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Vol. 98. Núm. 8.
Páginas 454-469 (Agosto 2023)
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Vol. 98. Núm. 8.
Páginas 454-469 (Agosto 2023)
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Alteraciones en el nervio óptico y retina en pacientes con COVID-19. Una revisión teórica
Alterations in the optic nerve and retina in patients with COVID-19. A theoretical review
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M.A. Vélez Cevallosa,
Autor para correspondencia
alevelez1411@gmail.com

Autor para correspondencia.
, A.M. Vásquezb
a Universidad Central del Ecuador, Quito, Ecuador
b Instituto de Oftalmología y Glaucoma Vásquez, Quito, Ecuador
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Tabla 1. Características de los casos clínicos COVID-19 con alteraciones en nervio óptico y retina
Tabla 2. Características de los estudios incluidos
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Resumen

El objetivo de la presente investigación es identificar y sistematizar las afectaciones generadas por el SARS-CoV-2 en el nervio óptico y en la retina de pacientes jóvenes, adultos y adultos mayores que padecieron COVID-19 en el período del 2019 al 2022. Se realizó una revisión teórica documental (RTD) en el marco de una investigación para determinar el estado actual del conocimiento del tema objeto de estudio. La RTD contempla el análisis de publicaciones en las bases de datos científicas PubMed/Medline, Ebsco, Scielo y Google. Se encontraron un total de 167 artículos de los cuales se estudiaron a profundidad 56 artículos; se evidencia el impacto de la infección por COVID-19 en la retina y el nervio óptico de los pacientes contagiados, tanto durante la fase aguda como en la recuperación posterior. Entre los hallazgos reportados sobresalen: neuropatía óptica isquémica no arterítica anterior y posterior, neuritis óptica, oclusión vascular central o de rama, maculopatía medial aguda paracentral, neurorretinitis, así como también diagnósticos concomitantes como enfermedad posible de Vogt Koyanagi Harada, síndrome de múltiples puntos blancos evanescentes (MEWDS), retinopatía Purtscher-like, y otros.

Palabras clave:
SARS-CoV-2
COVID-19
Nervio óptico
Retina
Abstract

The objective of this research is to identify and systematize the medical conditions generated by SARS-CoV-2 on the optic nerve and retina of young, adult, and elderly adults who suffered from COVID-19 in the period 2019-2022. A theoretical documentary review (TDR) was conducted within the framework of an investigation to determine the current state of knowledge of the subject under study. The TDR includes the analysis of publications in the scientific databases PubMed/Medline, Ebsco, Scielo and Google. A total of 167 articles were found, of which 56 were studied in depth, and these evidence the impact of COVID-19 infection on the retina and optic nerve of infected patients, both during the acute phase and in subsequent recovery. Among the reported findings, the following stand out: anterior and posterior non-arteritic ischemic optic neuropathy, optic neuritis, central or branch vascular occlusion, paracentral acute medial maculopathy, neuroretinitis, as well as concomitant diagnoses such as possible Vogt-Koyanagi-Harada disease, multiple evanescent white dot syndrome (MEWDS), Purtscher-like retinopathy, among others.

Keywords:
SARS-CoV-2
COVID-19
Optic nerve
Retina
Texto completo
Introducción

En diciembre del 2019 se produjo el brote del síndrome respiratorio agudo severo causado por el virus SARS-CoV-2 en la provincia de Wuhan China, que posteriormente fue declarado pandemia el 30 de enero del 2020 por el Dr. Tedros Adhanom Ghebreyesus, director de la Organización Mundial de la Salud (OMS), y se convirtió en un gran problema de salud pública global.

El SARS-CoV-2 es un β-coronavirus envuelto, con una secuencia genética muy semejante al SARS-CoV-1 (80%) y al coronavirus de murciélago RaTG13 (96,2%)1. Su revestimiento viral está recubierto por glicoproteína espiga (S), proteínas de la envoltura (E) y de la membrana (M). En la unión y el ingreso a la célula huésped interviene la proteína S. El primer paso en el proceso infeccioso es la unión del virus a una célula huésped a través de su receptor objetivo. La subunidad S1 de la proteína S contiene el dominio de unión al receptor que se une al dominio de peptidasa de la enzima conversora de angiotensina 2 (ACE 2). En el SARS-CoV-2, la subunidad S2 está muy conservada y se considera un posible objetivo antiviral. De acuerdo a la OMS, el COVID-19 es una enfermedad ocasionada por el coronavirus conocido como SARS-CoV-2, cuyo comportamiento incierto y evolución clínica tan diversa con un mecanismo de invasión aún poco conocida generó la imperiosa y urgente necesidad de realizar estudios clínicos multicéntricos y multidisciplinarios a nivel global con el fin de comprender y evaluar su origen, métodos de diagnóstico, evolución del cuadro, métodos de prevención, tratamiento y manejo de secuelas postinfección.

Hoy, se conoce que el SARS-CoV-2 penetra a las células huéspedes mediante el receptor de la ACE2, la cual se manifiesta en distintos tejidos, incluso en el endotelio vascular y la retina neurosensorial2,3. Si bien su sintomatología original se asocia al desarrollo de un síndrome respiratorio que incluye fiebre, tos, odinofagia, rinorrea, malestar general, entre otros, también se ha evidenciado y descrito un extenso y variado espectro de manifestaciones clínicas que afectan otras estructuras anatómicas, se han reportado estudios donde se evidencia un incremento de tromboembolias arteriales y venosos en individuos contagiados con COVID-19, que podrían asociarse a la invasión viral directa y a la inflamación secundaria generada en las células endoteliales vasculares4.

Tras el contagio con SARS-CoV-2, aproximadamente el 30% de los pacientes cursan también con afectación ocular como «conjuntivitis, hiperemia conjuntival, nodulaciones foliculares conjuntivales, ojo rojo o seco, quemosis, lagrimeo, dolor ocular, epifora, fotofobia, visión borrosa, queratoconjuntivitis, microhemorragias, resumiéndose en alteraciones que afectan tanto el segmento anterior como al segmento posterior»5, que han sido comprobados a través de la exploración por biomicroscopia y exámenes complementarios como la tomografía de coherencia óptica.

Se han reportado cambios isquémicos a nivel retiniano como, hemorragias en llama, manchas algodonosas y palidez sectorial, en pacientes postinfección por SARS-CoV-26. Recientemente se publicaron varios estudios sobre las manifestaciones microvasculares en la retina secundarios a la infección por SARS-CoV-2, donde se señaló que la densidad media de los vasos capilares maculares fue significativamente menor y con niveles bajos de densidad de perfusión peripapilar en pacientes con COVID-19 comparado con pacientes con controles normales de la misma edad, pero sin evidencia de contagio7,8. Por otra parte, la literatura científica ha divulgado la afectación del sistema nervioso central por infección del COVID-19 y el potencial neurotrópico del SARS-CoV-29 que genera los síntomas neurológicos y las complicaciones en COVID-19; sin embargo, son pocos y no concluyentes, y hasta la actualidad no se han realizado seguimientos a largo plazo, se ha informado que puede generar un edema del nervio óptico10 y es conocido que al dilatarse la vaina del nervio, desde la perspectiva neurológica, el COVID-19 tiene incidencia en las alteraciones de esta estructura11,12.

Frente a esta diversidad de hallazgos clínicos reportados ocasionados por este virus se justifica la necesidad e importancia de esta presente revisión bibliográfica, cuyo objetivo es el de recopilar y unificar los hallazgos de estudios y casos clínicos publicados en la literatura científica. Esta revisión busca alertar a los profesionales oftalmólogos sobre la necesidad de evaluar estas secuelas oftalmológicas postinfección por el virus SARS-CoV-2, lo cual pudiera contribuir a prevenir una posible progresión de enfermedades oftalmológicas preexistentes que afecten a la retina y al nervio óptico.

Métodos

Se realizó una revisión teórica documental (RTD) en el marco de una investigación para determinar el estado actual del conocimiento del tema objeto de estudio. La RTD contempla el análisis de publicaciones sobre las alteraciones en el nervio óptico y retina en pacientes con COVID-19, publicadas en el periodo comprendido entre el 2019 y el 2022, en las bases de datos científicas PubMed/Medline, Ebsco, Scielo y Google Académico, considerando casos clínicos, artículos de revisión, ensayos clínicos y estudios de enfoques epidemiológicos que permitan establecer las diferentes afectaciones del nervio óptico y la retina en pacientes con la entidad clínica estudiada.

Los descriptores utilizados para la RTD son: SARS-CoV-2, COVID-19, retina y nervio óptico. Para el proceso de selección de la información se utilizaron los siguientes términos MESH y operadores booleanos: (COVID-19) AND (OPTIC NERVE) NOT (VACCINE) NOT (CHILDREN) (COVID-19) AND (RETINA) NOT (VACCINE) NOT (CHILDREN).

Los idiomas utilizados para la consulta en las bases de datos seleccionadas son el español e inglés.

Criterios de inclusión

Se seleccionó la información en referencia a los criterios mencionados a continuación:

  • -

    Artículos que contengan información sobre pacientes jóvenes, adultos y adultos mayores con diagnóstico confirmado de COVID-19 o post-COVID-19.

  • -

    Artículos que describan alteraciones en el nervio óptico y retina.

  • -

    Información descrita en la literatura médica entre 2019 y 2022 que incluya reportes de casos clínicos, artículos de revisión, serie de casos, estudios observacional, transversal, prospectivo, retrospectivo, de cohortes, casos y controles.

Criterios de exclusión

  • -

    Pacientes pediátricos o menores de 18 años.

  • -

    Pacientes con alteraciones en retina y nervio óptico secundarias a otras enfermedades no relacionadas a COVID-19.

  • -

    Resúmenes de congresos, cartas, publicaciones duplicadas, investigaciones no terminadas o en proceso.

  • -

    Pacientes con manifestaciones posvacuna contra COVID-19.

Selección de artículos de la revisión

En las bases de datos seleccionadas para la consulta, fueron un total de 167 artículos publicados en el periodo objeto de estudio, de estos fueron excluidos 111 por no cumplir con los criterios de selección, de los cuales 56 artículos cumplieron criterios y fueron incluidos (fig. 1). Se elaboró una matriz de datos creada con los siguientes aspectos evaluando las siguientes variables: año, título del estudio, objetivo de la investigación y resultados, lo cual permite la presentación de los hallazgos más relevantes.

Figura 1.

Esquematización de estudios incluidos en revisión. Elaborado por el autor.

(0,12MB).
Consideraciones éticas

La presente investigación se trata de una RTD sobre publicaciones que cumplen los criterios éticos de la declaración de Helsinki en plataformas digitales circuladas en la red de consulta abierta y sin limitaciones.

Resultados

De la información recopilada, se obtuvieron 56 artículos analizados en detalle en 2matrices que describen los hallazgos en retina y nervio óptico. La primera hace referencia a los 22 reportes de casos y la segunda detalla la información recopilada de los 34 artículos de revisión, serie de casos, estudios observacionales, transversales, prospectivos, retrospectivos, de cohortes, casos y controles.

En la tabla 1, de los 22 reportes de casos con un total de 28 ojos afectados, la edad promedio fue de 42 años ± 14,32, con predominio de pacientes de género masculino 63,6% (n = 14). Del total de los casos, el 27,3% requirió hospitalización, se evidenció un promedio de 28,11 ± 6,39 días entre el inicio de los síntomas de COVID-19 hasta el inicio de la enfermedad oftalmológica. Con respecto a la lateralidad se determinó mayor incidencia de afectación en el ojo derecho con 9 casos, ojo izquierdo 7 casos y presentación bilateral 6 casos. Dentro de la sintomatología expresada por los pacientes se encontró disminución de agudeza visual y dolor ocular. La agudeza visual al momento de la evaluación inicial fue menor a 20/70, con 3 casos que presentaron visión de 20/40. Dentro de los hallazgos clínicos se encontró en orden de frecuencia: defecto pupilar aferente relativo, alteración de visión de colores, edema de papila sectorial o total, atrofia óptica, hemorragias en llama, vasculitis generalizada retiniana, disminución del calibre vascular retiniano, manchas algodonosas, líquido subretinal, retina pálida, mancha rojo cereza macular. En el campo visual se encontraron defectos campimétricos como defectos altitudinales, arcuatos, centrales, aumento de la mancha ciega, y disminución de la sensibilidad, sin una predilección de lateralidad del campo visual. En la tomografía de coherencia óptica, se evidenciaron edema de capa de fibras nerviosas, pérdida de capa de fibras nerviosas en área temporal, hiper reflectividad de las capas de la retina, presencia de exudados, disminución del flujo vascular y zonas avasculares. Con respecto a la angiografía fluoresceínica, se observó disminución de calibre vascular y tortuosidad, oclusiones vasculares, áreas de hipoperfusión o isquémicas, puntos de fuga en el epitelio pigmentario.

Tabla 1.

Características de los casos clínicos COVID-19 con alteraciones en nervio óptico y retina

  Autor  Edad  Género  Hospitalización  Confirmado COVID-19  Díasa  LateralidadSíntomas  Agudeza visual  HallazgosDiagnóstico  Desenlace 
              Ojo derecho  Ojo izquierdo      Clínicos  Exámenes complementarios     
Moschetta et al., 202113  64  Sí  Sí  24    Disminución de agudeza visual  DPARDesaturación del colorEdema de papila sectorial  Perimetría computarizada: defecto altitudinal inferior  Neuropatía óptica isquémica anterior no arteríticaUnilateral  Mejoría de agudeza visual 
Selvaraj et al., 202014  50  No  Sí    Visión borrosa  Cuenta dedos  –  –  Neuropatía óptica isquémica posterior no arteríticaUnilateral  AV: 20/70 
Sawalha et al., 202015  44  No  Sí  14  Dolor ocular, pérdida de visión  OD: 20/200OI: 20/30  OD: DPAR  Perimetría computarizada:OI: defecto arcuato superiorRM de encéfalo: neuritis óptica derecha  Neuritis óptica agudaBilateral  Mejoría de agudeza visual 
Benito-Pascual et al., 202016  60  Sí  Sí    Dolor ocular, visión borrosa, enrojecimiento  20/200  DPARPanuveítisEdema de papilaLíquido subretinal peripapilarPliegues coroideos  OCT: Edema de capa de fibras nerviosas  Neuritis óptica + panuveítisUnilateral  AV: 20/40Atrofia de disco óptico 
Sanoria et al., 202217  45  No  Sí  30  Visión borrosa  OD: 20/20OI: 20/80  OD:edema de papila con hiperemiaDesaturación del colorOI:DPAREdema de papila, pálidaDesaturación del color  Perimetría computarizada:OD: defecto inferiorOI: defecto superior e inferiorOCT: edema de disco óptico bilateralPotencial visual evocado:OD: latencia disminuidaOI: reducida amplitud  Neuritis óptica isquémica anterior no arterítica Bilateral  Persistencia de defecto de campo visual y palidez 
Sanjay et al., 202118  66  Sí  Sí  10    Visión borrosa  OD: 20/2666OI: 20/25  OD:DPARDesaturación del colorEdema de papila con hiperemiaPalidez retinalHemorragias en llamaOI:edema de papila con hiperemiaHemorragias en llama  OCT:AO: incremento de espesor capas internas de retina, áreas de hiperreflectividad  Oclusión de arteria central de retinaUnilateral 
Ruijter et al., 202010  15  No  Sí  Visión borrosaFotopsias  OD: 1/300OI: 20/70  OD:edema de papilaOI:edema de papila  RM de encéfalo: edema de nervio óptico bilateralAnti-MOG-IgG positivo  Neuritis óptica, probable parte de NMOSDBilateral  Mejoría de síntomas 
Das et al.,202219  16  No  Sí  127    Disminución de agudeza visual  20/80  OD:dolor a la supraversión y abducciónPalidez de disco sectorial temporalOI:palidez de disco sectorial temporal  Perimetría computarizada:defecto centralOCT: defecto temporal en capa de fibras retinalesPotencial visual evocado: latencia prolongadaRM: edema nervio óptico derecho. Lesión hiperintensa región frontal  Neuromielitis óptica de amplio espectroBilateral  AV: 20/30 
Guven et al., 202220  53  No  Sí  14    Visión de moscas volantes  OD: 20/20OI: 20/20  OI:hemorragia en llama inferonasal  Angiografía fluoresceínica: oclusión de vena inferonasal  Oclusión de rama venosaUnilateral  Remisión total de síntomas 
10  Lim et al., 202121  33  No  Sí  60    Visión borrosa  OD: 20/200OI: 20/25  OD:vasculitis retinal generalizadaVitreítis media  CMV IgG IGM positivo  Angitis de rama escarchadaUnilateral  AV: 20/40 
11  Liu et al., 202122  66  Sí  Sí    Pérdida de visión  NPL  Presión intraocular 51No reflejos pupilaresDisminución de calibre arteria retinalRetina pálida  Angiografía fluoresceínica: disminución de calibre de arteria retinalPotencial visual evocado: disminución de amplitud  Retinitis viral aguda, neuritis ópticaUnilateral  AV: NPL 
12  Roda et al., 202223  41  No  Sí    Disminución de agudeza visual  Movimiento de manos  DiscromatopsiaDPARManchas algodonosas like purtscherMancha rojo cereza macular  Angiografía fluoresceínica: oclusión de arteriolas retinales  Oclusión de arteria retinal central incompletaUnilateral  AV: 20/20Presencia de escotomas en microperimetría 
13  Ortiz-Egea et al.,202124  42  No  Sí    Escotoma temporal relativo  20/20  –  OCT:banda hiperreflectiva en capas de células ganglionares y plexiforme interna  Maculopatía medial aguda paracentralUnilateral  No cambios 
14  Suhan et al., 202225  41  No  Sí  28    Disminución de agudeza visual  OD: 20/60OI: 20/20  OD:lesión hemorrágica submembrana limitante internaOI:exudados algodonosos  OCT:OD: hiperreflectividad en capas internas retinianas que dejan sombraAngiografía fluoresceínica:OI: áreas hipofluorescentes en etapas iniciales indicativas de hipoperfusión o isquemia  Hemorragia submembrana limitante internaUnilateral  – 
15  Conrady et al., 202126  40  No  Sí    Pérdida de visión  20/1250  Autofluorescencia peripapilar  OCT: focos hiperreflectivos en fóvea y capa nuclear externa, disrupción de elipsoide  Síndrome de múltiples puntos blancos evanescentes (MEWDS)Unilateral  AV: 20/200 
16  Anthony et al., 202227  23  No  Sí  24  Disminución de agudeza visual  OD: 20/30OI: 20/40  AO:líquido subretinal en múltiples focosPapila hiperémica  Angiografía fluoresceínica: AO: puntos de fuga del epitelio pigmentario con realce del disco ópticoOCT:AO: edema intrarretinal, desprendimiento de capa basalVSG y PCR elevadas  Enfermedad de Vogt Koyanagi Harada  AV: AO 20/25 
17  Mahajan et al., 202228  36  No  Sí  20    Visión borrosa  OD: 20/20OI: 20/40  OI:Edema de papilaExudación en mácula  Perimetría computarizada:aumento de mancha ciegaOCT: exudados en capa plexiforme  NeurorretinitisUnilateral  AV: 20/20 
18  Hosseini et al., 202129  37  No  Sí  21  Disminución de agudeza visual  AO: cuenta dedos a 3 m  AO:retinitis en parchesEdema macularEstrella macularHemorragia retinal  –  Neurorretinitis agudaBilateral  AV:OD: 20/32OI: 20/50 
19  Ucar et al., 202130  54  No  Sí  21    Pérdida de visión  OD: cuenta dedos a 30 cm  DPARMancha rojo cereza macularEdema retinal isquémico  Angiografía fluoresceínica: retraso de llenado arterialOCT: incremento del espesor, hiperreflectividad capas internas  Oclusión de arteria retinal centralUnilateral  AV: 12/20 
20  Kumar et al., 202131  42  Sí  Sí  Disminución de agudeza visual  OD: 20/60OI: 20/80  AO: depósitos amarillentos foveolares  OCT: AO: foveolitis  Maculopatía secundaria a COVID-19Bilateral  AV:OD: 20/30OI: 20/40Mejoría de OCT 
21  Kubra et al., 2021 32  41  No  Sí    Disminución de agudeza visual  20/40  Lesión hiperpigmentada redonda parafoveal  Angiografía fluoresceínica: tortuosidad vascularPerimetría computarizada: disminución de sensibilidadOCT-A: disminución del flujo vascular  Maculopatía medial aguda paracentralUnilateral  AV: 20/22 
22  Shroff et al., 202233  32  Sí  Sí  21    Visión borrosa  20/160  DPARPalidez de papila sectorialExudados algodonososLesiones blanquecinas definidas  OCT-A: zonas avascularesOCT: engrosamiento e hiperreflectividad de capa de fibras nerviosasAngiografía fluoresceínica: áreas hipofluorescentesPerimetría computarizada:depresión generalizada  Retinopatía Purtscher-likeUnilateral  AV: 20/20 

AO: ambos ojos; AV: agudeza visual; DPAR: defecto pupilar aferente relativo; NMOSD: Trastornos del espectro neuromielitis óptica; OD: ojo derecho; OCT: tomografía de coherencia óptica; OCT-A: tomografía de coherencia óptica angiográfica; OI: ojo izquierdo; PCR: proteína C reactiva; RM: resonancia magnética; VSG: velocidad de eritrosedimentación.

a

Días entre síntomas de COVID-19 e inicio de síntomas oftalmológicos/hallazgos.

Fuente. Base de datos de la investigación. Elaborado por autor.

En el análisis realizado se reportaron un amplio espectro de diagnósticos: neuropatía óptica isquémica no arterítica anterior y posterior, neuritis óptica, oclusión vascular central o de rama, maculopatía medial aguda paracentral, neurorretinitis, así como también en menor frecuencia diagnósticos concomitantes como enfermedad posible de Vogt Koyanagi Harada, síndrome de múltiples puntos blancos evanescentes (MEWDS), Retinopatía Purtscher-like.

Con relación a la agudeza visual en los 22 casos reportados en esta matriz, la gran mayoría tuvo una mejoría en su agudeza visual comparada con la del momento del diagnóstico.

En la tabla 2, se revisaron 34 artículos que incluyen un total de 6.177 ojos analizados, de los cuales se resalta la información de los artículos que reportaron significación estadística (p < 0,05) durante el cuadro sintomático por COVID-19, en fondo de ojo reportaron hemorragias en llama y microhemorragias, lesiones isquémicas en patrón (exudados algodonosos, palidez retinal), tortuosidad vascular y dilatación sacular arterial. Adicionalmente se incorporan los estudios clínicos que realizaron exámenes complementarios de diagnóstico oftalmológico en los pacientes durante la etapa infecciosa activa y la fase de recuperación entre la segunda semana hasta los 12 meses posteriores al diagnóstico de COVID-19; en los cuales se reportó, en la mayoría de ellos, aumento del espesor de la capa plexiforme externa de la retina, área peripapilar, capa de células ganglionares maculares, y capa nuclear interna y externa de la retina, así como también aumento del espesor macular total; otros hallazgos reportados son un aumento del diámetro medio de arterias y venas retinales, y una disminución de la densidad vascular superficial y profunda. En 3 estudios, al contrario de los reportes antes mencionados, se observó una disminución del espesor peripapilar y macular, así como un aumento de la densidad vascular.

Tabla 2.

Características de los estudios incluidos

  Autor  Diseño  Número  GéneroCondición por COVID-19  Objetivo  Resultado  Valor de p 
        Masculino  Femenino         
Abrishami et al.,202134  Observacional transversal  60 ojos  32  28  Post-COVID-192 semanas  Medir espesor de cabeza de nervio óptico y capa de fibras retinales peripapilares  Aumento de espesor peripapilar  p > 0,05 
Casagrande et al.,202135  Serie de casos  14 ojos  Fallecidos por COVID-19  Documentar presencia de ARN viral en tejido retinal y de nervio óptico  ARN es detectable en los tejidosPoca probabilidad de infección activa  – 
Burgos-Blasco et al.,202136  Casos-control  180 ojos  88  92  Post-COVID-194 semanas  Investigar el espesor de capa de fibras nerviosas retinales, macular, ganglionar y plexiforme interna  Aumento de espesor de capa de fibras retinales peripapilar y ganglionar macular, con mayor incidencia en los que presentaron anosmia y ageusia  p < 0,05 
Yildiz et al.,2021 37  Retrospectivo observacional  119 ojos63 pacientes  27  36  Post-COVID-192 a 8 semanas  Cuantificar alteraciones microestructurales de macula y capa de fibras nerviosas peripapilar  Aumento de espesor foveal central y capa nuclear externa estadísticamente significativo  p < 0,05 
Naderi et al.,202238  Histórico transversal  51 ojos  32  19  Post-COVID-1940-95 días  Reportar hallazgos retinales a los 2-3 meses postinfección  Aumento de espesor peripapilarAumento de densidad vascular macular  p < 0,05 
Burgos-Blasco et al.,202139  Observacional prospectivo  180 ojos  88  92  Post-COVID-194-12 semanas  Investigar densidad vascular peripapilar  No existen cambios significativos  p > 0,05 
Burgos-Blasco et al.,202240  Observacional prospectivo  180 ojos  88  92  Post-COVID-1912 meses  Investigar el espesor y densidad vascular de capa de fibras nerviosas peripapilar  Disminución del espesor peripapilarAumento de la densidad vascular  p < 0,05 
Invernizzi et al.,202141  Observacional transversal  59 ojos32 pacientes  22  10  COVID-19 y post-COVID-19  Análisis de vasculatura retinal  Alto diámetro medio de arterias y venas retinales  p < 0,05 
Cagri Turker et al.,202242  Casos-control  50 ojos  24  26  COVID-19 y seguimiento 6 meses  Evaluar cambios vasculares  Disminución de la densidad vascular parafoveal superficial y profunda  p < 0,05 
10  Marinho et al.,202143  Observacional longitudinal  208 ojos104 pacientes  120  88  COVID-19  Investigar los hallazgos clínicos  Hemorragias intrarretinales, exudados duros, manchas algodonosas, manchas de Roth, hemorragia vítrea, microaneurisma, edema de disco, oclusión vena central de retina  – 
11  Bypareddy et al.,202144  Observacional transversal  276 ojos  188  88  COVID-19  Documentar cambios retinales  Hemorragia intrarretinal  – 
12  Lani-Louzada et al.,202045  Serie de casos  47 ojos25 pacientes  16  COVID-19  Evaluar la retina  Infarto de la capa de fibras nerviosas, microhemorragias en haz papilomacular, hemorragias en llama  p > 0,05 
13  Amarante et al.,20206  Observacional transversal  36 ojos  18  18  COVID-19  Identificar hallazgos retinales  Hemorragias en llama, lesiones isquémicas en patrón (exudados algodonosos, palidez retinal)  p < 0,05 
14  Pirraglia et al.,202046  Prospectivo transversal  86 ojos  50  36  COVID-19  Evaluar hallazgos retinales  Ausencia de hallazgos  – 
15  Sim et al.,202147  Prospectivo transversal  216 ojos  –  –  COVID-19  Explorar hallazgos retinales  Microhemorragias, tortuosidad vascular, manchas algodonosas  p > 0,05 
16  Bayram et al.,202148  Observacional prospectivo  106 ojos  56  50–  COVID-19  Evaluar segmento posterior y cambios vasculares  Aumento del espesor capa plexiforme externa y peripapilar  p < 0,05 
17  Wang et al.,20217  Artículo de revisión  802 ojos  –  –  COVID-19Post-COVID-19  Evaluar alteraciones microvasculares retinales  Disminución de densidad vascular  p < 0,05 
18  Teo et al.,202149  Revisión sistemática y metaanálisis  1.944 ojos  –  –  COVID-19  Evaluar microvasculopatía retinal  Microhemorragias, manchas algodonosas, hemorragias en llama, tortuosidad vascular, dilatación sacular arterial  p < 0,05 
19  Abdolrahimzadeh et al.,202150  Artículo de revisión  –  –  –  COVID-19  Evaluar manifestaciones retinales  Hemorragias en llama, manchas algodonosas, aumento de diámetro vascular y tortuosidad retinal. Aumento del espesor de capa de fibras ganglionares, macular y perimacular  – 
20  Sen et al.,202151  Revisión sistemática  123 ojos15 artículos  –  –  COVID-19  Resumir las manifestaciones retinales  Hemorragias retinales, manchas algodonosas, oclusión de la vena central, oclusión arterial, dilatación vascular  – 
21  Shroff et al.,202252  Serie de casos  8 ojos  Post-COVID-1915 días  Reportar hallazgos retinales  Oclusión de la vena central de la retina o su rama, oclusión de arteria central de retina  – 
22  Dag et al.,202153  Observacional transversal  64 ojos32 pacientes  28  36  Post-COVID-194-12 semanas  Investigar los hallazgos retinales  Disminución del espesor de áreas macular y de plexiforme interna  p < 0,05 
23  Landecho et al.,202154  Serie de casos  54 ojos  36  18  Post-COVID-19 14 días  Evaluar asociación de enfermedad retinal por COVID-19  Exudados algodonosos  – 
24  Yılmaz et al.,202255  Casos-control  104 ojos52 pacientes  58  46  Post-COVID-19  Analizar cambios microvasculares y su correlación clínica  Menor densidad vascular parafoveal y perifoveal  p < 0,05 
25  Ferreira et al.,202156  Estudio de cohorte  128 ojos  66  62  Post-COVID-197 semanas  Describir hallazgos oftalmológicos  Cambios hiporreflectivos en capas externas de la retina  – 
26  Dipu et al.,202257  Observacional transversal  70 ojos  34  36  Post-COVID-19 segunda ola  Evaluar secuelas oculares  Disminución de densidad vascular y de perfusión  p < 0,05 
27  Cennamo et al.,202158  Observacional de cohorte prospectivo  40 ojos  29  11  Post-COVID-19 4 meses  Investigar los cambios en densidad vascular macular y papilar  Disminución de densidad vascular  p < 0,05 
28  Oren et al.,202159  Prospectivo transversal  35 ojos  18  17  COVID-19  Investigar cambios en capas de retina y parámetros de disco óptico  Aumento de espesor macular, capa de células ganglionares y nuclear interna  p < 0,05 
29  Savastano et al.,202160  Observacional de cohorte  140 ojos  78  62  Post-COVID-191 mes  Detectar alteraciones microvasculares  Exudados algodonosos  p > 0,05 
30  Erogul et al.,202261  Transversal comparativo  64 ojos  18  46  Post-COVID-191 mes  Investigar cambios microvasculares retinianos  Disminución de densidad vascular  p < 0,05 
31  Aydemir et al.,202162  Prospectivo transversal  39 ojos  20  19  Post-COVID-19  Evaluar microcirculación retinal  Disminución de densidad vascular  p < 0,05 
32  Goyal et al.,202163  Serie de casos  14 ojos7 pacientes  COVID-19  Describir manifestaciones retinales  Neurorretinopatía macular aguda, coroidopatía serosa central, endoftalmitis fúngica, retinitis por Candida, hemorragias prefoveolares  – 
33  Yagmur et al.,202264  Transversal comparativo  34 ojos  –  –  Post-COVID-19  Investigar efectos neurodegenerativos  Adelgazamiento de capa de células ganglionares y plexiforme interna  p < 0,05 
34  Gündogan et al.,202265  Transversal comparativo  464 ojos  312  152  COVID-19  Investigar lesiones retinales  No hallazgos  – 

Fuente: base de datos de la investigación. Elaborado por el autor.

Discusión

Con base en la información conocida sobre los mecanismos fisiopatológicos que utiliza el COVID-19 para producir alteraciones, se ha descrito la interacción directa entre el virus y el huésped, así como las teorías que sugieren una afectación indirecta, en la que el virus puede desencadenar un proceso autoinmune, vasculopatías o inflamación mediada por la respuesta viral, mecanismos que se presentan individualmente o en conjunto en el momento de la infección, confluyendo en las alteraciones estructurales detectadas en las estructuras del segmento posterior del globo ocular y en las estructuras vasculares48.

Una de las teorías describe el tropismo viral por los receptores de la enzima convertidora de angiotensina 2 presentes en las neuronas, endotelio vascular y coroides16, tejidos que se encuentran presentes en las estructuras oculares que, al ser infectados por el virus pueden desencadenar cuadros inflamatorios por su relación directa con el tejido neuronal, lo cual podría explicar los casos reportados de neuritis óptica; lo cual también se corrobora con el aumento de espesor en las capas de la retina que provocaría el daño transináptico, que al ceder el proceso inflamatorio podría resultar en una atrofia del tejido, lo cual se observó en los pacientes al año del padecimiento de la enfermedad, reportado en los estudios analizados en la presente revisión.

Con respecto a la teoría de vasculopatía, se encuentran inmersos un conjunto de efectos protrombóticos originados por la disfunción endotelial por afectación directa del tejido vascular que, asociada a un estado de hipercoagulabilidad, activación plaquetaria y estasis, resulta en una neuropatía óptica isquémica que consecuentemente se puede manifestar como una atrofia del nervio óptico. Es importante destacar que los eventos trombóticos por COVID-19 se evidenciaron en el 30% de los pacientes18, demarcando la ocurrencia del evento como una probabilidad de presentación debido a la alta incidencia de la enfermedad en la actualidad.

Otra teoría de la endoteliopatía establece un proceso de vasoconstricción induciendo vasoplejía con hipoperfusión transitoria13, la misma que se ha demostrado en la disminución de la densidad vascular y los hallazgos de hipoperfusión vascular. Es de amplio conocimiento que una hipoperfusión del nervio óptico y de la retina, desencadena una pérdida de las fibras nerviosas que, en enfermedades con una fisiopatología semejante se constituiría en un agravante de la enfermedad, como es el caso de las retinopatías o del glaucoma. De igual manera, al afectar los receptores presentes en la coroides que se conoce son el mecanismo de acción de algunos fármacos usados para el tratamiento del glaucoma, se debe considerar la posibilidad de una mala respuesta transitoria o definitiva a la medicación, conllevando a un daño del nervio óptico.

La infección por SARS-CoV-2 también es conocida por causar una tormenta de citocinas con la consecuente elevación de las citocinas proinflamatorias que provocan una respuesta inmunitaria exagerada dañando el tejido directamente o indirectamente al activar la cascada de coagulación provocando el estado de hipercoagulabilidad descrito anteriormente28. De esta manera, teniendo en cuenta el antecedente de la infección viral por COVID-19 entre 1-4 semanas previas31, puede iniciar con un cuadro de neurorretinitis y maculopatías secundarias al COVID-19.

Con toda esta información, es importante tener presente que la infección por COVID-19 podría contribuir a agravar enfermedades preexistentes en estas estructuras que ya mantenían un estado inflamatorio previo, como, por ejemplo, la retinopatía hipertensiva, retinopatía diabética, degeneración macular relacionada a la edad. De igual manera, la alteración del flujo vascular al nervio óptico genera la posibilidad de progresión del glaucoma, así como de otras afectaciones neurodegenerativas, y evaluar la microvasculatura como una alternativa no invasiva para pronóstico de las enfermedades de base. Aunque es importante igualmente mencionar que existen otros estudios que no reportan alteraciones en retina y nervio óptico secundarias a infección por COVID-19, por lo que son necesarios más estudios y evidencias que nos ayuden a soportar estos hallazgos.

Con el análisis de la evidencia existente hasta el momento de este análisis se podría recomendar que es importante en la evaluación del paciente conocer el tiempo transcurrido desde el diagnóstico de la infección por SARS-CoV-2 que oriente hacia presencia de signos inflamatorios o secuelas secundarias a la infección.

Conclusiones

Tras el análisis de la información científica obtenida, se destaca la importancia de realizar una anamnesis detallada previo a la evaluación de un paciente indagando sobre antecedentes de infección por COVID ya que este factor se podría considerar como una posible causa de la evolución o progresión de una enfermedad oftalmológica de base o una mala respuesta a un tratamiento administrado, así como también se debe analizar el tiempo transcurrido desde la infección para corroborar con los hallazgos oftalmológicos que se obtengan en el examen físico o exámenes complementarios. En consecuencia, la presente revisión permite establecer estrategias de prevención y manejo oportuno de las posibles alteraciones que puedan convertirse en secuelas, al optimizar su tratamiento mediante un control y seguimiento cercano del paciente.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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