Introducción
La vigilancia epidemiológica en micología se ha desarrollado en las dos últimas décadas, debido al aumento observado en la prevalencia de las micosis invasivas. Varios trabajos han demostrado cómo el análisis epidemiológico de las infecciones fúngicas hospitalarias y ambulatorias puede ayudar a conocer los posibles reservorios, las vías de transmisión y los factores de riesgo de la infección, con lo que se están diseñando estrategias preventivas y diagnósticas más eficaces, contribuyendo al control de la enfermedad1.
Las infecciones por dermatofitos han generado menos interés epidemiológico que otras micosis, quizá porque su diagnóstico y tratamiento no resultan demasiado complejos y, principalmente, por su reducida capacidad para producir infecciones invasivas, que pongan en peligro la vida del enfermo, aunque se han descrito algunas dermatofitosis graves en enfermos inmunodeprimidos. No obstante, se han realizado estudios epidemiológicos sobre las dermatofitosis en varios países, entre ellos España. Los trabajos realizados en nuestro país hasta la fecha han analizado los casos de áreas metropolitanas, de provincias o de comunidades autónomas, pero apenas se dispone de datos estatales. Debe indicarse que estos estudios muestran algunos puntos en común2-10. Las dermatofitosis más frecuentes son la tinea corporis, la tinea unguium, la tinea pedis, la tinea capitis y la tinea cruris. Si se consideran en conjunto todos los cuadros clínicos causados por dermatofitos, las especies zoofílicas (Microsporum canis y Trichophyton mentagrophytes var. mentagrophytes) han sido las más prevalentes durante las últimas dos décadas. Por cuadros clínicos, T. rubrum y T. mentagrophytes son las principales causas de tinea unguium, de tinea pedis y de tinea manuum. T. rubrum y Epidermophyton floccosum son las especies causantes de un mayor número de casos de tinea cruris. M. canis y T. mentagrophytes son las principales causas de tinea corporis, de tinea capitis y de tinea barbae.
Otro aspecto destacable sobre el que han llamado la atención varios de estos estudios, es la reaparición de algunas especies de dermatofitos antropofílicos, como T. tonsurans. Estudios epidemiológicos realizados en Madrid han demostrado que esta especie tenía una prevalencia de 0,04% durante el decenio 1978-1987 y, sin embargo, ha pasado a causar el 2,1% de la dermatofitosis durante 1988-199711. El aumento en la prevalencia de esta especie es especialmente llamativo en el caso de la tinea capitis, ya que según se ha detectado en algunas áreas metropolitanas de Madrid, T. tonsurans origina casi la mitad de los casos de esta infección12,13. Las razones de estos cambios epidemiológicos se han buscado en el aumento de la inmigración y de los viajes a zonas donde esta especie es endémica. Sin embargo, las razones anteriores no explican el aumento de estas especies en Gran Bretaña, donde la población de raza africana o caribeña se ha mantenido más o menos estable en los últimos 10 años4, por lo que es posible que deban buscarse otras causas como cambios ecológicos y epidemiológicos. Un estudio multicéntrico europeo, en el que participaron 92 laboratorios de 19 países, estudió la incidencia de tinea capitis en nuestro continente14. M. canis, T. mentagrophytes, T. verrucosum y T. tonsurans fueron por ese orden, las especies con mayor prevalencia. M. canis fue la principal causa de esta tinea en el Sur de Europa (España, Italia y Grecia) pero, por ejemplo, T. tonsurans fue la especie más prevalente en el Reino Unido. Debe indicarse además, que T. tonsurans es la especie que causa más casos de tinea capitis en Estados Unidos y en Canadá.
Por último, también se han realizado estudios epidemiológicos en animales domésticos15,16. En un trabajo realizado en Barcelona, más de un tercio de los perros y gatos analizados mostraron cultivos y/o exámenes directos positivos para dermatofitos. Las especies más frecuentes fueron M. canis y T. mentagrophytes. Esta última especie fue hallada con gran frecuencia en conejos. T. verrucosum fue la especie más prevalente en rumiantes y T. equinum en caballos.
Tomando todos estos datos en consideración, la Unidad de Micología del Centro Nacional de Microbiología (CNM) del Instituto de Salud Carlos III diseñó un estudio epidemiológico, para intentar conocer el perfil microbiológico y clínico de las dermatofitosis en España.
Métodos
Diseño del corte transversal
La Unidad de Micología del CNM envió una circular informativa a 175 centros sanitarios pertenecientes al Sistema Nacional de Salud, distribuidos por todas las comunidades autónomas. En esta circular se solicitaba la participación del centro sanitario en un estudio que pretendía evaluar las características epidemiológicas (demográficas, clínicas y microbiológicas) de la dermatofitosis en España.
Tras conocer el número de participantes (62 centros sanitarios, véanse "Agradecimientos"), el período de estudio fue fijado en 3 meses (de abril a junio de 2001). Los participantes debían remitir a la Unidad de Micología todas las cepas de dermatofitos aisladas en su centro durante los 3 meses de estudio. Se creó una lista de correo electrónico, por medio de la cual los centros participantes recibieron un cuestionario, que debía cumplimentarse y enviarse junto con la cepa a la Unidad de Micología. En el cuestionario se incluían variables epidemiológicas (demográficas, clínicas y microbiológicas). Debe indicarse que las cepas recibidas durante el período de estudio en la unidad de micología, procedentes del ambulatorio General Solchaga, se incluyeron en el análisis final por su número y representatividad, aunque debe señalarse que este centro no recibió el cuestionario epidemiológico.
Identificación de las cepas en la unidad de micología
Se procesó una única cepa por paciente. Las cepas fueron enviadas al CNM en tubos o placas con medios específicos para hongos. En el CNM se descartó la presencia de varias especies fúngicas por muestra. Tras ello, las cepas se identificaron siguiendo métodos habituales17. Se realizaron subcultivos en dos medios básicos, agar extracto de malta (20 g/l de extracto de malta, Difco, Oxoid Unipath, Madrid) y agar Sabouraud-cloranfenicol-actidiona (Difco) que se incubaron a 30 °C durante un mínimo de 5-7 días. Los aislamientos se clasificaron según su velocidad de crecimiento y fueron identificados por sus características morfológicas macro y microscópicas. En aquellas cepas en las que fue necesario se emplearon métodos adicionales y/o cultivos en medios diferenciales y específicos para valorar sus requerimientos nutricionales, la coloración de la colonia, la producción de ureasa o el crecimiento a diferentes temperaturas. Entre los medios y técnicas diferenciales empleados destacan: a) agar patata-dextrosa (Difco); b) agar Borrelli (Difco); c) agar glucosa-púrpura de bromocresol (Becton-Dickinson, Madrid); d) ágares Trichophyton (Becton-Dickinson); e) medio de granos de arroz; f) medio dermatofitos (DTM, Difco), y g) la perforación de pelo. Estos medios fueron preparados según las instrucciones del fabricante. Los medios caseros se prepararon según protocolos habituales17.
Análisis de los datos
La información recogida en los cuestionarios, así como los resultados obtenidos en el laboratorio, se incluyeron en una base de datos diseñada para el análisis del estudio epidemiológico. Los resultados se analizaron con ayuda del programa informático SPSS 11.0 (Statistical Package for the Social Sciences, SPSS, S.L., Madrid). Inicialmente se realizó un análisis descriptivo de la información obtenida. En segundo término se efectuó un análisis comparativo mediante tablas de contingencia y análisis de la varianza, estratificando los datos por especies, tipo de dermatofitosis, comunidad autónoma, nacionalidad, sexo y edad de los pacientes. Cuando se analizó una de las variables, las otras se fijaron como constantes. Se aceptó que existía significación estadística cuando la p era menor de 0,05. No se recogieron datos sobre la eficacia de los tratamientos aplicados, ya que al no ser un estudio prospectivo no se iba a tener información sobre el seguimiento de los enfermos.
Resultados
Análisis descriptivo
En la tabla 1 se muestra un resumen de los centros sanitarios que participaron en el corte transversal, clasificados por comunidad autónoma. Se recibieron cepas de todas las comunidades, a excepción de Cantabria, La Rioja, Baleares, Ceuta y Melilla. Se incluyeron en el estudio un total de 491 pacientes procedentes de 62 centros sanitarios. La representatividad de estos centros dentro del Sistema Nacional de Salud puede estimarse por su número de camas. Según el Catálogo General de Centros Sanitarios del Ministerio de Sanidad y Consumo del año 2000, el número de camas de los centros sanitarios de todo el sistema es de 161.217. El número de camas de los centros que participaron en el estudio epidemiológico era de 29.937, el 18,6% del total. Además, participó en el corte un centro sanitario ambulatorio.
En la tabla 2 se muestran los datos sobre la edad y el sexo de los enfermos. Un total de 273 casos (55,6%) se produjeron en varones y 214 (43,6%) en mujeres. La edad media fue de 38,7 años y el 63% de los enfermos incluidos tenían entre 25 y 75 años. Respecto a los datos epidemiológicos debe indicarse que un porcentaje significativo de cuestionarios se envió sin recoger la información que se solicitaba. En la tabla 3 pueden observarse los resultados obtenidos mediante los datos anotados en el cuestionario. En lo que se refiere a la variable nacionalidad, los enfermos se dividieron por su origen geográfico, en españoles y en otras nacionalidades. Para el análisis de los datos, los individuos procedentes del norte de África se agruparon como magrebíes y los procedentes de países del sur y centro de América, como hispanoamericanos. Respecto a otras preguntas del cuestionario como antecedentes de viajes, enfermedades subyacentes o inmunodepresión, la información obtenida fue irrelevante, por lo que no se incluyeron en el análisis.
En relación con la información clinicomicrobiológica, la tabla 4 indica cuáles fueron las presentaciones clínicas más frecuentes, con la rentabilidad del examen microscópico directo de muestras de la lesión (KOH, fresco y/o calcoflúor). La dermatofitosis más frecuente fue la tinea unguium (39,1%), seguida de la corporis (25,1%) y de la pedis (12,6%). Debe destacarse que en 299 casos (58,6%), el examen directo no se realizó o no se anotó su resultado en el cuestionario. En un 64,1% de los 192 exámenes directos que se realizaron se observaron estructuras fúngicas. Por tipo de tinea, el examen directo fue más rentable en la tinea unguium (76,9% de exámenes positivos) y en la tinea capitis (75% positivos) que en otras dermatofitosis. En la tinea barbae y en la tinea manuum, el examen directo fue poco rentable, con porcentajes de positividad del 31 y del 20%, respectivamente. No obstante, el reducido número de casos de los que se dispone de información sobre el examen directo impide extraer más conclusiones.
La especie de dermatofito aislada con mayor frecuencia fue T. rubrum, con un total de 211 cepas (43%) (tabla 5). La segunda en frecuencia fue T. mentagrophytes con 104 cepas (21,2%) y la tercera M. canis que se identificó en 48 muestras (9,8%). Debe resaltarse que en 61 (12,4%) casos no se hallaron especies de dermatofitos, sino de otros hongos. Entre éstos destacan nueve Scopulariopsis brevicaulis, ocho Penicillium spp., siete Chrysosporium spp. y cinco Aspergillus spp. En relación con estas cepas de hongos no dermatofitos, 37 fueron aislados en uñas; de éstos, seis pertenecían a la especie S. brevicaulis. En cuatro muestras se identificaron un dermatofito y un segundo hongo perteneciente a otra especie. En la tabla 5 se presentan los datos de la identificación de las especies, clasificadas por tipo de tinea y sin incluir los casos en los que no se aisló un dermatofito.
Análisis comparativo
Para realizar el análisis comparativo sólo se incluyeron los casos en los que se identificaron dermatofitos. Con los datos epidemiológicos recogidos en los cuestionarios se observaron las siguientes relaciones estadísticamente significativas (p < 0,05). La única diferencia por nacionalidad de los enfermos se observó en la tinea capitis. Esta dermatofitosis se asoció significativamente con los pacientes magrebíes. Por especies, T. verrucosum y T. violaceum también se asociaron con las tineas en enfermos magrebíes.
Por actividad laboral se encontraron dos asociaciones significativas. La tinea capitis fue más frecuente en estudiantes y la tinea corporis en amas de casa. Además, M. canis fue aislado con más frecuencia en estudiantes y T. mentagrophytes en amas de casa. Por edad, tinea capitis se asoció con una edad < 20 años. Por otra parte, T. rubrum se asoció con los casos urbanos y T. mentagrophytes con los casos rurales. Los casos de tinea unguium se diagnosticaron con más frecuencia en pacientes cuya residencia era urbana. Para finalizar, la tinea corporis se asoció con el contacto con animales, así como con dos especies zoofílicas, M. canis y T. mentagrophytes var. mentagrophytes.
En la tabla 6 se presentan los datos demográficos, la clasificación de las dermatofitosis más frecuentes y las especies causantes, estratificados por comunidades autónomas. En referencia a los datos demográficos, la tabla muestra cómo la edad media de los enfermos del País Vasco, de Aragón y de la Región de Murcia fue inferior a la edad media de los pacientes de otras comunidades. Cuando se realizó un análisis de la varianza, estas diferencias no fueron significativas (p > 0,05). Por sexos se encontraron diferencias significativas entre las distintas comunidades. En ocho comunidades autónomas, el número de casos de sexo masculino fue superior al de sexo femenino. A este respecto destaca Aragón, en la que el 92,3% de los casos de dermatofitosis se produjeron en varones. En cinco comunidades hubo un mayor número de casos en mujeres, destacando el Principado de Asturias con un 60% de los casos, cuando el porcentaje estatal medio de dermatofitosis en mujeres fue del 40% (p < 0,05).
Además hubo otras diferencias estadísticamente significativas (p < 0,05). A diferencia de la mayoría de las comunidades donde la dermatofitosis más frecuente fue la tinea unguium, la infección más prevalente en Castilla-León, en el Principado de Asturias, en Andalucía y en Aragón fue la tinea corporis. En Castilla-La Mancha y en Extremadura, la dermatofitosis más frecuente fue la tinea capitis. Por especies, T. rubrum fue el dermatofito que se aisló con más frecuencia, a excepción de la Comunidad Valenciana, Castilla-La Mancha, Aragón y Región de Murcia, donde prevaleció T. mentagrophytes. En Extremadura la especie más frecuente fue M. canis. En la Comunidad de Madrid, un 43% de los casos de tinea capitis fue causado por T. tonsurans y T. violaceum. En Andalucía, la especie que causó un mayor número de casos de tinea capitis fue T. violaceum y no M. canis. En Cataluña, M. gypseum se situó entre las principales causas de tinea corporis.
Discusión
La prevalencia de la distintas especies de dermatofitos varía según áreas geográficas, de ahí la relevancia de la vigilancia epidemiológica. En España se han realizado varios estudios que han analizado los casos de áreas metropolitanas, de provincias o de comunidades autónomas, pero apenas se disponen de datos estatales3,4,6,8,10,12,13.
El presente trabajo recoge las conclusiones de un estudio estatal realizado con la intención de conocer las características epidemiológicas de las dermatofitosis en España. Por los datos recogidos en el estudio, las dermatofitosis más frecuentes fueron la tinea unguium, la tinea corporis y la tinea pedis, coincidiendo con otros estudios publicados con anterioridad11. Un dato que se debe considerar es que la tinea capitis constituyó el 11,2% de todas las dermatofitosis, situándose en cuarto lugar en prevalencia, lo que indica que se está produciendo un aumento de esta infección, como se ha señalado en algunos estudios multicéntricos14.
Las cepas se identificaron en la Unidad de Micología del CNM, siendo T. rubrum (43%), la especie más frecuente, seguida de T. mentagrophytes (21,2%) y de M. canis (9,8%). Esta distribución no coincide con varios de los estudios citados anteriormente, en los que T. mentagrophytes y M. canis eran las especies más habituales2-10. Por cuadro clínico, T. rubrum y T. mentagrophytes fueron las especies más prevalentes en los casos de tinea unguium. T. rubrum, M. canis y T. mentagrophytes en los enfermos con tinea corporis. T. rubrum, M. canis y E. floccosum en los casos de tinea pedis. Coincidiendo con trabajos previos3,12,13, M. canis, T. violaceum y T. tonsurans fueron las especies más frecuentes en pacientes con tinea capitis. Debe señalarse que T. violaceum y T. tonsurans originaron la mitad de los casos de tinea capitis en comunidades como Madrid y Andalucía. Estas especies se asociaron de manera significativa con pacientes de origen magrebí, los datos indican que la reintroducción de especies antropofílicas de dermatofitos está relacionada con la inmigración y los viajes a zonas donde estas especies son endémicas. Debe indicarse que las especies antropofílicas pueden causar brotes familiares o escolares y que, además, existen portadores asintomáticos, por lo que no debe descuidarse la vigilancia epidemiológica y las medidas de control14. En otras comunidades, M. canis originó la mayoría de los casos de tinea capitis, afectando en su gran mayoría a niños menores de 14 años, de origen autóctono. En cuanto a especies poco habituales, se aislaron dos M. audouinii en dos niños españoles con tinea capitis y con residencia en Madrid, sin relación entre ellos, y un M. persicolor causante de tinea corporis en un varón español de 64 años.
Un dato que debe tenerse en cuenta es la utilidad del examen microscópico directo, que fue positivo en un 64% de los enfermos en que se realizó. No pudo recogerse información para analizar qué tipo de examen microscópico fue el más rentable. Tampoco pudo determinarse si fue más rentable para las dermatofitosis causadas por alguna especie en particular. Por cuadro clínico fue de gran utilidad en la tinea unguium y en la tinea capitis (> 75%).
Este corte transversal demuestra que existen diferencias regionales en los perfiles clínico y microbiológico de las dermatofitosis en España. T. rubrum, T. mentagrophytes y M. canis siguen siendo las especies que se aíslan con mayor frecuencia, pero se detecta la reintroducción de especies antropofílicas que se consideraban prácticamente erradicadas, por lo que es necesaria la vigilancia epidemiológica.
Agradecimientos
Los centros sanitarios participantes en el estudio se indican a continuación: Hospital General Básico de Antequera, Hospital de Poniente, Ambulatorio General Solchaga, Centro Hospitalario Reina Sofía, Hospital General San Jorge, Hospital Central de Asturias, Hospital General de Asturias, Hospital San Agustín de Avilés, Hospital General de Lanzarote, Hospital de Hellín, Hospital General Universitario de Guadalajara, Hospital General de Albacete, Hospital General del Insalud de Soria, Hospital General Virgen de la Concha, Hospital del Bierzo, Hospital General de Segovia, Hospital Militar Gómez Ulla, Centro Hospitalario Virgen de la Salud, Hospital del Río Ortega, Hospital Meixoeiro, Hospital Nuestra Señora de Sonsoles, Hospital Santos Reyes, Hospital de Terrassa, Hospital Mútua de Terrassa, Hospital Virgen de los Lirios, Hospital de Sagunto, Hospital Santiago Apóstol de Álava, Hospital Universitario de Elche, Hospital Ciudad de Coria, Hospital Virgen del Puerto, Hospital Universitario Infanta Cristina, Centro Hospitalario de Orense (Cristal Piñor), Fundación Jiménez Díaz, Hospital Universitario de Canarias, Hospital Universitario La Paz, Centro Hospitalario Nuestra Señora de la Candelaria-Ofra, Hospital Universitario La Princesa, Centro Hospitalario de Donostia (Nuestra Señora de Aránzazu), Hospital de El Escorial, Hospital del Niño Jesús, Hospital de Cruces, Hospital de Galdakao, Fundación Hospital Alcorcón, Hospital Central de la Cruz Roja, Hospital Germans Trias i Pujol, Centro Hospitalario Provincial-Rebullón, Hospital Arnau de Vilanova, Hospital San Jaume de Calella, Hospital Clínico Universitario de Valladolid, Centro Hospitalario de Cáceres (San Pedro de Alcántara), Policlínica de Guipúzcoa, Centro Hospitalario de Ciudad Real (Nuestra Señora del Carmen/Alarcos), Hospital Valle de los Pedroches, Hospital Rafael Méndez, Centro Hospitalario Virgen de las Nieves, Hospital Monte Naranco, Hospital Naval de El Ferrol, Hospital Insular de Gran Canarias, Hospital de Navarra, Centro Hospitalario Santa María Nai, Hospital de Alcañiz y Hospital Comarcal del Bidasoa.
