Lophomoniasis broncopulmonar: a propósito de varios casos y revisión de la literatura

Resumen

La lophomoniasis es una infección parasitaria causada por un protozoario comensal localizado en artrópodos como cucarachas y termitas, se transmite al hombre a través de inhalación de las formas quísticas del parásito que están contenidas en las heces producidas por estos insectos, asociándose con un contacto relativamente estrecho entre el reservorio y el hombre.

Es una infección de reciente importancia epidemiológica por el aumento considerable en el reporte de casos en las últimas décadas en países latinoamericanos, especialmente aquellos tropicales y en el continente asiático. Existen muchos vacíos en la literatura sobre su ciclo de vida, interacción con el hombre, factores epidemiológicos y factores de riesgo de transmisión e infección.

Su importancia clínica radica en la enfermedad broncopulmonar que produce, con síntomas indistinguibles de otras patologías pulmonares infecciosas agudas, pero que adicionalmente puede cronificarse por activación de la respuesta inmune del hospedero simulando enfermedades respiratorias crónicas no infecciosas. Estas características inespecíficas explican la baja sospecha clínica, enfoques erróneos, la no administración de manejo específico y la ausencia de respuesta a tratamientos de las enfermedades respiratorias más comunes.

El diagnóstico se realiza por visualización directa del protozoario en muestras respiratorias y el tratamiento de primera línea es un ciclo corto de metronidazol.

Presentamos tres casos identificados en una institución de alta complejidad de la ciudad de Medellín, Colombia, que se caracterizaron por la presencia de síntomas respiratorios inespecíficos como tos, disnea progresiva y tiempo de evolución variable. Durante la evaluación intrahospitalaria se realizan ayudas diagnósticas que de manera inicial fueron guiadas a patologías respiratorias frecuentes y que posteriormente permitieron el hallazgo incidental en la totalidad de los casos del protozoario y con ello se inició el tratamiento adecuado.

El reconocimiento de esta infección parasitaria conducirá a un mejor entendimiento sobre el comportamiento e interacción con el hombre, a observar características epidemiológicas, factores de riesgo y, a su vez, permitirá conocer la incidencia local y realizar posibles medidas de prevención de la patología.

Abstract

Lophomoniasis is a parasitic infection caused by a commensal protozoan located in arthropods such as cockroaches and termites. It is transmitted to humans through inhalation of the cystic forms of the parasite that are contained in the feces produced by these insects, and is associated with relatively close contact. between the reservoir and the man.

It is an infection of recent epidemiological importance due to the considerable increase in the reporting of cases in recent decades in Latin American countries, especially those in the tropics and on the Asian continent. There are many gaps in the literature about its life cycle, interaction with humans, epidemiological factors, and risk factors for transmission and infection.

Its clinical importance lies in the bronchopulmonary disease it produces, with symptoms indistinguishable from other acute infectious lung pathologies, but which can additionally become chronic by activation of the host's immune response, simulating non-infectious chronic respiratory diseases. These non-specific characteristics explain the low clinical suspicion, erroneous approaches, the non-administration of specific management and the lack of response to treatments for the most common respiratory diseases.

The diagnosis is made by direct visualization of the protozoan in respiratory samples and the first-line treatment is a short course of metronidazole.

We present 3 cases identified in a high complexity institution in the city of Medellin (Colombia), which were characterized by the presence of non-specific respiratory symptoms such as cough, progressive dyspnea and variable evolution time. During the in-hospital evaluation, diagnostic aids were performed that were initially guided to common respiratory pathologies and that subsequently allowed the incidental discovery of the protozoan in all cases and with this, the appropriate treatment was initiated.

The recognition of this parasitic infection will lead to a better understanding of behavior and interaction with humans, to observe epidemiological characteristics, risk factors and in turn will allow us to know the local incidence and carry out possible measures to prevent the pathology.

Introducción

Lophomonas spp. es un protozoario anaeróbico que hace parte de la flora intestinal de artrópodos como termitas y cucarachas, sin embargo, también se ha identificado en heces de aves como las avutardas^1,2.

Es una infección del tracto respiratorio poco reconocida en el hombre. La vía aérea es la única vía de transmisión al inhalar formas de resistencia parasitaria al contacto con las heces del insecto o al contacto cercano con personas infectadas por medio de gotas del tracto respiratorio^1,3. Las dos especies reconocidas hasta ahora son la Lophomonas blattarum y la Lophomonas striata, siendo la primera la más frecuentemente identificada en el hombre^1,2.

Este parásito presenta dos estadios en su ciclo de vida, el trofozoíto (forma madura y sexualmente activa) y el quiste (forma de resistencia); en los reservorios (cucarachas y termitas) se encuentran ambas formas, mientras que en el hombre solo se encuentra en su forma madura^1,4. En este último, el ciclo de vida inicia al ser inhalado en forma de quiste, se adhiere firmemente a la mucosa de vías respiratorias y posteriormente emerge como trofozoíto multiflagelado y se multiplica por fisión binaria; sin embargo, se desconoce a profundidad su ciclo de vida en el hombre^1,4.

En este artículo se describen casos previamente no notificados en Colombia, con lo que se propone aportar información a la escasa evidencia con la que se cuenta de la patología. Se suministra información que puede ser útil para revisiones futuras sobre epidemiología de países latinoamericanos, y puede ser generador de hipótesis para nuevos estudios clínicos direccionados al desarrollo y evolución de la enfermedad. De igual manera, desde la práctica clínica puede sensibilizar al personal médico a sospechar compromiso por este patógeno.

Materiales y métodos

Se realiza una búsqueda en bases de datos sobre lophomoniasis y enfermedad broncopulmonar usando PubMed, Scopus y Embase, y se utilizan los siguientes términos como método de búsqueda: ((lophomonas) OR (lophomoniasis)) AND (pulmonary). Se revisan los abstract de cada uno de los artículos obtenidos y se seleccionan según el objetivo de la revisión. Los textos elegidos se analizan completamente para la revisión de la literatura y para la búsqueda de títulos adicionales que sustenten la información.

Caso 1

Paciente femenino de 11 años, sin antecedentes patológicos, pero con antecedente de alto riesgo social (abandono y farmacodependencia de los padres). Los últimos dos años, previo a consulta, vivía en Medellín con algunos familiares en zona urbana. Contaban con todos los servicios públicos, no tenían mascotas y no refieren haber visto cucarachas o roedores. Previo a ello residía en Bogotá con su núcleo familiar, se desconoce condición social. Ingresó en agosto de 2022 por cuadro clínico de cinco años de evolución consistente en hemoptisis, pérdida de peso, diaforesis nocturna y malestar general; durante valoración inicial con los siguientes signos vitales: frecuencia cardiaca (FC) 87 lpm, frecuencia respiratoria (FR) 24 rpm, presión arterial (PA) 118/84 mmHg, SatO₂ 97% ambiente, temperatura (T) de 36,7 °C, con un examen físico normal. Sin embargo, su hermano se encontraba hospitalizado por tuberculosis (TB) pulmonar.

Paraclínicos/ayudas diagnósticas:

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  Hemograma: hemoglobina (Hb) 14,6, leucocitos 9,2 x 10^3/uL, neutrófilos 63% (5,8 x 10^3/uL), linfocitos 33% (3,04 x 10^3/uL), eosinófilos 3% (0,09 x 10^3/uL)

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  Reacción en cadena de la polimerasa (PCR) para TB en jugo gástrico negativo

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  PPD positiva

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  Radiografía (Rx) de tórax: estudio con hallazgos normales (fig. 1)

  
  

  Figura 1.

  Rx de tórax. Sin evidencia de compromiso de parénquima pulmonar, sin derrame pleural.

  Rx: radiografía.
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  Tomografía axial computarizada (TAC) de tórax: estudio sin hallazgos patológicos (fig. 2)

  
  

  Figura 2.

  TC de tórax. Estudio sin hallazgos patológicos.

  TC: tomografía computarizada.
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  Tres baciloscopias seriadas negativas sin crecimiento de bacilos ácido-alcohol resistentes (BAAR)

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  Lavado alveolar con hidróxido de potasio (KOH) para hongos: se observan estructuras móviles compatibles con Lophomonas (fig. 3)

  
  

  Figura 3.

  Visualización bajo microscopio de parásito (Lophomona spp.), localizado dentro del círculo.

Se descartó entonces diagnóstico de TB y se inició manejo para lophomoniasis con metronidazol 500 mg/12 horas por siete días. Se descartó compromiso inmunológico, tuvo mejoría clínica y se dio alta.

Caso 2

Paciente femenino de 71 años, con antecedente de hipertensión arterial (HTA), enfermedad pulmonar obstructiva crónica (EPOC) no oxígeno-requirente, falla cardiaca, alcoholismo crónico y esteatosis hepática. Ingresó en abril en 2023 por episodio de estatus convulsivo y falla ventilatoria con requerimiento de soporte ventilatorio (IOT) y vasoactivo a necesidad. Sus signos vitales al ingreso: PA: 90/53 mmHg, FC: 116 lpm, FR: 20 rpm, SatO₂ 97%.

Recibió manejo en Unidad de Cuidados Intensivos (UCI) donde se realizó punción lumbar que descartó neuroinfección. Se solicitaron ayudas imagenológicas y paraclínicos con los siguientes resultados:

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  Gases arteriales iSTAT: pH 7,39, PO₂ 106, PCO₂ 55, HCO₃ 32,5, BE 5,4

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  Hemograma: Hb 16,9, hematocrito (hto) 50%, leucocitos 8.000, neutrófilos 6.640, linfocitos 400, plaquetas 117.000

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  Ionograma: sodio 137, potasio 3, cloro 96, calcio 0,71

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  Lactato 1,5

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  Creatinina 0,6

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  Tiempo de protrombina (TP) 13,8, índice internacional normalizado (INR) 1,16, tiempo parcial de tromboplastina (TPT) 25,4

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  Aspartato aminotransferasa (AST) 97,6, alanina aminotransferasa (ALT) 73, fosfatasa alcalina (FA) 74,4, gamma-glutamil transpeptidasa (GGT) 233,6

• -

  Virus de la inmunodeficiencia humana (VIH) no reactivo

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  Rx de tórax sin hallazgos anormales (fig. 4)

  
  

  Figura 4.

  Rx de tórax. Sin hallazgos pulmonares o pleurales anormales.

  Rx: radiografía.
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  TAC simple de cráneo extrainstitucional sin hallazgos patológicos

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  Electroencefalograma (EEG) prolongado inicial sin evidencia de actividad ictal

A los siete días de observación en unidades de alta dependencia, inició con picos febriles por lo cual se solicitaron cultivos e imágenes

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  Hemocultivos: positivo (Staphylococcus coagulasa negativa)

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  Cultivo: senos maxilares sin crecimiento

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  KOH aspirado traqueal: se observan estructuras móviles compatibles con Lophomonas sp. (fig. 5)

  
  

  Figura 5.

  Visualización bajo microscopio de parásito (Lophomona spp.), localizado dentro del círculo.
• -

  Clostridium difficile toxinógeno positivo

Finalmente, se manejó como encefalopatía multifactorial en contexto de alcoholismo crónico y encefalopatía de Wernicke, recibió manejo antifúngico y antibiótico (caspofungina 50 mg/día, piperacilina/tazobactam 4,5 g/6 h) y al momento del reporte de Lophomona se suspende caspofungina y se inicia metronidazol 750 mg cada ocho horas por 15 días, indicación de infectología.

Caso 3

Paciente femenino de 27 años, natural de Venezuela, residía al momento de la consulta en Medellín desde hacía seis meses. Ingresó en agosto de 2022 por síntomas respiratorios: disnea progresiva, tos seca y palpitaciones; signos vitales al ingreso T 36 °C, PA 121/81 mmHg, FC 150 lpm, FR 28 rpm, SatO₂ ambiente 85%. De manera inicial se manejó como neumonía adquirida en la comunidad (NAC) con alta sospecha de TB, recibió valoración por medicina interna y neumología.

Se solicitaron paraclínicos y ayudas diagnósticas con el siguiente reporte:

• -

  Rx de tórax: opacidades alveolares bilaterales de mayor tamaño en la región basal y posterior izquierda secundario a proceso neumónico multilobar en evolución (fig. 6)

  
  

  Figura 6.

  Rx de tórax. Opacidades alveolares bilaterales de mayor tamaño en la región basal y posterior izquierda secundario a proceso neumónico multilobar en evolución.

  Rx: radiografía.
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  Gases arteriales: pH 7,44, PO₂ 80,7, PCO₂ 35,6, HCO₃ 24,8, BEEF 0,1

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  Dímero D 11.538

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  Creatinina 0,5

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  Hemograma: Hb 12,9 g/dL, hto 39%, leucocitos 10,7 x 10^3/uL, neutrófilos 86,6% (9,27 x 10^3/uL), linfocitos 7,7% 0,82 x 10^3/uL

• -

  PCR: 47,7

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  TAC de tórax con infiltrados multilobares y consolidación neumónica, sin signos de tromboembolismo pulmonar (fig. 7)

  
  

  Figura 7.

  TC de tórax. Sin signos de tromboembolismo pulmonar, con hallazgos sugestivos de TB pulmonar.

  TB: tuberculosis; TC: tomografía computarizada.

Requirió manejo en Unidad de Corta Estancia (UCE) por presencia del síndrome de respuesta inflamatoria sistémica (SIRS) y falla ventilatoria, se solicitaron cultivos y se inició manejo con carbapenémicos debido a episodios de hipotensión:

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  Hemocultivos negativos

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  Fibrobroncoscopia: estructuras compatibles con Lophomonas (fig. 8)

  
  

  Figura 8.

  Visualización bajo microscopio de parásito (Lophomona spp.). Nótese la dificultad para ser diferenciado del tejido bronquial normal. Localizado dentro del círculo.
• -

  PCR positiva para Mycobacterium tuberculosis sin resistencia

Con dichos hallazgos (TB pulmonar con coinfección por Lophomonas) se suspendió meropenem, se inició manejo con tetraconjugado y con metronidazol parenteral por una semana.

Resultados

Después de realizar la búsqueda en las bases de datos se obtienen 81 artículos en total, de los cuales, después de leer los abstract, se seleccionan 12 que cumplen con el objetivo de la revisión. Posteriormente, se lee cada uno de los textos elegidos, se extrae la referencia bibliográfica de los 38 reportes de caso restantes y se revisan detenidamente para construir la tabla que consolida el número de reportes de caso descritos hasta el momento.

Es una infección de reciente importancia clínica y epidemiológica por el aumento de incidencia en las últimas décadas. El primer reporte de infección humana data de 1993 en China por Chen et al. A partir de la fecha, se han realizado varios reportes de caso de infecciones broncopulmonares y de vía aérea superior por Lophomonas en países tropicales, siendo más frecuente en el continente asiático con más del 90% de casos aportados a la evidencia, la mayoría en Irán, China y Turquía, pero también hay descripción en países latinoamericanos como Perú, México y Panamá representando menos del 1% de casos. El resumen de reportes de casos de lophomoniasis se describen en la tabla 1^1,5.

Tabla 1.

Reportes de casos de enfermedad broncopulmonar por Lophomonas

Autores	Año de publicación	País de estudio	Número de casos
Chen et al.^5	1993	China	1
Wang et al.^6	2006	China	4
Shi et al.^7	2007	China	26
Martínez et al.^8	2007	España	1
Guozhong et al.^9	2008	China	2
Yao et al.^10	2009	China	1
Martínez et al.^11	2010	España	1
Zerpa et al.^12	2010	Perú	6
Zhang et al.^13	2011	China	1
He et al.^14	2011	China	2
Wang et al.^15	2012	China	1
Kilimcioglu et al.^16	2014	Turquía	9
Xue et al.^17	2014	China	1
Zeng et al.^18	2014	China	1
Singh et al.^19	2015	India	1
Verma et al.^20	2015	India	1
Alam et al.^21	2015	Egipto	1
Berenji et al.^22	2016	Irán	1
Tyagi et al.^23	2016	India	1
Berenji et al.^24	2016	Irán	50
Fang et al.^25	2017	China	1
De Diego et al.^26	2017	México	1
Liu et al.^27	2017	China	15
Mirzazadeh et al.^28	2017	Irán	4
Willy et al.^29	2017	Perú	1
Saldaña et al.^30	2017	México	1
Thakur et al.^31	2017	India	1
Jorjani et al.^32	2018	Irán	1
Ghafarian et al.^33	2018	Irán	63
Talebian et al.^34	2018	Irán	117
Vidal et al.^35	2018	Chile	1
Wahid et al.^36	2019	Malasia	1
Bakis et al.^37	2019	Turquía	1
Zorbozan et al.^38	2019	Turquía	1
Meng et al.^39	2019	China	1
Fakhar et al.^40	2019	Irán	1
Sobarzo et al.^41	2020	Panamá	19
Failoc et al.^42	2020	Perú	9
Moya et al.^43	2021	Perú	1
Vélez et al.^44	2021	Ecuador	6
Sharifpour et al.^45	2022	Afganistán	2
Stickler et al.^46	2023	EE. UU.	1

En descripciones iniciales se identificaron pacientes con alguna enfermedad que producía algún grado de inmunocompromiso, sin embargo, publicaciones y reportes de casos en años posteriores no demuestran una relación directa entre inmunosupresión e incremento del riesgo de infección sintomática, asimismo, no se han logrado identificar factores de riesgo, relación directa entre comorbilidades, probabilidad de infección, edad o sexo^1,6.

El mecanismo patogénico no se comprende por completo, sin embargo, se considera que en vía aérea se genera una reacción inflamatoria local por secreción de proteasas, la cual se puede cronificar con la respuesta inflamatoria del huésped por la producción de inmunoglobulinas IgA e IgE, produciendo síntomas que son indistinguibles de otras infecciones respiratorias agudas como la neumonía bacteriana y la TB, e incluso enfermedades inflamatorias de vías respiratorias no infecciosas como el asma y la EPOC^1–3.

En un estudio realizado por Kalani et al. en Irán, se evaluó la incidencia de lophomoniasis en pacientes con sospecha clínica de TB pulmonar mediante prueba de PCR en muestras respiratorias y se identificó que el 21,76% tenían PCR positiva para lophomoniasis, 4,16% tenían PCR positiva para TB y solo 0,92% tenían coinfección. Asimismo, en los últimos años se han reportado casos de pacientes con neumonía por coinfecciones de L. blattarum con COVID-19, Aspergillus, Pneumocystis jirovecii e hidatidosis pulmonar^3,7–10.

Las características clínicas abarcan la tos crónica en el 77% de los casos, fiebre en el 38%, disnea en el 19%, esputo hialino o purulento en el 15%, hemoptisis en el 6% y episodios de sibilancias^1,2,6.

Los paraclínicos no presentan hallazgos característicos que sugieran la infección, aunque hasta un tercio de los pacientes pueden presentar eosinofilia. Los hallazgos imagenológicos incluyen infiltrados nodulares o lineales parcheados bilaterales que pueden ser migratorios, opacidades en vidrio esmerilado y puede tener signos de obstrucción bronquial o consolidación. Adicionalmente, pueden identificarse signos de sinusitis como engrosamiento de paredes, especialmente en senos maxilares y etmoidales^2,11.

Los hallazgos anatómicos broncoscópicos incluyen la presencia de secreciones mucosas o purulentas como el más frecuente, seguido de inflamación de la mucosa con estrechamiento de la luz bronquial que puede ocasionar obstrucción bronquial y, en ocasiones, se observa necrosis de la mucosa de color blanco-amarillento. Son hallazgos inespecíficos ya que pueden presentarse en otras enfermedades y aproximadamente un tercio de los pacientes tienen hallazgos normales^4,11,12.

El diagnóstico actualmente es por examen directo de muestras de tracto respiratorio como lavado broncoalveolar (LBA), aspirado traqueal y esputo, con frotis en fresco y tinción con método de Papanicolaou, Giemsa o tinción tricrómica de Wheatley, con visualización bajo microscopio del parásito. De manera reciente se introdujo el diagnostico por PCR para evitar errores en identificación y subdiagnóstico del examen directo debido a que el patógeno puede ser difícil de diferenciar del epitelio ciliado bronquial. El cultivo, en tanto, es más difícil debido a los requerimientos estrictos para su crecimiento, por lo cual no está disponible^1–4.

El tratamiento es similar a otras infecciones parasitarias por protozoos, siendo el metronidazol el agente de primera línea y como alternativas el tinidazol y el albendazol; el tiempo de duración de tratamiento es de 5-7 días considerados suficientes para erradicar la infección^2,4.

Debido a la poca evidencia sobre factores de riesgo, ausencia de clínica específica, similitud con otras enfermedades respiratorias y diagnóstico en ocasiones difícil, se debe considerar como diagnóstico diferencial la lophomoniasis en pacientes con episodios recurrentes de asma con sobreinfección, neumonía de curso prolongado o con característica radiológica de infiltrado, neumonía con opacidades migratorias o eosinofilia no filiada, dilatación de bronquios paracentrales o abscesos pulmonares recurrentes sin un aislamiento microbiológico y que claramente no haya respuesta a antibióticos y manejos habituales. Finalmente, la identificación del protozoo en muestras respiratorias con la respuesta clínica al tratamiento antibiótico específico confirmaría la infección sintomática^6,11.

Conclusiones

La incidencia real de infección en nuestro país es desconocida debido a la ausencia de reconocimiento de la enfermedad y la falta de reporte, además, debido a la similitud de la clínica existe confusión de la infección con patologías reactivas de vías respiratorias como asma o EPOC.

Dicha incidencia en Colombia se podría extrapolar de países latinoamericanos que tienen reportes, pero se desconoce la calidad de estos o el reconocimiento adecuado y oportuno de la infección, por lo que probablemente sea una enfermedad subdiagnosticada.

El objetivo de este artículo es generar conciencia sobre la existencia de esta infección, incrementar el reporte de casos, generar hipótesis para estudios adicionales que permitan identificar factores de riesgo, mejorar enfoques diagnósticos e inducir a iniciar tratamiento óptimo y oportuno.

El reconocimiento de esta infección respiratoria llevará a una búsqueda activa, siendo una causa tratable de episodios broncoobstructivos en pacientes con asma o EPOC, permitiendo un tratamiento dirigido y posiblemente disminuyendo episodios de recaída de enfermedad respiratoria

Debido a que es una infección transmitida por inhalación de heces de artrópodos, es un ejemplo de la relación simbiótica entre humanos e insectos y de las condiciones de salubridad de una región

La limitación de los datos de la presente revisión es que son tomados de países asiáticos, donde hasta ahora es la mayor cantidad de reportes de infección. Se desconoce la incidencia real en nuestro país, diferencias epidemiológicas y clínicas en comparación con otros reportes. Teniendo en cuenta que nuestro país es endémico para TB, es fundamental para estudios futuros considerar la similitud clínica y necesidad de realizar diagnóstico diferencial.

Financiación

No se recibió financiación para la realización del estudio.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.