexicana (Howard) fue obtenida de la escama Hemiberlesia lataniae (Signoret); M. montana fue criada de Melanaspis sp.

5. Eretmocerus Haldeman contiene 21 especies de parasitoides de mosquitas blancas (Aleyrodidae); de México se han descrito 6: E. antennator Myartseva, E. clavator Myartseva, E. evansi Myartseva, E. leucaenae Myartseva, E. montanus Myartseva y E. naranjae Myartseva. A México se introdujeron 4 especies para el control biológico de plagas: E. emiratus Zolnerowich y Rose contra Bemisia tabaci (Gennadius), E. eremicus Rose y Zolnerowich como parasitoide de Bemisia tabaci, E. mundus (Mercet) para controlar Bemisia tabaci y E. serius Silvestri contra Aleurocanthus woglumi Ashby. Por su parte, E. antennator ataca Trialeurodes vaporariorum (Westwood), E. comperei Rose parasita Aleurothrixus floccosus (Maskell); E. corni Haldeman, E. evansi, E. jimenezi Rose, E. joeballi Rose y Zolnerowich, E. staufferi Rose y Zolnerowich, E. tejanus Rose y Zolnerowich son parasitoides de las mosquitas blancas Trialeurodes vaporariorum y Bemisia tabaci mientras que E. naranjae y E. longiterebrus Rose atacan a Aleurothrixus floccosus; y E. perseae Rose y Zolnerowich parasita Tetraleurodes perseae Nakahara.

6. CalesHoward contiene una especie, C. noacki Howard que en México ataca a la mosquita blanca Aleurothrixus floccosus.

7. Ablerus Howard también sólo contiene una especie, A. elegantulus (Silvestri), la cual parasita a la escama Acutaspis agavis (Townsend y Cockerell) en agaves de México.

8. Coccophagus Westwood contiene 27 especies; de México se describieron 17: C. bimaculatus Myartseva, C. clypeator Myartseva, C. debachi Myartseva y Ruíz, C. dentatus Myartseva, C. falderus Myartseva, C. femoralis Myartseva, C. gonzalezi Myartseva, C. longisetus Myartseva, C. lunai Myartseva, C. mazatlan Myartseva, C. neocomperei Myartseva y Ruíz, C. nigrans Myartseva, C. propodealis Myartseva, C. ruizi Myartseva, C. sostenesi Myartseva, C. teeceeni Myartseva y C. tobiasi Myartseva. Son parasitoides de escamas suaves (Coccidae). C. lycimnia (Walker) ataca Coccus hesperidum L. y Saissetia spp., C. quaestor parasita Coccus hesperidum mientras que C. rusti Compere es parasitoide de Saissetia spp.

9. Dirphys Howard contiene 2 especies; de México se describió D. mexicanus (Howard). Atacan huevos de algunas especies de 7 órdenes de insectos, algunos parasitan escamas armadas o larvas de dípteros; unos pocos son hiperparasitoides (Myartseva et al., 2012).

10. EncarsiaFoerster contiene 94 especies; de México se han descrito 59 especies. Son parasitoides de escamas o de mosquitas blancas. A México se introdujeron 8 especies: E. aurantii (Howard) contra Chrysomphalus aonidum (L.), E. clypealis (Silvestri) para controlar Aleurocanthus woglumi, E. divergens (Silvestri) en el control de Aleurocanthus woglumi, E. dominicana Evans para combatir Aleurothrixus floccosus, E. merceti Silvestri contra Aleurocanthus woglumi, E. perniciosi (Tower) para controlar Aonidiella aurantii, E. perplexa Huang y Polaszek para combatir Aleurocanthus woglumi y E. smithi (Silvestri) contra Aleurocanthus woglumi. Por su parte, E. ameca Myartseva ataca Acutaspis agavis, E. americana (DeBach y Rose) parasita Aleurothrixus floccosus, E. aurantii es parasitoide de Aonidiella aurantii, E. bimaculata Heraty y Polaszek es enemigo natural de Bemisia tabaci, E. brimblecombei (Girault) ataca Lepidosaphes beckii, E. citricola Myartseva parasita Trialeurodes floridensis (Haliday), E. citrina (Craw) es parasitoide de Unaspis citri, Hemiberlesia lataniae (Signoret) y de Pinnaspis strachani (Cooley), E. colima Myartseva es enemigo natural de Aleurocanthus woglumi, E. formosa Gahan ataca Trialeurodes vaporariorum, E. hispida De Santis parasita Bemisia tabaci, E. inaron (Walker) es parasitoide de Siphoninus phyllireae (Haliday), E. juanae es enemigo natural de Aonidiella aurantii, E. lanceolata Evans y Polaszek ataca Bemisia tabaci, E. llera Myartseva y Evans parasita Aleurocanthus woglumi, E. llerica Myartseva es parasitoide de Unaspis citri, E. longitarsis Myartseva ataca Aleurocybotus occiduus Russell, E. luteola Howard parasita Trialeurodes vaporariorum y a Bemisia tabaci, E. morela Myartseva es parasitoide de Trialeurodes vaporariorum, E. neoporteri Myartseva y Evans ataca Bemisia tabaci, E. nigricephala Dozier parasita Bemisia tabaci y Trialeurodes vaporariorum, E. pergandiella Howard ataca Trialeurodes vaporariorum y Bemisia tabaci, E. protransvena Viggiani parasita Aleurocybotus occiduus, E. quaintancei Howard es parasitoide de Bemisia tabaci y de Trialeurodes vaporariorum, E. subelongata Myartseva y Evans ataca Diaspis echinocacti, E. tabacivora Viggiani parasita Bemisia tabaci y Trialeurodes vaporariorum mientras que E. variegata Howard es parasitoide de Trialeurodes floridensis (Quaintance).

11. Pteroptrix Westwood contiene 3 especies, 2 de ellas descritas de México: P. gonzalezi Myartseva y P. mexicana Myartseva. Parasitan escamas armadas. A México se introdujo P. smithi (Compere) contra Chrysomphalus aonidum (L.).

12. Coccobius Ratzeburg contiene 3 especies, una de ellas descrita de México: C. juliae Myartseva. Atacan escamas armadas. En nuestro país, C. donatella Pedata y Evans ataca Comstockiella sabalis (Comstock).

La mayoría de los afelínidos están asociados con ninfas de Hemiptera (superfamilias Aleyrodoidea, Coccoidea y Aphidoidea) como parasitoides primarios o secundarios. Son enemigos naturales de mosquitas blancas, escamas suaves, escamas armadas y pulgones en ecosistemas naturales y agrícolas. Sin embargo, se conocen más de 30 especies que atacan huevos de otros insectos, pertenecen a los géneros Centrodora, Encarsia, Ablerus, Aphelinus, Marietta, Cales y Dirphys (Polaszek, 1991); dichos géneros se hallan en México. Las relaciones de hospederos son razonablemente consistentes dentro de los géneros. Por ejemplo, las especies de Aphytis son invariablemente ectoparasitoides primarios de Diaspididae y las especies de Aphelinus, un género emparentado, son invariablemente endoparasitoides primarios de Aphididae. En contraste, las especies de Marietta, otro género relacionado, casi siempre son hiperparasitoides externos de especies de varias familias de Hemiptera (Woolley, 1997). Los hospederos, particularmente los que tienen amplia distribución geográfica, comúnmente serán atacados por diferentes especies parasitoides. Por ejemplo, Bemisia tabaci (Gennadius) y Tetraleurodes acaciae (Quaintance) son parasitadas por 11 y 7 especies de Encarsia en México, respectivamente.

Entre los Chalcidoidea, Aphelinidae sólo compite con Encyrtidae en el número de especies que han sido usadas eficientemente como agentes de control biológico (Van Driesche et al., 2007) aunque los afelínidos es el grupo más grande de parasitoides de mosquitas blancas y de escamas armadas. Su utilidad en el control biológico se debe en gran parte al alto grado de especificidad de hospedero, al menos a nivel de familia.

Los afelínidos, como otros chalcidoideos parasitoides, tienen distribución mundial y viven en una gran cantidad de especies vegetales, en ambientes naturales y agrícolas, incluyendo bosques, cultivos extensivos e intensivos, invernaderos, viveros, pastizales y flores, además de áreas urbanas, en jardines, huertas, parques y calles. Su distribución depende de la dispersión de sus hospederos, asociados a diversas plantas.

La fauna urbana de artrópodos es rica y diversa, y sus comunidades son similares a las de los ambientes naturales. Sin embargo, el ambiente urbano quizá es más complejo. Aunque las plagas son las mismas que en la agricultura, el hábitat es extremadamente diverso y discontinuo. La flora nativa y la introducida en ambientes urbanos es muy diversa en muchas ciudades. El ambiente urbano ofrece oportunidades especiales para las plagas, para su control y específicamente, para el control biológico (Dahlsten y Hall, 1999).

Usualmente, una especie de insecto hospedero es parasitada por varias especies de entomófagos que forman un complejo de enemigos naturales. Noyes (2012), en su Computer Database of Chalcidoidea, cita numerosas listas de hemípteros hospederos que son atacados por especies parasíticas en diversas regiones. Por su parte, los autores de este artículo frecuentemente obtuvieron varios complejos de parasitoides de una sola especie hospedera. Los ecosistemas naturales cumplen funciones vitales por la protección que brindan a los recursos suelo y agua, y por su función como hábitat de la fauna silvestre. Los ecosistemas naturales que existen en México incluyen diferentes tipos de selvas, bosques y matorrales, con numerosas especies de árboles, arbustos y plantas herbáceas. Las avispas parasíticas son un componente del sistema biológico tritrófico (planta-fitófago-entomófago).

Los afelínidos constituyen un recurso importante de los insectos benéficos en los bosques y matorrales de la República Mexicana. Contribuyen al control natural de diversos hemípteros plaga en algunos tipos de bosques y en matorrales. La fauna de Aphelinidae más diversa se ha encontrado en los bosques tropicales. En la Reserva de la Biosfera “El Cielo” se han encontrado 40 especies de Aphelinidae; 20 especies (50%) fueron descritas por los autores de este artículo como nuevas para la ciencia.

Diversidad

Hasta 1998 se conocían en el país 74 especies de 9 géneros de Aphelinidae (Myartseva y Ruíz-Cancino, 2000). El nuevo libro sobre Aphelinidae de México (Myartseva et al., 2012), es el segundo en el Nuevo Mundo ya que De Santis (1948) publicó el primero de Argentina. Por su parte, para el Viejo Mundo se han publicado 3 libros en el último medio siglo: Aphelinidae de la parte europea de Rusia y el Cáucaso (Nikolskaya y Yasnosh, 1966), China (Huang, 1994) e India (Hayat, 1998). En México se han encontrado 12 géneros y 184 especies de Aphelinidae (Cuadro 1). La mayor diversidad la tienen los géneros Encarsia (94 especies), Coccophagus (27 especies), Eretmocerus (21 especies) y Aphytis (20 especies).

Cuadro 1.

Datos taxonómicos de Aphelinidae de México y sus hospederos

Subfamilias  Géneros  Núm. especies  Hospedero  Hábito 
1. Aphelininae Thomson  Aphelinus Dalman  Aphididae  parasitoides primarios 
  Aphytis Howard  20  Diaspididae  parasitoides primarios 
  Centrodora Foerster  Varias familias  parasitoides de huevos 
  Marietta Motschulsky  Varias familias  hiperparasitoides 
  Eretmocerus Haldeman  21  Aleyrodidae  parasitoides primarios 
2. *Calesinae Mercet  Cales Howard  Aleyrodidae  parasitoides primarios 
3. Azotinae Nikolskaya  Ablerus Howard  Varias familias  hiperparasitoides 
4. Coccophaginae Foerster  Coccophagus Westwood  27  Coccidae, Pseudococcidae   
  hembras parasitoides primarios; machos hiperparasitoides       
  Dirphys Howard  Aleyrodidae, huevos parasitoides primarios   
  Encarsia Foerster  94  Aleyrodidae, Diaspididae, Aphididae, huevos  hembras parasitoides primarios; machos hiperparasitoides 
  Pteroptrix Westwood hembras parasitoides primarios; machos hiperparasitoides  Diaspididae   
  Coccobius Ratzeburg  Diaspididae, Coccidae, Pseudococcidae   
  hembras parasitoides primarios; machos hiperparasitoides       
Total    184     
*

Noyes (2012), autoridad mundial en Chalcidoidea, incluye Calesinae como subfamilia de Aphelinidae.

En los últimos años se ha puesto atención al estudio formal de la fauna y la biología del género Encarsia Förster, uno de los géneros más diversos en la familia, es de importancia económica en el control biológico de insectos fitófagos. Existen algunos catálogos computarizados de la fauna mundial de Encarsia, elaborados por Evans (2007), el que incluye sólo los parasitoides de mosquitas blancas y por Heraty et al. (2007), en éste se indica que la fauna mundial de Encarsia consiste de 344 especies en 26 grupos. En 2008 fue publicado un libro sobre Encarsia de México (Myartseva y Evans, 2008). También se publicaron libros o artículos completos sobre los Encarsia de Italia (Viggiani, 1987), India (Hayat, 1989), China (Huang y Polaszek, 1998) y Australia (Schmidt y Polaszek, 2007). En México, este género también es el más rico de la familia (Cuadro 1). En el Cuadro 2 se enlista el número de especies registradas por entidad federativa, los estados con más registros son: Tamaulipas (64 especies), Sinaloa (29), Morelos (28), San Luis Potosí (26) y Veracruz (24). Según el número acumulado de especies por año de descripción (Cuadro 3), las investigaciones de los autores de este artículo durante los últimos 12 años (2001-2012) permitieron aumentar el conocimiento de la diversidad de Aphelinidae en México en 110 especies, desde 74 en 2000 hasta 184 en 2012, es decir, cerca del 150% (Myartseva et al., 2012). En la figura 1 se ilustra el número de especies descritas por décadas y el número acumulado de especies.

Cuadro 2.

Distribución de Aphelinidae por entidades federativas mexicanas

Estados  Núm. especies  Estados  Núm. especies 
Aguascalientes  Michoacán  10 
Baja California  Morelos  28 
Baja California Sur  14  Nayarit 
Campeche  Nuevo León  14 
Chiapas  22  Oaxaca 
Chihuahua  Puebla 
Coahuila  Querétaro 
Colima  18  Quintana Roo 
Distrito Federal  17  San Luis Potosí  26 
Durango  Sinaloa  29 
Guanajuato  Sonora 
Guerrero  21  Tabasco  12 
Hidalgo  Tamaulipas  64 
Jalisco  19  Veracruz  24 
México (sin localidades)  15  Yucatán 
Cuadro 3.

Número de especies de Aphelinidae documentados en México por década (1821-2012)

Años  Num. especies  Núm. acumulado de especies 
1821-1830 
1831-1840 
1841-1850 
1851-1860 
1861-1870 
1871-1880  10 
1881-1890  13 
1891-1900  20 
1901-1910  28 
1911-1920  13  41 
1921-1930  11  52 
1931-1940  60 
1941-1950  61 
1951-1960  67 
1961-1970  67 
1971-1980  70 
1981-1990  78 
1991-2000  20  98 
2001-2010  80  178 
2011-2012  184 
Figura 1.

Especies mexicanas descritas (1821-2012).

(0,15MB).

La familia Aphelinidae consiste de 6 subfamilias, 36 géneros y cerca de 1 350 especies a nivel mundial (Hayat, 1998; Noyes, 2012). De acuerdo a la Base de Datos de Chalcidoidea del mundo de Noyes (2012), la fauna de Aphelinidae en la región neártica (215 especies) comprende el 17% de la fauna mundial y la de la región neotropical (234 especies) el 18%. Al comparar la fauna de Estados Unidos, Argentina y México, donde se han registrado más especies que en otros países, la de Estados Unidos comprende el 16% de la fauna mundial mientras que la de Argentina es el 8% y la de México el 15%. Por tanto, la diversidad de esta familia en México es alta. Se espera que este análisis de diversidad actual de Aphelinidae en México contribuya al aumento de los estudios biológicos y taxonómicos de las avispas parasíticas de importancia agrícola en México y en el Continente Americano.

Agradecimientos

Al proyecto PROMEP, Taxonomía y ecología de fauna y micobiota en comunidades forestales y cultivos de México, de la Red de CA y a la UAT, por su apoyo para la realización de este trabajo. A los evaluadores de este artículo, por sus atinadas sugerencias y comentarios.

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