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Vol. 31. Núm. 3.
Páginas 133-147 (Julio - Septiembre 2011)
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Vol. 31. Núm. 3.
Páginas 133-147 (Julio - Septiembre 2011)
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Retrasos lingüísticos y cognitivos en niños prematuros extremos a los 2 años: ¿retrasos generales o específicos?
Linguistic and cognitive delays in very preterm infants at 2 years: general or specific delays?
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Alessandra Sansavini
Autor para correspondencia
alessandra.sansavini@unibo.it

Autor para correspondencia.
, Annalisa Guarini, Silvia Savini
Departamento de Psicología, Universidad de Bolonia, Bolonia, Italia
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Figuras (1)
Tablas (4)
Tabla 1. Producción léxica (palabras totales y categorías de palabras) y producción y comprensión léxicas descontextualizadas: comparación de niños prematuros y nacidos a término
Tabla 2. Uso de morfología ligada a nombres, adjetivos y verbos: comparación de niños prematuros y nacidos a término
Tabla 3. Producción gramatical (oraciones totales y categorías de oraciones: comparación de niños prematuros y nacidos a término capaces de combinar palabras
Tabla 4. Retraso léxico (vocabulario < 10.° percentil) y ausencia de combinación de palabras: comparación de niños prematuros y nacidos a término
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Resumen

Este estudio determinó si los niños prematuros extremos sin lesión cerebral manifiesta mostraban habilidades lingüísticas menores y tasa de riesgo mayor a los 2 años en comparación con los niños nacidos a término y los valores normativos. También pretendía identificar si el riesgo de retraso léxico estaba asociado con ausencia de combinación de palabras y deficiencia cognitiva y qué factores de riesgo biológicos y sociales se asociaban a ellos.

Se examinó a 150 niños prematuros y 44 niños nacidos a término, sin lesión cerebral manifiesta; se proporcionó a sus padres el formulario italiano del MB-CDI a fin de evaluar la producción léxica y gramatical. Se evaluó el desarrollo cognitivo de los prematuros mediante las escalas de Griffiths.

Los niños prematuros mostraron unas habilidades menores en el léxico (producción de palabras, aparición de producción descontextualizada) y la gramática (uso de morfología ligada a verbos) y una mayor tasa de riesgo de retraso léxico y/o ausencia de combinación de palabras que los niños nacidos a término. Concretamente, el 18% de los niños prematuros mostraron retraso generalizado en las competencias lingüísticas y cognitivas; el 16%, retraso específico en el lenguaje, y el 4%, deficiencia cognitiva específica. Resultaron ser factores de predicción significativos la displasia broncopulmonar y el sexo masculino para el riesgo de retraso léxico, el sexo masculino para la ausencia de combinación de palabras y la displasia broncopulmonar para la deficiencia cognitiva.

Los niños prematuros extremos muestran un factor de riesgo mayor para el retraso lingüístico a los 2 años, lo que señala que, en algunos niños, esta parece ser la expresión de una deficiencia cognitiva general, mientras que en otros es específica para el lenguaje. Los factores de riesgo asociados con el nacimiento pretérmino también deberían tenerse en cuenta para identificar de forma precoz el riesgo de retraso lingüístico y cognitivo.

Palabras clave:
Nacimiento pretérmino
Léxico
Gramática
Cognición
Retrasos
CDI de MacArthur-Bates
Abstract

This study determined whether very preterm infants, without frank cerebral damage, exhibited lower linguistic abilities and a higher rate of risk at 2 years as compared to full-term infants and normative values. It also aimed to identify whether risk of lexical delay was associated with absence of word combination and cognitive impairment and which biological and social risk factors were associated with them.

One hundred fifty preterms and 44 full terms, without frank cerebral damage, were examined by administering to their parents the Italian form of the MB-CDI in order to assess lexical and grammar production. Preterms’ cognitive development was evaluated through the Griffiths Scales.

Preterms exhibited lower abilities in lexicon (word production, emergence of decontextualized production) and grammar (use of bounded morphology in verbs) and a higher rate of risk for lexical delay and/or absence of word combination than full terms. In detail, 18% of preterms showed generalized delay in linguistic and cognitive competencies, 16% a specific delay in language, and 4% a specific cognitive impairment. Significant predictors were broncho-pulmonary dysplasia and male gender for risk of lexical delay, male gender for absence of word combination, and broncho-pulmonary dysplasia for cognitive impairment.

Very preterm infants exhibit a higher risk for linguistic delay at 2 years, suggesting that in some infants this appears the expression of a general cognitive impairment, while in others it is specific for language. Risk factors associated to preterm birth should also be considered for an early identification of risk for linguistic and cognitive delay.

Keywords:
Preterm birth
Lexicon
Grammar
Cognition
Delays
MacArthur-Bates
Texto completo
Introducción

En las últimas dos décadas los avances médicos y tecnológicos han producido un aumento de la supervivencia de los niños nacidos pretérmino, es decir, antes de las 37 semanas (259 días) de edad gestacional (EG), y especialmente de los que presentan una inmadurez neonatal grave (debida a edad gestacional y peso al nacer extremadamente bajos) y, por consiguiente, con más complicaciones y afecciones neonatales (Rees e Inder, 2005; Riley, Roth, Sellwood y Wyatt, 2008; Saigal y Doyle, 2008). En la actualidad, la tasa de recién nacidos prematuros es de aproximadamente el 12% en los Estados Unidos y de entre el 5 y el 9% en los países europeos (Goldenberg, Culhane, Iams y Romero, 2008; Sansavini y Guarini, 2010). De entre todos los bebés prematuros, aproximadamente el 60% son prematuros tardíos (EG, 34–36 semanas), el 20% son prematuros moderados (EG, 32–33 semanas), el 15% son prematuros extremos (edad gestacional muy baja [EGMB], > 28 y < 32 semanas) y el 5% son prematuros muy extremos (edad gestacional extremadamente baja [EGEB], < 28 semanas) (Goldenberg y cols., 2008).

Además de estos cambios en las tasas de supervivencia y las características de la población prematura, durante los últimos 10 años se ha observado un cambio en la investigación sobre el pronóstico neurológico y de desarrollo de los niños prematuros. Pueden hacerse dos consideraciones importantes sobre esta cuestión que están estrechamente interrelacionadas.

En primer lugar, aunque hasta hace aproximadamente 10 años la mayoría de los estudios consideraban el peso al nacer como el criterio principal de la inmadurez neonatal, recientemente la edad gestacional se ha convertido en el principal referente para definir el nivel de inmadurez física y neuronal de los niños prematuros. De hecho, se ha demostrado que se producen cambios muy relevantes y amplios en el desarrollo del sistema nervioso y en los sistemas motor y sensorial entre 23 y 40 semanas de edad gestacional (Als, Duffy, McAnulty, Rivkin, Vajapeyam, Mulkern, y cols., 2004; Counsell, Rutherford, Cowan y Edwards, 2003; Rakic, 2006). Esta idea cuenta también con el respaldo de estudios recientes de neuroimagen que han descubierto que el desarrollo cerebral de los niños prematuros está alterado con respecto al de los niños nacidos a término desde las primeras semanas de vida (Ajayi-Obe, Saeed, Cowan, Rutherford y Edwards, 2000) hasta la adolescencia (Schafer, Lacadie, Vohr, Kesler, Katz, Schneider, y cols., 2009).

En segundo lugar, anteriormente la investigación se centró principalmente en el desarrollo cognitivo general y los logros educativos y la mayoría de los estudios trataban estos asuntos a partir de la edad preescolar o escolar. De hecho, hasta aproximadamente el año 2000, se hicieron muchos estudios con niños con muy bajo peso al nacer (MBPN) (es decir, < 1.500g), que mostraban, por ejemplo, una diferencia media de unos 10 puntos, entre los prematuros con BPN y MBPN y los nacidos a término en edad escolar, en medidas de inteligencia general (es decir, coeficiente intelectual) (Bhutta, Cleves, Casey, Cradock y Anand, 2002; Sansavini, Rizzardi, Alessandroni y Giovanelli, 1996), presentar al menos una discapacidad en el neurodesarrollo identificada en aproximadamente la mitad de los niños con MBPN (Cole, Binney, Casey, Fiascone, Hagadorn y Kim, 2002), así como dificultades cognitivas y lingüísticas en la edad preescolar y escolar en niños con MBPN (Wolke y Meyer, 1999), y en niños con peso extremadamente bajo al nacer (PEBN) (Vohr, Wright, Dusick, Mele, Verter, Steichen, y cols., 2000; Hack, Wilson-Costello, Friedman, Taylor, Schluchter y Fanaroff, 2000).

En cambio, los estudios recientes han empezado a investigar si los diferentes niveles de inmadurez neonatal, definida por edad gestacional, influyen de forma distinta en el desarrollo y han comenzado a centrarse en el desarrollo de competencias concretas, aparte del desarrollo cognitivo general, para saber si una inmadurez neonatal elevada afecta por igual o de distinta manera a los diferentes dominios del desarrollo. Además, estos estudios recientes también han empezado a investigar el desarrollo desde los primeros años de vida.

En cuanto al nivel conductual y cognitivo, el estudio EPICure, que se realizó en Inglaterra con niños nacidos antes de las 26 semanas de gestación, ha demostrado que la edad gestacional extremadamente baja (EGEB) determina retrasos cognitivos a los 2;6 años (Wood, Marlow, Costeloe, Gibson, Wilkinson, del grupo de estudio EPICure, 2000), retrasos cognitivos y lingüísticos a los 6 años en aproximadamente el 40% de la muestra, en comparación con los niños nacidos a término (Marlow, Wolke, Bracewell y Samara, 2005; Wolke, Samara, Bracewell y Marlow, 2008) y deficiencias en la lectura y las matemáticas a los 11 años (Jonhson, Wolke, Hennessy y Marlow, 2011). Se observaron resultados similares en otro estudio realizado con niños con EGEB en edad preescolar (Doyle y el Victorian Infant Collaborative Study Group, 2001). Los autores, que estudiaron específicamente el desarrollo cognitivo y lingüístico de niños con EGEB a los 6 años, concluyeron que estos niños parecen sufrir una deficiencia cognitiva general más que deficiencias lingüísticas específicas, aunque se identificaron deficiencias adicionales de producción del habla (Wolke y cols., 2008). No obstante, dado que su muestra estaba formada únicamente por prematuros con EGEB, incluidos prematuros con lesión neurológica, y no estudiaron competencias lingüísticas específicas a edades más tempranas, la conclusión de estos autores no puede generalizarse a los niños prematuros con EGMB sin deficiencias neurológicas ni a edades más tempranas.

En cuanto a las competencias comunicativo-lingüísticas específicas, se realizaron pocos estudios antes de 2000, mientras que en los últimos 10 años se han publicado varios estudios, principalmente de lactantes y niños con MBPN y EGMB y la mayoría de ellos a partir de los 2 años de edad (para una revisión, véase Guarini y Sansavini, 2010; Guarini y Sansavini, 2011). La mayor parte de los estudios realizados en los primeros 3 años de vida utilizaron el Inventario de Desarrollo de Habilidades Comunicativas de MacArthur-Bates (MB-CDI) en sus diversas traducciones. En algunos de estos estudios, además del MB-CDI, se emplearon tareas o escalas lingüísticas directas. Los resultados de estos estudios no siempre concuerdan, probablemente debido a las diferencias metodológicas (p. ej., los criterios de selección de la muestra, como la inclusión o la exclusión de los prematuros con lesión neurológica, la evaluación en la edad corregida o cronológica y el uso de cuestionarios y/o pruebas a los padres). En cuanto al desarrollo léxico, se sigue debatiendo si existe un retraso desde sus fases tempranas. Una serie de estudios longitudinales muy recientes reveló que el nacimiento pretérmino afecta a la comprensión y la producción léxica durante el segundo año de vida considerando la edad corregida (Stolt, Haataja, Lapinleimu y Lehtonen, 2009; Sansavini, Guarini, Savini, Broccoli, Justice, Alessandroni y cols., en prensa), mientras que otro estudio observó diferencias entre los niños nacidos pretérmino y los nacidos a término sólo al considerar la edad cronológica (Cattani, Bonifacio, Fertz, Iverson, Zocconi y Caselli, 2010). Otros estudios realizados sobre la producción léxica y la gramática entre los 2 y los 2;6 años no presentaron resultados concordantes: algunos estudios que empleaban el MB-CDI (Foster-Cohen, Edgin, Champion y Woodward, 2007; Gayraud y Kern, 2007) o el MB-CDI y una prueba de repetición de frases (Sansavini, Guarini, Alessandroni, Faldella, Giovanelli y Salvioli, 2006; Sansavini, Guarini, Alessandroni, Faldella, Giovanelli y Salvioli, 2007) observaron un desarrollo léxico y gramatical menos avanzado en los prematuros con mayor inmadurez, es decir, en los niños con EGEB (Foster-Cohen y cols., 2007; Gayraud y Kern, 2007) y con PEBN (Sansavini y cols., 2006). En cambio, otros estudios revelaron dificultades lingüísticas en los niños prematuros utilizando una escala de lenguaje, pero no con el MB-CDI (Jansson-Verkasalo, Valkama, Vainionpää, Pääkkoo, Llkko y Lehtihalmes, 2004; Stolt, Klippi, Launonen, Munck, Lehtonen, Lapinleimu y cols. y el grupo de estudio PIPARI, 2007; Stolt, Haataja, Lapinleimu y Lehtonen, 2009). Las dificultades lingüísticas se hacen más evidentes en el tercer año de vida en cuanto a puntuaciones más bajas en los niños con EGMB (Fasolo, D’Odorico, Costantini y Cassibba, 2010) y PEBN (Grunau, Kearney y Whitfield, 1990; Van Lierde, Roeyers, Boerjan y De Groote, 2009). Además, el porcentaje de retrasos lingüísticos observados en un estudio longitudinal aumentó significativamente en los prematuros con EGMB de los 2;6 años a los 3;6 años (Sansavini Guarini, Justice, Savini, Broccoli, Alessandroni y Faldella, 2010). Parece que las dificultades lingüísticas persisten en la edad preescolar y escolar en los niños con EGMB (Guarini, Sansavini, Fabbri, Alessandroni, Faldella y Karmiloff-Smith, 2009; Sansavini, Guarini, Savini, Alessandroni y Faldella, 2008; Woodward, Moor, Hood, Champion, Foster-Cohen, Inder y cols., 2009), lo que afecta al éxito escolar y la adquisición y consolidación de los procesos de lectura y escritura (Anderson, Doyle y el Victorian Infant Collaborative Study Group, 2003; Guarini, Sansavini, Fabbri, Savini, Alessandroni, Faldella y cols., 2010).

Los resultados de los estudios anteriores apuntan a que los niños prematuros con EGMB y MBPN están en situación de riesgo en cuanto a su desarrollo lingüístico independientemente de las dificultades neurológicas y que la probabilidad de riesgo es mayor en los lactantes con EGEB y/o PEBN. No obstante, aún no está claro si en los primeros 2 años de vida las dificultades lingüísticas caracterizan a todos los niños prematuros o sólo a algunos subgrupos, ni tampoco si este riesgo es específico del lenguaje o está relacionado con un retraso cognitivo más general. De hecho, la mayoría de los estudios anteriores se realizó específicamente sobre el desarrollo léxico y su composición (Gayraud y Kern, 2007; Stolt y cols., 2007; 2009), o sobre el desarrollo léxico y gramatical (Sansavini y cols., 2006; Jansson-Verkasalo y cols., 2004). Aunque en algunos de estos estudios también se obtuvieron puntuaciones cognitivas de niños nacidos pretérmino (Foster-Cohen y cols., 2007; Sansavini y cols., 2010; Stolt y cols., 2009; Van Lierde y cols., 2009) y porcentajes de niños con retraso en el lenguaje (Sansavini y cols., 2006, Sansavini y cols., 2010; Van Lierde y cols., 2009), no se estudió específicamente si esos niños prematuros con retrasos en el lenguaje también presentaban retraso en el desarrollo cognitivo. Además, en algunos de los estudios antes mencionados, no se especificó la presencia de complicaciones médicas en la muestra de niños prematuros (Gayraud y Kern, 2007), o bien se incluyó a niños con lesión cerebral en la muestra de prematuros (Foster-Cohen y cols., 2007; Jansson-Verkasalo y cols., 2004; Stolt y cols., 2009), lo que añade complejidad a la interpretación de los resultados.

Siguiendo un enfoque neuroconstructivista que describe que el desarrollo neuronal y las representaciones mentales dependen de la interacción mutua y continua entre los genes, el desarrollo cerebral, el cuerpo y el entorno físico y social (Karmiloff-Smith, 2006; Westermann, Mareschal, Johnson, Sirois, Spartling y Thomas, 2007), en nuestros recientes artículos acerca del desarrollo lingüístico y cognitivo de los niños prematuros, establecimos la hipótesis (Guarini y Sansavini, 2010; Guarini y Sansavini, 2011; Sansavini y Guarini, 2010) de que esta compleja interacción en los niños prematuros se caracteriza por limitaciones atípicas que se producen en un periodo de rápidos cambios en el sistema neuronal y que la transición prematura de la vida intrauterina a la extrauterina está asociada con una organización cortical diferente durante el desarrollo que afecta al desarrollo psicológico a medio y largo plazo. Los estudios neurológicos recientes respaldan esta hipótesis, pues muestran que el nacimiento pretérmino temprano puede producir sutiles neuropatías cerebrales debido a la fragilidad del sistema nervioso central (SNC) inmaduro (Volpe, 1995; Rees e Inder, 2005) y la inmadurez del sistema respiratorio. Según nuestra hipótesis, esta afección debería ser más fuerte en función del momento en que se producen las limitaciones atípicas, con mayor alteración en los niños nacidos con mayor inmadurez y sujetos a una hospitalización más prolongada. Además, esta afectación podría ser más general en los primeros años de vida, cuando la localización y la especialización del cerebro no están plenamente desarrolladas, y podría ser más específica en edades posteriores.

Objetivo del estudio actual

El presente estudio se llevó a cabo para determinar si el nacimiento muy prematuro sin lesión cerebral manifiesta afecta a la producción léxica y a la aparición de la gramática a los 2 años (edad corregida), tanto individual como grupal. Esperábamos que el desarrollo léxico y gramatical estuviera menos avanzado en la muestra de nacidos pretérmino que en la de nacidos a término y que un mayor número de niños prematuros estarían en riesgo de retraso lingüístico (producción de palabras < 10.° percentil y ausencia de combinación de palabras) en comparación con los nacidos a término. Se estudiaron las relaciones entre el léxico y la gramática con el fin de saber si el tamaño léxico era un factor desencadenante del desarrollo gramatical en ambos grupos. Se analizó el riesgo de retraso léxico, ausencia de combinación de palabras y deficiencias cognitivas, para averiguar si los niños prematuros con retraso lingüístico también presentaban retraso en el desarrollo cognitivo o si los retrasos específicos en el lexicón y la gramática eran independientes del desarrollo cognitivo. Además, en la muestra de niños prematuros, se estudió la influencia de los factores biológicos, médicos y sociales en el retraso léxico, la ausencia de combinación de palabras y la deficiencia cognitiva.

MétodoParticipantes

En este estudio participaron 194 niños monolingües italianos. El grupo de prematuros estaba formado por 150 participantes (75 niñas, 75 niños) nacidos entre 2003 y 2008 en la Unidad de Cuidados Intensivos Neonatales (UCIN) de la Universidad de Bolonia, que es una de las principales unidades de atención terciaria equipada con respiración asistida de la región Emilia-Romaña. Durante la hospitalización se fomentó el contacto entre las madres y sus hijos prematuros en la incubadora. Además, las madres podían quedarse en una habitación del hospital durante la noche. Se realizó ecografías craneales a todos los recién nacidos en los primeros 4 días de vida y se repitieron cada semana durante el primer mes. Se repitió la exploración semanal de los neonatos con ecografías anómalas en el primer mes de vida hasta su normalización, y después, dos veces al mes hasta que recibieron el alta. Tras el alta, todos los prematuros volvieron para que se repitiera la exploración ecográfica a la fecha estimada de nacimiento y de nuevo a los 3 meses (edad corregida); después entraron en un programa de seguimiento médico en el Hospital de Día de la Unidad de Neonatología (Universidad de Bolonia).

Para el estudio se reclutó a niños prematuros que al nacer presentaran tres criterios médicos principales: a) edad gestacional ≤ 32 semanas, determinada mediante la fecha del último periodo menstrual de la madre y confirmada mediante ecografía del primer trimestre; b) ausencia de lesión cerebral importante detectada mediante ecografía craneal (es decir, leucomalacia periventricular [LPV], hemorragia intraventricular [HIV] > II grados, hidrocefalia, retinopatía de prematuridad [RP] > II grados) y de malformaciones congénitas (*), y c) ninguna indicación de deficiencia visual o auditiva. En el contexto de este estudio, se descartó el bilingüismo porque se asocia con un desarrollo cognitivo y comunicativo-lingüístico más lento en los niños prematuros durante los primeros 2 años de vida (Walch, Chaudhary, Herold y Obladen, 2009).

Los niños prematuros de nuestra muestra presentaban una edad gestacional media de 29,3±2,2 semanas (intervalo, 23–32) y un peso medio al nacer de 1.228±408 (intervalo, 475–2.275) g. Se puede describir la muestra de niños prematuros como representativa de toda la gama de los distintos niveles del estatus socioeconómico (ESE), calculado a partir del máximo nivel educativo alcanzado por las madres y los padres: 28 madres (19%) tenían un nivel educativo bajo (educación básica completada), 70 madres (47%) tenían un nivel educativo medio (educación secundaria completada), 52 madres (35%) tenían un nivel educativo alto (grado universitario o máster); 45 padres (30%) tenían un nivel educativo bajo (educación básica completada), 64 padres (43%) tenían un nivel educativo medio (educación secundaria completada), 41 padres (27%) tenían un nivel educativo alto (grado universitario o máster).

El segundo grupo estaba formado por una muestra comparativa de 44 niños sanos monolingües italianos nacidos a término (25 niñas, 19 niños), nacidos entre 2003 y 2006, con un nacimiento normal (edad de gestación ≥ 38 semanas y peso al nacer ≥ 2.800g), sin antecedentes de lesión cerebral importante y/o malformaciones congénitas o deficiencias visuales o auditivas, y era comparable a la muestra de prematuros en todas las variables sociodemográficas. Como en la muestra de niños prematuros, su ESE abarcaba desde niveles bajos a niveles altos, basándose en el nivel educativo más alto alcanzado por las madres y los padres. En cuanto a las madres, 7 (18%) tenían un nivel educativo bajo, 13 (34%) tenían un nivel medio y 18 (41%) tenían un nivel alto. Respecto a la educación de los padres, 11 (25%) tenían un nivel educativo bajo, 16 (36%) tenían un nivel medio y 11 (25%) tenían un nivel alto. Faltaban los datos sobre el nivel educativo de 6 madres y 6 padres. Las pruebas de la χ2 revelaron que las muestras pretérmino y de control no diferían significativamente en cuanto a sexo (χ2 [1] = 0,63, p=0,43), nivel de educación de la madre (χ2 [2] = 2,38, p=0,30) y nivel de educación del padre (χ2 [2] = 0,04, p=0,98).

Materiales

En este estudio se utilizó la forma larga italiana del cuestionario Primo Vocabolario del Bambino (PVB)-Palabras y enunciados (PE) (Caselli y Casadio, 1995; Caselli, Pasqualetti y Stefanini, 2007). El PVB es la versión italiana del Inventario de Desarrollo de Habilidades Comunicativas de MacArthur-Bates (MB-CDI; Fenson, Dale, Reznick, Thal, Bates, Hartung, y cols., 1993; Marchman, Thal, Reznick y Bates, 2007), diseñado para su uso con niños de 18 a 36 meses. Investiga las habilidades léxicas y gramaticales tempranas y ha demostrado (tanto para la versión italiana como para la versión inglesa) ser fiable y válido cuando se compara con otras medidas del desarrollo del lenguaje, como, por ejemplo, habla espontánea y denominación obtenida en el laboratorio (Bates, Bretherton y Snyder, 1988; Fenson, Dale, Reznick, Bates, Thal y Pethick, 1994; Devescovi y Caselli, 2001; Sansavini y cols., 2006). El cuestionario PVB consta de tres partes: la parte I como medida de la producción léxica, la parte II como medida del uso de la morfología flexiva y la parte III como medida de la producción gramatical.

En concreto, la parte I está formada por una lista de 670 palabras, divididas en 23 categorías, incluidas palabras sociales (onomatopeyas, palabras de rutinas y nombres de personas), nombres (animales, vehículos, juguetes, comida y bebida, prendas de ropa, partes del cuerpo, pequeños objetos domésticos, muebles y habitaciones, cosas del exterior, lugares adonde ir), predicados (verbos y adjetivos), palabras gramaticales (pronombres, pronombres interrogativos, preposiciones y locativos, cuantificadores y artículos, conectores), adverbios (palabras de tiempo y lugar) y verbos modales. Se puntuó el número de palabras producidas en cada categoría (palabras sociales, nombres, predicados, palabras gramaticales y adverbios) y el número total de palabras. Se dio 1 punto a cada palabra marcada. También calculamos el riesgo de retraso léxico, haciendo referencia al punto de corte del percentil 10 del total de palabras del PVB a los 2 años (80 palabras) de los valores normativos italianos (Caselli y cols., 2007). Al final de esta parte, se investigó si el niño comprendía y producía palabras sin referentes contextuales con respecto a acontecimientos, objetos y personas no presentes, pasados o futuros con seis preguntas (tres para la comprensión léxica descontextualizada y tres para la producción léxica descontextualizada). Se puntuó a los niños según si presentaban o no comprensión o producción léxicas descontextualizadas.

La parte II investiga cómo los niños utilizan la morfología flexiva ligada a los nombres (es decir, el uso de singular/plural del mismo nombre), adjetivos (es decir, el uso de singular/plural y femenino/masculino del mismo adjetivo) y verbos (es decir, uso de singular/plural y de la primera/segunda/tercera persona del mismo verbo). Se puntuó a los niños según si eran capaces o no de utilizar morfología ligada a nombres, adjetivos y verbos.

En la parte III, se pidió primero a los padres que indicaran si su hijo ya era capaz de combinar palabras. Si contestaban afirmativamente, podían continuar y contestar la parte referente a la complejidad gramatical. Esta parte incluye 37 pares de oraciones, con cada frase escrita en dos versiones: la primera con estilo telegráfico y la segunda con un estilo completo (*). Los padres tenían que elegir de cada par de oraciones la que se parecía más al tipo de expresión que utilizaba su hijo en la conversación espontánea. Los 37 pares de oraciones estaban equilibrados en cuanto a su complejidad sintáctica y se dividían en oraciones simples, extensas, coordinadas y subordinadas (**). Se puntuó el número de oraciones telegráficas, completas y totales, así como el número de oraciones simples, extensas, coordinadas y subordinadas. Se dio 1 punto a cada frase marcada. Según la bibliografía (Thal, Bates, Goodman y Jahn-Samilo, 1997), consideramos hablantes tardíos a los niños con un léxico inferior al percentil 10 (riesgo de retraso léxico). También tuvimos en cuenta la ausencia de combinación de palabras (riesgo de retraso gramatical), que de hecho se convierte en un índice de retraso lingüístico a los 30 meses (Thal y cols., 1997).

Para investigar el desarrollo cognitivo, se administró las escalas de Desarrollo Mental de Griffiths de 0 a 2 años revisadas (Griffiths, 1996) a todos los niños prematuros. Se administraron estas escalas en una sesión de aproximadamente 45 minutos y se evaluó el desarrollo del niño en cinco áreas principales (locomotricidad, habilidades personales y sociales, audición y lenguaje, coordinación oculomanual y ejecución), dando un cociente de desarrollo general (CD) de las habilidades del niño y cinco cocientes de subescalas (CS). Las puntuaciones de CD y CS, así como la deficiencia cognitiva, se calcularon con las tablas de las puntuaciones estandarizadas para la población inglesa (Griffiths, 1996) ya que no se dispone aún de una estandarización italiana de estas escalas. De hecho, las escalas de Griffiths se utilizan con finalidades clínicas y de investigación en varias unidades de neonatología y pediatría italianas haciendo referencia a las puntuaciones normativas inglesas.

Procedimiento

Se pidió a los padres que rellenaran el cuestionario PVB cuando su hijo tenía 2 años, con un margen de 2 semanas de su cumpleaños (edad corregida para los niños prematuros). Como muchos estudios sobre el desarrollo de niños prematuros en los primeros 2 años de vida, se corrigió la edad de los nacidos pretérmino para tener en cuenta su nivel de madurez neurobiológica (Riley y cols., 2008; Johnson y Marlow 2006; Pietz, Peter, Graf, Rauterberg-Ruland, Rupp, Sontheimer y cols., 2004; Sansavini y cols., 1996; Sansavini y cols., 2010; The Victorian Infant Collaborative Study Group, 1997; Vohr y cols., 2000; Wood y cols., 2000). Los padres devolvieron los cuestionarios a los investigadores personalmente o por correo. La media de edad corregida de los niños prematuros fue 24,07±0,42, la media de edad de los niños nacidos a término fue 24,17±0,33 meses. La prueba t para muestras independientes reveló que las muestras de niños prematuros y de controles no diferían significativamente en la edad de administración [t(192) = −1,51; p=0,13]. En unos pocos casos, faltaban datos (p. ej., los padres no rellenaron todas las partes del cuestionario); por lo tanto, al presentar los análisis, indicamos el n exacto. También se analizó a todos los niños prematuros individualmente a los 2 años de edad corregida (en el plazo de 2 semanas de su cumpleaños) con las escalas de Griffiths. Las evaluaciones se realizaron en una sala tranquila del Hospital de Día de la Unidad de Neonatología de la Universidad de Bolonia. Un psicólogo profesional cualificado administró las escalas de Griffiths durante el estudio y se aplicaron en presencia del padre o la madre del niño.

El estudio cumplió las pautas éticas, además de los requisitos legales del país del estudio, y todos los padres de los niños prematuros y nacidos a término recibieron un consentimiento informado por escrito para la participación en el estudio, el análisis y la publicación de los datos. La información referente al estatus educativo y social de las familias se obtuvo durante una entrevista con los padres en el momento de la evaluación de cada niño.

Análisis estadísticos

Los análisis estadísticos se realizaron con SPSS 18.0 para Windows y STATA. El nivel de significación se estableció al 5%. Se efectuaron pruebas t de muestras independientes para comparar las puntuaciones de prematuros y nacidos a término sobre las competencias léxicas (palabras totales, palabras sociales, nombres, predicados, palabras funcionales y adverbios) y gramaticales (oraciones totales, oraciones telegráficas y completas, oraciones simples, extensas, coordinadas y subordinadas). La comparación de las medidas se efectuó mediante el análisis del tamaño del efecto, calculado como d de Cohen. Según Cohen (1988), los tamaños de efecto de 0,2 pueden considerarse pequeños, los de 0,5, medianos, y los de 0,8, grandes. Calculamos d como la diferencia entre las medias de los prematuros y los nacidos a término, dividida por la desviación estándar combinada (desviación estándar combinada es la raíz cuadrada de la media de las desviaciones estándares al cuadrado). Se ejecutaron análisis de χ2 para comparar las muestras de niños prematuros y de niños nacidos a término en cuanto a la adquisición de comprensión y producción léxicas descontextualizadas y de morfología ligada a nombres, adjetivos y verbos. Además, los análisis de χ2 se emplearon para comparar las tasas de riesgo de retraso léxico (palabras totales, < percentil 10) y ausencia de combinación de palabras en niños prematuros y nacidos a término. También llevamos a cabo tres análisis de regresión logística (método retrospectivo) en la muestra de prematuros para evaluar la posible influencia de complicaciones médicas más relevantes (DBP, PEG, RP de grado I/II, HE de sustancia blanca, septicemia), factores biológicos (edad gestacional, sexo) y sociales (nivel de educación materna) en riesgo de retraso léxico (primera variable dependiente), ausencia de combinación de palabras (segunda variable dependiente) y deficiencia cognitiva (tercera variable dependiente). En concreto, la edad gestacional se codificó como variable continua; el sexo como femenino o masculino; DBP, PEG, RP de grado I/II, HE de sustancia blanca y septicemia como ausencia o presencia; la educación materna se codificó categóricamente basándose en el nivel más alto completado: primaria, secundaria, grado universitario, con el nivel más alto como referencia.

Resultados

El primer objetivo era mostrar los efectos del nacimiento pretérmino, sin lesión cerebral manifiesta, en el desarrollo léxico y gramatical a los 2 años, en comparación con niños nacidos a término. Tal como se muestra en la tabla 1 sobre el desarrollo léxico, los niños prematuros produjeron un número significativamente menor de palabras totales (M=220) que los niños nacidos a término (M=305). Esta tendencia se explica por las puntuaciones significativamente menores en los niños prematuros, en comparación con los niños nacidos a término, en las siguientes categorías léxicas: palabras sociales, nombres, predicados y palabras funcionales. El análisis del tamaño del efecto (tabla 1) reveló efectos medianos en las palabras totales, palabras sociales y nombres, y efectos entre pequeños y medianos en predicados, palabras gramaticales y adverbios.

Tabla 1.

Producción léxica (palabras totales y categorías de palabras) y producción y comprensión léxicas descontextualizadas: comparación de niños prematuros y nacidos a término

Prematuros (n=150)  Nacidos a término (n=44)  tpd
Media ±DE  Media ±DE 
Palabras totales  220,32±174,18  305,14±169,13  −2,86  0,005  −0,49 
Palabras sociales  33,67±13,93  39,98±11,67  −2,73  −0,007  −0,49 
Nombres  18,02±94,26  166,89±87,68  −3,07  0,002  −0,54 
Predicados  42,04±46,44  60,82±49,81  −2,32  −0,021  −0,39 
Palabras funcionales  13,37±13,14  19,14±24,59  −2,05  0,042  −0,29 
Adverbios  6,55±6,56  8,68±7,20  −1,85  0,066  −0,31 
  n (%)  n (%)  χ2   
Comprensión descontextualizadaa      0,59  0,440   
Sí  148 (99)  44 (100)       
No  1 (1)       
Producción descontextualizadab      6,87  0,009   
Sí  112 (78)  41 (95)       
No  32 (22)  2 (5)       
a

Datos disponibles para 149 prematuros y 44 nacidos a término.

b

Datos disponibles para 144 prematuros y 43 nacidos a término.

Con respecto al léxico descontextualizado, los resultados mostraron que la comprensión había sido adquirida tanto por los prematuros (99%, sólo 2 prematuros no eran capaces de comprender palabras sin referentes contextuales) como por los nacidos a término (100%), mientras que surgieron diferencias significativas entre prematuros y nacidos a término en la producción de palabras, ya que 112 niños prematuros (78%) frente a 41 niños nacidos a término (95%) eran capaces de producir palabras sin referentes contextuales (tabla 1).

En el uso de morfología flexiva, no se observaron diferencias significativas entre los niños prematuros y los nacidos a término ni en nombres, dado que aproximadamente la mitad de ambas muestras sabía utilizar el singular y el plural del mismo nombre (61 prematuros [41%] y 19 nacidos a término [44%]), ni en adjetivos, en que aproximadamente un tercio de ambas muestras sabía utilizar el número (singular/plural) y el género (femenino/masculino) de los adjetivos (48 prematuros [32%] y 13 nacidos a término [31%]). En cambio, se observaron diferencias significativas en el uso de persona y número en la morfología ligada a verbos, dado que un número menor de niños prematuros (n=48; 33%), en comparación con los niños nacidos a término (n=24; 57%), dominaba esta competencia (tabla 2).

Tabla 2.

Uso de morfología ligada a nombres, adjetivos y verbos: comparación de niños prematuros y nacidos a término

Prematuros (n=150), n (%)Nacidos a término (n=44), n (%)χ2p
Sí  No  Sí  No 
Morfología ligada a nombresa  61 (41)  86 (59)  19 (44)  24 (56)  0,09  0,753 
Morfología ligada a adjetivosb  48 (32)  100 (68)  13 (31)  29 (69)  0,03  0,856 
Morfología ligada a verbosc  48 (33)  99 (67)  24 (57)  18 (43)  8,31  0,004 
a

Datos disponibles para 147 prematuros y 43 nacidos a término.

b

Datos disponibles para 148 prematuros y 42 nacidos a término.

c

Datos disponibles para 147 prematuros y 42 nacidos a término.

En cuanto a la producción gramatical (tabla 3), esta se evaluó únicamente en los niños que ya eran capaces de combinar palabras, esto es, 117 niños prematuros (78%) y 43 niños nacidos a término (98%) (tablas 3 y 4). No se observaron diferencias significativas entre los niños prematuros y los nacidos a término capaces de combinar palabras en la producción de oraciones telegráficas, completas, simples, extensas, coordinadas, subordinadas y oraciones totales (tabla 3).

Tabla 3.

Producción gramatical (oraciones totales y categorías de oraciones: comparación de niños prematuros y nacidos a término capaces de combinar palabras

  Prematuros (n=117)  Nacidos a término (n=43) 
Frases totales  18,29±12,77  19,81±12,77  −0,69  0,491 
Oraciones telegráficas  11,97±9,34  13,42±11,25  −0,75  0,455 
Oraciones completas  6,43±10,40  7,23±12,22  −0,41  0,680 
Oraciones simples  6,91±3,07  7,05±2,94  −0,26  0,796 
Oraciones extensas  4,29±3,31  4,74±3,46  −0,76  0,449 
Oraciones coordinadas  3,84±3,60  4,14±3,71  −0,47  0,641 
Oraciones subordinadas  3,28±3,44  4,30±3,65  −1,64  0,104 

Los datos expresan media ± desviación estándar.

Tabla 4.

Retraso léxico (vocabulario < 10.° percentil) y ausencia de combinación de palabras: comparación de niños prematuros y nacidos a término

Prematuros (n=150), n (%)Nacidos a término (n=44), n (%)χ2p
Sí (riesgo)  No  Sí (riesgo)  No 
Retraso léxico (<10.° percentil)  44 (29)  106 (71)  4 (9)  40 (91)  7,49  0,006 
Ausencia de combinación de palabras  33 (22)  117 (78)  1 (2)  43 (98)  9,16  0,002 

Se estudiaron las relaciones entre el léxico (palabras totales) y la gramática (oraciones totales y completas) en los niños prematuros y los nacidos a término capaces de combinar palabras mediante correlaciones de Pearson. En ambos grupos las correlaciones fueron elevadas y significativas entre las palabras totales y las oraciones totales (prematuros, n=117, r=0,699, p<0,001; nacidos a término, n=43, r=0,628, p<0,001) y entre las palabras totales y las oraciones completas (prematuros, n=117, r=0,698, p<0,001; nacidos a término, n=43, r=0,756, p<0,001).

El segundo objetivo de este estudio era comparar la tasa de riesgo de retraso léxico y ausencia de combinación de palabras entre los niños prematuros y los nacidos a término a los 2 años (tabla 4). En cuanto al riesgo de retraso léxico, 44 prematuros (29%) y 4 nacidos a término (9%) presentaron una producción de palabras por debajo del percentil 10. La asociación estrecha y significativa entre el nacimiento pretérmino y el riesgo se confirmó mediante el análisis de la χ2 (tabla 4). También se observó una mayor tasa de riesgo en los niños prematuros, en comparación con los niños nacidos a término, en la gramática (tabla 4). De hecho, 33 niños prematuros (22%) frente a 1 niño nacido a término (2%) no sabían combinar al menos dos palabras.

En relación con el desarrollo cognitivo de los prematuros, los análisis descriptivos mostraron que la media de puntuación del CD (97,49±14,18) y de algunas de las subescalas CS (locomotricidad, 107,23±21,49; habilidades personales y sociales, 100,38±16,76; audición y lenguaje, 99,21±15,97; coordinación oculomanual, 98,40±15,24) se encontraba en el intervalo normal de la muestra normativa inglesa (Griffiths, 1996). En cambio, se observaron más dificultades en la muestra de niños prematuros en relación con la media de puntuación de la subescala CS de ejecución (88,03±19,08).

Al utilizar las puntuaciones estandarizadas de la muestra normativa inglesa (CD, 100,5±11,8) y siguiendo los criterios utilizados en los estudios que investigan los resultados del desarrollo (Sansavini y cols., 2010; The Victorian Infant Collaborative Study Group, 1997; Vohr y cols., 2000; Wood y cols., 2000; Marlow y cols., 2005; Johnson y Marlow, 2006), la deficiencia cognitiva se definió como: leve (DE entre −1 y −2, correspondiente a 88,6–76,9 en el CD), moderada (DE entre −2 y −3, correspondiente a 76,8–65,1 en el CD) y grave (DE, < −3, correspondiente a ≤ 65 en el CD). En lo que respecta al grupo de prematuros, 33 (22%) niños presentaron deficiencia cognitiva. Concretamente, 24 niños (16%) presentaron una deficiencia leve, 4 niños presentaron una deficiencia moderada (3%) y 5 niños presentaron una deficiencia grave (3%).

Teniendo en cuenta las asociaciones entre riesgo de retraso léxico, ausencia de combinación de palabras y deficiencia cognitiva en la muestra de niños prematuros, los resultados mostraron diferentes patrones (Fig. 1). Concretamente, un grupo de prematuros (n=27; 18%) mostró dificultades difusas y generalizadas, dado que presentaban retraso en las competencias tanto lingüística (léxico y combinación de palabras) como cognitiva (n=18; 12%) o en una competencia lingüística (8 niños prematuros en el léxico y 1 niño prematuro en la combinación de palabras) y en la cognitiva (n=9; 6%). En cambio, algunos niños prematuros (n=24; 16%) mostraron dificultades específicas en el lenguaje, es decir, sólo en el léxico (n=10; 7%) o en la ausencia de combinación de palabras (n=6; 4%) o en ambos, lexicón y gramática (n=8; 5%). Finalmente, unos pocos niños prematuros (n=6; 4%) presentaron sólo una deficiencia cognitiva. Concretamente, todos los niños prematuros con deficiencia cognitiva grave mostraron dificultades difusas y generalizadas como reveló el riesgo de retraso lingüístico, mientras que la mayoría de los niños prematuros con deficiencia cognitiva leve o moderada, aunque no todos, presentaban riesgo de retraso lingüístico.

Figura 1.

Porcentajes de niños prematuros con retraso lingüístico (riesgo de retraso léxico y/o ausencia de combi nación de palabras) y/o deficiencia cognitiva.

(0,08MB).

En cuanto a la muestra de niños prematuros, el objetivo era evaluar también los factores de predicción (factores de riesgo biológicos, médicos y sociales) de riesgo para el retraso léxico, ausencia de combinación de palabras y deficiencia cognitiva a los 2 años.

El primer análisis de regresión logística múltiple (χ2 [2, n=150] = 11,80; p=0,003; Pseudo R 2 de McFadden=0,07) reveló que la DBP (OR=2,89; IC del 95%, 1,19–7,05; p=0,019) y el sexo (OR=2,45; IC del 95%, 1,16–5,18; p=0,018) fueron factores de predicción significativos del riesgo de retraso léxico. En concreto, los niños con DBP y los varones presentaron una probabilidad, respectivamente, casi 3 y 2,5 veces mayor de que se los considere en riesgo de retraso léxico.

En cuanto a la ausencia de combinación de palabras a los 2 años, el análisis de regresión logística múltiple (χ2 [1, n=150]=6,71; p=0,009; Pseudo R2 de McFadden=0,04) reveló que el sexo era el único factor de predicción significativo (OR=2,88; IC del 95%, 1,26–6,57; p=0,012). En concreto, los varones presentaban una probabilidad casi 3 veces mayor de ser identificados con ausencia de combinación de palabras.

En cuanto a la deficiencia cognitiva a los 2 años, el análisis de regresión logística múltiple (χ2 [1, n=150]=15,97; p=0,001; Pseudo R2 de McFadden=0,10) reveló que la DBP era el único factor de predicción significativo (OR=6,45; IC del 95%, 2,59–16,06; p=0,001). En concreto, los niños con DBP presentaron una probabilidad casi 6,5 veces mayor de ser considerados en riesgo de deficiencia cognitiva.

Discusión

Este estudio contó con un diseño de investigación prospectivo, un gran número de participantes prematuros y nacidos a término, una muestra de niños prematuros sin lesión cerebral, un grupo de comparación con características sociodemográficas similares a las de los niños prematuros y el análisis de los resultados lingüístico y cognitivo. Las principales observaciones añaden nuevas consideraciones en relación con tres puntos principales: aspectos específicos del desarrollo léxico y gramatical de los niño prematuros a los 2 años, diferentes patrones de retrasos lingüístico y cognitivo de los niños prematuros a los 2 años y vínculos entre los factores de riesgo y diferentes patrones de retraso.

Habilidades léxicas y gramaticales de los niños prematuros

En lo que a las habilidades léxicas se refiere, nuestras observaciones muestran que a los 2 años de edad corregida, el repertorio léxico de los niños prematuros es menor que el de los niños nacidos a término en todas las categorías léxicas, con un mayor efecto en el total de palabras, las palabras sociales y los nombres. Nuestras observaciones parecen ser bastante sólidas dada la amplia muestra de niños prematuros y nacidos a término. Estas observaciones añaden nuevas consideraciones en relación con los estudios que no revelaron diferencias significativas entre los niños prematuros y los niños nacidos a término a los 2 años de edad corregida con el MB-CDI, quizá debido a que sus muestras no eran suficientemente amplias (Cattani y cols., 2010; Fasolo y cols., 2010; Jansson-Verkasalo y cols., 2004; Stolt y cols., 2007, 2009), aunque en alguno de ellos los niños prematuros presentaron puntuaciones más bajas que los niños nacidos a término, pero incluían a algunos niños prematuros con lesión neurológica en sus muestras (Jansson-Verkasalo y cols., 2004; Stolt y cols., 2009). Hay que decir que los niños prematuros incluidos en nuestro estudio no presentaban lesión neurológica manifiesta y fueron examinados a los 2 años de edad corregida (en el margen de 2 semanas de su cumpleaños), a diferencia de otros estudios que se han realizado en niños prematuros de 2 años con el MB-CDI, que observaron diferencias significativas entre los niños prematuros examinados en su edad corregida y los nacidos a término, pero que incluían a algunos niños prematuros con lesiones neurológicas (Foster-Cohen y cols., 2007) o no especificaban las complicaciones médicas de su muestra de niños prematuros (D’Odorico, Majorano, Fasolo, Salerni y Suttora, 2011; Gayraud y Kern, 2007). Además, dado que en el presente estudio hemos observado un tamaño de vocabulario significativamente menor en los niños prematuros sin lesión neurológica manifiesta a los 2 años, mientras que en un estudio anterior realizado a los 2;6 años en niños con características biológicas similares observamos un vocabulario significativamente menor sólo en un subgrupo de prematuros varones más inmaduros, pero no en toda la muestra, queremos destacar la relevancia de seguir a los niños prematuros entre los 2 y los 2;6 años para saber si algunos prematuros recuperan su desventaja léxica durante este periodo del desarrollo.

En relación con categorías léxicas específicas, se observaron unas mayores diferencias léxicas entre los niños prematuros y los nacidos a término de este estudio en las palabras sociales y los nombres, que podrían explicarse por el hecho de que las palabras sociales y los nombres son las primeras categorías que se adquieren en un desarrollo típico (Caselli, Casadio y Bates, 1999; Caselli y cols., 2007; Fenson y cols., 1993). Por lo tanto, las diferencias entre los niños prematuros y los niños nacidos a término a edades tempranas son más evidentes en las competencias que se están consolidando en relación con las que aún están en fase de aparición (como los predicados y las palabras gramaticales). Se ha observado esta tendencia en los niños prematuros también a edades mayores, como a los 6 años, cuando se observó que los niños prematuros cometían más errores que los niños nacidos a término en la denominación, la comprensión gramatical y la conciencia fonológica silábica que estaban en consolidación, pero no en la conciencia fonológica fonémica, que aún se encuentra en fase de adquisición a esa edad (Guarini y cols., 2009). A pesar de las diferencias entre los prematuros y los nacidos a término en el tamaño léxico, el orden de adquisición de las categorías léxicas principales fue el mismo para unos y otros. Resulta interesante que nuestras observaciones sean similares a las que hicieron Stolt y sus colegas (2009) al considerar a los niños prematuros sin lesiones neurológicas, lo que demuestra que, en las muestras de niños prematuros, independientemente de las características peculiares del lenguaje adquirido (p. ej., el italiano es bastante diferente del finlandés), la adquisición léxica se desarrolla desde las palabras sociales y los nombres, relacionados con objetos concretos y experiencias cotidianas, hasta los predicados y las palabras gramaticales, igual que ocurre con los niños nacidos a término.

Otro punto que destacar es el relacionado con el léxico descontextualizado, es decir, la comprensión y la producción de palabras y oraciones que no se refieren a acontecimientos, objetos y personas presentes, pasados y futuros. Es interesante subrayar que los niños prematuros no muestran un desarrollo menos avanzado en la comprensión descontextualizada, sino en la producción. Estas observaciones, que caracterizan a los niños prematuros sin lesiones neurológicas, a diferencia de otro estudio (Foster-Cohen y cols., 2007) que obtuvo un resultado similar pero que incluía a algunos niños prematuros con lesiones neurológicas, señalan que la mayor parte de los niños prematuros no desarrollan retrasos muy graves en el lenguaje, dado que, según otros estudios realizados sobre factores de predicción tempranos de trastornos del lenguaje, el índice principal de futuros retrasos lingüísticos graves es la dificultad en la comprensión descontextualizada en el segundo y el tercer año de vida (Caselli y cols., 2007; Chilosi, Fapore, Pfanner, Comparini y Cipriani, 2010; Thal y Tobias, 1994). No obstante, dado que en la versión italiana del MB-CDI Palabras y Enunciados utilizada en este estudio la comprensión descontextualizada se analiza mediante unas pocas preguntas y dado que se notificaron algunos retrasos en la comprensión de palabras entre los 9 y los 18 meses de edad corregida mediante el MB-CDI Gestos y Palabras ((Sansavini y cols., en prensa; Stolt y cols., 2009) y a los 2 años mediante una prueba lingüística (Jansson-Verkasalo y cols., 2004; Stolt y cols., 2009), no podemos descartar que puedan surgir algunas dificultades en la comprensión descontextualizada empleando tareas lingüísticas. Creemos, por lo tanto, que esta sería una cuestión muy relevante para analizar en más profundidad en futuras investigaciones sobre el desarrollo lingüístico y cognitivo de los niños prematuros.

En relación con la morfología y la sintaxis, se puede realizar diversas consideraciones. En primer lugar, estas competencias están en fase de emergencia a los 2 años y, por consiguiente, existe una mayor variabilidad interindividual en ambas muestras. En relación con la morfología ligada, que es bastante rica y compleja en italiano (se utilizan terminaciones morfológicas para expresar género, número y persona), se han observado tendencias similares en los niños prematuros y en los nacidos a término para nombres y adjetivos, mientras que han surgido diferencias significativas entre los dos grupos en los verbos. De hecho, aproximadamente el 40% de ambas muestras utilizaba morfología ligada a nombres y cerca de un tercio de ambas muestras utilizaba morfología ligada a adjetivos, lo que demuestra que, como ocurre en el desarrollo típico, la morfología de los nombres se domina antes que la morfología de los adjetivos (Caselli y cols., 2007). La adquisición de la morfología parece que sigue el mismo orden de adquisición léxica en los niños prematuros que en los nacidos a término, de forma que se adquieren primero los aspectos morfológicos con respecto a las categorías léxicas que se adquieren antes. En cambio, en cuanto a la morfología flexiva verbal, sólo un tercio de los niños prematuros la utilizaba, en comparación con más de la mitad de los niños nacidos a término. Esta diferencia pone de relieve que algunos aspectos gramaticales se ven especialmente afectados por el nacimiento pretérmino, como observaremos también más adelante en cuanto a la combinación de palabras. De hecho, la morfología flexiva verbal y la combinación de palabras parecen estar relacionadas, dado que la producción de frases implica el dominio de la morfología flexiva verbal. Los estudios realizados en niños prematuros en edad preescolar demuestran que estos se caracterizan por tener dificultades gramaticales específicas evidentes en la combinación de cuatro o más palabras (Fasolo y cols., 2010), en el uso de verbos y/o en una longitud media de enunciados más corta (Le Normand y Cohen, 1999; Sansavini y cols., 2007; Van Lierde y cols., 2009), o en el uso tanto de verbos como de morfología ligada a artículos, nombres y adjetivos (Wolke y Meyer, 1999). Nuestras observaciones muestran, por lo tanto, la importancia de comparar la trayectoria del desarrollo de las habilidades de una población específica con la de una población con un desarrollo típico, teniendo en cuenta la variabilidad interindividual relacionada con la edad y la fase de adquisición de cada habilidad de ambas muestras (Thomas, Annaz, Ansari, Scerif, Jarrold y Karmiloff-Smith, 2009).

En cuanto a las competencias sintácticas, han surgido dos consideraciones importantes que destacan que la gramática temprana es frágil en los niños prematuros. En primer lugar, el porcentaje de prematuros (22%) que aún no son capaces de combinar palabras es significativamente mayor que el de nacidos a término (2%). Por lo tanto, se observó un desarrollo más lento en la gramática en 1 de cada 5 niños prematuros, lo que demuestra que también los niños con EGMB, además de los niños con EGEB y con lesión neurológica (Foster-Cohen y cols., 2007), están en situación de riesgo del desarrollo gramatical. No obstante, los niños prematuros que ya son capaces de combinar palabras cuentan con un tamaño y un nivel de complejidad de producción de oraciones similares a los de los niños nacidos a término, y en ambas muestras el léxico (palabras totales) y la gramática (oraciones totales y completas) estaban estrictamente relacionados, como ya se había observado en estudios anteriores con niños prematuros (Sansavini y cols., 2006; Fasolo y cols., 2010), lo que confirma que el desarrollo léxico hace de soporte del desarrollo gramatical. Así, nuestras observaciones señalan que un grupo de niños prematuros se encuentra en riesgo de retraso gramatical dado que no combinan a los 2 años de edad corregida, mientras que otros niños prematuros presentan una gramática emergente similar a la de los niños nacidos a término.

En relación con el desarrollo cognitivo de los niños prematuros, sus puntuaciones medias generales y las de las subescalas se encuentran dentro del intervalo normal. No obstante, hay que anticipar dos consideraciones con respecto a la comparación con los valores normativos. Primero, los niños prematuros presentaron unos valores bajos en la subescala de ejecución. Este resultado apunta a que estos niños tienen algunas dificultades en las tareas cognitivas no verbales que implican coordinación oculomotora, como se observó en un estudio anterior (Sansavini y cols., 2010). Además, como comentaremos en el siguiente párrafo, el 22% de la muestra presentaba un retraso cognitivo, lo que pone de relieve una alta variabilidad interindividual en la muestra de niños prematuros. Segundo, en un estudio anterior, en que se compararon las puntuaciones cognitivas de niños prematuros con los valores normativos y con los de un grupo de control, se observaron diferencias significativas entre ambos grupos en los cocientes de desarrollo generales y en varias subescalas, aunque sus puntuaciones medias se encontraban dentro de un intervalo normal bajo (Sansavini y cols., 2010). De hecho, otro estudio (Marlow y cols., 2005) realizado con niños prematuros de 6 años demostró que la comparación con los datos normativos permitía identificar a los niños con retrasos, pero otra comparación con una muestra de niños nacidos a término, como grupo de control, permite distinguir diferencias significativas entre los niños prematuros y los nacidos a término, aunque las puntuaciones de los niños prematuros se encuentren dentro del intervalo normal.

Riesgo de retraso léxico, ausencia de combinación de palabras y deficiencia cognitiva

La segunda contribución relevante de este estudio hace referencia al análisis del riesgo de retraso léxico, la ausencia de combinación de palabras y el desarrollo cognitivo y la presencia de comorbilidades de los retrasos, con la descripción de diferentes patrones. En primer lugar, hay que destacar que el 29% de los niños prematuros estaba en riesgo de retraso léxico, el 22% todavía no combinaba palabras y el 22% presentaba deficiencia cognitiva, mientras que de los niños nacidos a término, el 9% estaba en riesgo de retraso léxico y el 2% todavía no combinaba palabras. Así, pues, el riesgo de retraso léxico era bastante elevado en los niños prematuros. Aunque es conocido que en la población de nacidos a término algunos niños que son hablantes tardíos a los 2 años se recuperarán durante el tercer año de vida (Chilosi y cols., 2010), nuestros datos resultan interesantes y destacan que el tamaño léxico y la ausencia de combinación de palabras son índices relevantes del riesgo a los 2 años. De hecho, otro estudio sobre niños prematuros ha demostrado que el retraso lingüístico a los 2;6 años –identificado por una producción de palabras < 10.° percentil y por una longitud media del enunciado (LME) determinada mediante una prueba de repetición –constituye un buen factor de predicción del desarrollo del lenguaje a los 3;6 años y que la tasa de niños prematuros con retraso lingüístico aumentaba de los 2;6 años a los 3;6 años (Sansavini y cols., 2010). La comprensión verbal y el léxico expresivo entre los 2 y los 2;6 años también se ha determinado que son los mejores factores de predicción del retraso lingüístico a los 4 años en un estudio realizado en hablantes tardíos italianos nacidos a término (Chilosi y cols., 2010).

El porcentaje de retraso léxico en este estudio (aproximadamente un tercio de la muestra) es similar al observado en dos estudios realizados en muestras pequeñas de niños prematuros italianos analizados en el segundo (D’Odorico y cols., 2011) y el tercer año de vida (Fasolo y cols., 2010). En otro estudio italiano reciente (Sansavini y cols., 2010), realizado en una muestra más amplia, se identificó retraso en el desarrollo lingüístico en, aproximadamente, 1 de cada 4 niños prematuros a los 2;6 años, y en 1 de cada 3 a los 3;6 años. Igualmente, un estudio realizado con niños prematuros extremos y muy extremos de habla inglesa a los 4 años, que incluía a algunos niños con lesión neurológica, demostró que, aunque los niños con parálisis cerebral presentaban un retraso cognitivo y lingüístico generalizado, aproximadamente 1 de cada 4 prematuros sin lesión neurológica tenía retraso lingüístico y/o cognitivo a los 4 años (Woodward y cols., 2009). Además, en el presente estudio observamos que 1 de cada 5 niños prematuros todavía no combinaba palabras. Aunque la ausencia de combinación de palabras se convierte en un índice definitivo de retraso gramatical a los 2;6 años, hay que destacar que todos los niños nacidos a término, salvo uno, ya eran capaces de combinar, lo que señala una debilidad gramatical en los prematuros. En cuanto a los niños prematuros sin lesión neurológica, podemos establecer la hipótesis de que a los 2 años hay más niños que parecen estar en riesgo, puesto que en muchos de ellos todavía no se ha dado la explosión del vocabulario y la combinación de palabras; y que a los 2;6 años algunos niños alcanzan la explosión del vocabulario y la habilidad de combinar palabras y, por lo tanto, el porcentaje de niños en riesgo queda aparentemente reducido (Sansavini y cols., 2006), pero entonces, entre los 2;6 años y los 3;6 años, cuando se desarrollan las competencias gramaticales, algunos niños siguen estando en riesgo, algunos se recuperan y otros pueden pasar a estar en riesgo (Sansavini y cols., 2010).

En lo que se refiere a la deficiencia cognitiva, el 22% de la muestra presentaba deficiencia cognitiva, aunque la mayor parte de los niños tenían una deficiencia leve y sólo unos pocos, una deficiencia moderada o grave. Nuestro porcentaje de niños con retraso cognitivo es similar al de un estudio retrospectivo transversal y longitudinal en niños prematuros con PEBN que incluía a algunos niños con lesión neurológica (Claas, DeVries, Bruinse, Van Haastert, Uniken Venema, Peelen y cols., 2011), en el que se observó un 25% de niños a los 2 años de edad corregida con un pronóstico de retraso en el neurodesarrollo, que estaba sujeto a cambio entre los 3 y 5 años. En este estudio algunos niños se recuperaron, mientras otros permanecieron con la deficiencia, pero con una pérdida significativa para el seguimiento que podría haber subestimado parcialmente el valor pronóstico del resultado a 2 años. En cambio, el porcentaje de retraso cognitivo en nuestra muestra es menor que el observado por Woodward y cols. (2009) a los 4 años, probablemente porque se incluyó en su muestra a niños con lesión cerebral y parálisis cerebral, mientras que en la nuestra no los incluimos.

En relación con la comorbilidad, se han observado diferentes patrones de retraso en el estudio actual, dado que el 18% de los niños prematuros tenían retraso tanto lingüístico (en léxico y/o gramática) como cognitivo, el 16% tenía un retraso lingüístico específico (riesgo de retraso léxico y/o ausencia de combinación de palabras) y el 4% tenía sólo retraso cognitivo. Por lo tanto, mientras que el retraso cognitivo se asoció con frecuencia al retraso lingüístico, el retraso lingüístico podía ser también más específico y no estrictamente asociado con una deficiencia cognitiva. Así, pues, estas observaciones ponen de relieve que los niños prematuros sin deficiencias neurológicas o sensoriales pueden presentar patrones de retraso lingüístico diferentes asociados a retraso cognitivo o más específicos.

En cuanto al primer patrón, algunos retrasos lingüísticos se han explicado, en parte, por un funcionamiento mental general disminuido, tal como señala un estudio (Van Lierde y cols., 2009) realizado en una pequeña muestra de niños prematuros de 3 años con PEBN y sin lesión neurológica, que observó que los niños prematuros presentaban unas puntuaciones cognitivas más bajas que los niños nacidos a término y un tercio de los prematuros presentaba un retraso en el lenguaje receptivo y expresivo, y otro estudio realizado en niños prematuros de 4 años, algunos de ellos con lesión cerebral (Woodward y cols., 2009). Las relaciones entre las competencias lingüísticas y no verbales se han observado también en algunos estudios con niños con deficiencias del lenguaje, que mostraban dificultades en la coordinación motora, lo que apunta a que los problemas motores y del lenguaje comparten un mecanismo subyacente común, como una deficiencia cerebelosa (Marschick, Einspieler, Garzarolli y Prechtl, 2007). Asimismo, en el desarrollo típico, se ha establecido la hipótesis de la existencia de mecanismos comunes para el desarrollo lingüístico y motor, suponiendo que los cambios en las habilidades motoras proporcionan múltiples contextos para la adquisición y la práctica de las habilidades y contribuyen directa e indirectamente al desarrollo de la comunicación y el lenguaje (Iverson, 2010). De hecho, nuestros datos apuntan a que varios niños prematuros tienen dificultades en tareas de rendimiento, que implicarían competencias cognitivas no verbales y oculomotoras. Otros estudios señalan que las dificultades del lenguaje de los niños prematuros extremos están asociadas a dificultades cognitivas más generales. Por ejemplo, Bosch (2011) mostró que, a los 4 y 6 meses, los niños prematuros extremos discriminaban dos idiomas basándose en sus propiedades rítmicas, mientras que a los 7,5 meses tenían dificultades en la segmentación de palabras, lo que implica, además de habilidades de reconocimiento, la atención selectiva y la carga de memoria. De hecho, la memoria a corto plazo podría estar implicada en el lenguaje, y especialmente en las dificultades gramaticales, como han demostrado otros estudios realizados en niños en edad preescolar (Sansavini y cols., 2007). Otro estudio (Ortiz-Mantilla, Choudhury, Leevers y Benasich, 2008) realizado en niños de 6 meses a 7 años con MBPN demostró que, aunque como grupo tenían un rendimiento dentro del intervalo normal, presentaban unas puntuaciones cognitivas y lingüísticas, así como velocidad de procesamiento y habilidades de atención, significativamente menores que los del grupo de control nacidos a término. Por lo tanto, la hipótesis de estos autores (Ortiz-Mantilla y cols., 2008) es que las menores habilidades lingüísticas de los niños prematuros extremos están relacionadas con las deficiencias de procesamiento globales. Sin embargo, hay que destacar que su muestra incluía a algunos niños con lesión neurológica.

El segundo patrón de retraso parece ser más específico para el lenguaje y no estrictamente relacionado con el retraso cognitivo. Ello podría explicarse por dificultades más específicas, por ejemplo, en el procesamiento auditivo, como las de la elaboración de los sonidos fonémicos en una secuencia rápida que se observan en los niños con deficiencia lingüística (Tallal y cols., 1996) y las de discriminación auditiva, que pueden tener un “efecto en cascada” en la comprensión y la producción léxica, tal como señala el estudio de Jansson-Verkasalo y cols. (2004) realizado con niños prematuros. Estas dificultades específicas en niños prematuros dependen de sutiles neuropatías que se producen con frecuencia en el desarrollo del sistema nervioso de los niños nacidos pretérmino (Ajayi-Obe y cols., 2000; Counsell y cols., 2003).

Sería interesante que hubiera más estudios longitudinales que nos permitieran entender si estos tres patrones de retraso (en el desarrollo lingüístico y cognitivo, sólo en el lenguaje o sólo en el desarrollo cognitivo) tienen diferentes trayectorias de desarrollo y si dan lugar a trastornos lingüísticos y/o cognitivos.

Factores de riesgo de predicción de retraso lingüístico y deficiencia cognitiva

En cuanto a la muestra de niños prematuros, el objetivo era evaluar también los factores de predicción (factores de riesgo biológicos, médicos y sociales) de riesgo para el retraso léxico, ausencia de combinación de palabras y deficiencia cognitiva a los 2 años.

Nuestro estudio ha demostrado una gran variabilidad interindividual dentro de la población de niños prematuros, que puede explicarse, en parte, por el efecto de algunos factores de riesgo. La displasia broncopulmonar (DBP), un factor íntimamente ligado al nacimiento pretérmino, contribuyó a aumentar el riesgo tanto de retraso léxico como de retraso cognitivo, con un mayor efecto en el retraso cognitivo que en el léxico. Estas observaciones señalan que la DBP afecta a varios aspectos del desarrollo y da lugar a retrasos generalizados. Otro estudio (Rvachew, Creighton, Feldman y Sauve, 2005) que investigó el desarrollo temprano del lenguaje en una pequeña muestra de niños prematuros con DBP, sin lesiones neurológicas ni retrasos cognitivos, observó que presentaban tamaños del léxico expresivo significativamente menores a los 18 meses de edad que los niños prematuros sanos y los niños nacidos a término. Dado que los niños prematuros con DBP también se caracterizaron por un peso más bajo al nacer y una edad gestacional también más baja, sostenían que la DBP es un factor de riesgo concurrente en la compleja interacción de factores de riesgo biológicos, médicos y sociales que caracterizan a los niños prematuros. Las dificultades lingüísticas y cognitivas que se asocian con la DBP también podrían explicarse por los problemas generalizados con el funcionamiento motor que se han observado en los niños prematuros con DBP en un seguimiento longitudinal (Singer, Yamashita, Lilien, Collin y Baley, 1997).

Por otro lado, el sexo, un factor no específico para el nacimiento pretérmino, contribuyó a aumentar el riesgo de retraso lingüístico, tanto el retraso léxico como la ausencia de combinación de palabras, a los 2 años. Estas observaciones señalan que, a esa edad, las diferencias entre sexos, que son relevantes en el desarrollo del lenguaje en los niños que se desarrollan normalmente (Fenson y cols., 1993, 1994), se convierten en un factor de riesgo en poblaciones con un desarrollo atípico, como los niños prematuros o con deficiencia lingüística (Chilosi y cols., 2010). Estas observaciones están en consonancia con nuestros estudios anteriores sobre el desarrollo del lenguaje en niños prematuros realizado con niños prematuros de 2 años (Sansavini, Guarini y Savini, 2009) y 2;6 años (Sansavini y cols., 2006), que mostraron que el sexo masculino en los niños prematuros constituía un factor de riesgo para el desarrollo del lenguaje, pero no para el desarrollo cognitivo.

En relación con los factores sociodemográficos, no observamos efectos significativos. De hecho, otros estudios han demostrado que se vuelven más relevantes a edades posteriores (Sansavini y cols., 2007; Sansavini y cols., 2010), cuando las complicaciones médicas neonatales muestran un efecto menos amplio y que hasta los 3 años no influyen en el caso de un nacimiento prematuro muy extremo (Van Lierde y cols., 2009).

Límites metodológicos

Somos conscientes de las limitaciones relacionadas con los cuestionarios entregados a los padres, ya que no permiten recoger datos sobre la frecuencia ni sobre las características fonéticas de las palabras que produce el niño. Por otro lado, el MB-CDI se emplea ampliamente en el campo de la investigación del lenguaje infantil dado que permite recoger información lingüística en contextos cotidianos ambientales, es una forma rentable de cribar grandes muestras de niños en situación de riesgo del desarrollo lingüístico y sus resultados se correlacionan significativamente con las pruebas formales y la producción de habla espontánea en los niños nacidos a término (p. ej., Fenson y cols., 1994; Caselli y cols., 2007) y en los prematuros (Sansavini y cols., 2006; Stolt y cols., 2009). En realidad, además del MB-CDI, empleamos escalas de desarrollo cognitivo que nos dan unas indicaciones directas sobre el desarrollo de los niños prematuros en varios dominios. No obstante, una segunda limitación de este estudio es la relativa al hecho de que teníamos puntuaciones lingüísticas pero no cognitivas para nuestro grupo de control y, por lo tanto, mientras que las puntuaciones lingüísticas de los niños prematuros se compararon con las del grupo de control y los valores normativos, las puntuaciones cognitivas de los niños prematuros se compararon únicamente con los valores normativos. En cualquier caso, nuestro grupo de control estaba formado por niños sanos con una anamnesis de desarrollo cognitivo normal.

Conclusiones

Centrándonos en una muestra más amplia de niños prematuros muy inmaduros, definidos por una edad gestacional muy baja, en competencias específicas, además de generales, y en el final del segundo año de vida, este estudio nos permitió mejorar la comprensión de los resultados lingüísticos y cognitivos de los niños prematuros. Estas observaciones resultan útiles para organizar programas de seguimiento e intervención más individualizados que deberían tener en cuenta las peculiaridades y diferenciaciones entre los niños prematuros y sus diferentes patrones en los retrasos lingüísticos y cognitivos y cómo se desarrollan desde los primeros años de vida hasta la edad preescolar. Estas observaciones son relevantes teniendo en cuenta que muchos niños prematuros muestran “morbilidades más suaves”, que se hacen más evidentes en la edad preescolar y escolar, y que con frecuencia requieren apoyo educativo especial (Milligan, 2010).

También resulta interesante observar que los niños prematuros podían recuperar algunas competencias lingüísticas, como el procesamiento léxico y semántico, hacia la adolescencia, con diferentes vías neuronales que demuestran, como señalan estudios recientes (Schafer y cols., 2009), que la plasticidad en las conexiones de las redes neuronales pueden proporcionar el sustrato para la mejora de las habilidades lingüísticas en los niños nacidos pretérmino. La identificación temprana de los patrones específicos del retraso lingüístico y/o cognitivo y la consiguiente intervención temprana podrían ayudar a estos niños a recuperarse en el desarrollo del lenguaje debido a la gran plasticidad del cerebro joven, probablemente con una tasa diferente de recuperación en función de su patrón de retraso lingüístico y/o cognitivo.

Agradecimientos

Queremos agradecer a los padres y niños su participación en esta investigación. Agradecemos a los neonatólogos Rosina Alessandroni y Giacomo Faldella, jefe de la Unidad de Neonatología de la Universidad de Bolonia, la organización del seguimiento médico. También queremos dar las gracias a Giulia Aquilano, Livia Ridolfiy Silvia Vandini por su ayuda con las exploraciones médicas. A Cristina Fabbri, queremos agradecerle su ayuda con la codificación y la gestión de los datos. Y a Elisabetta Petracci, su orientación y ayuda con los análisis estadísticos. Esta investigación ha recibido el apoyo de becas de investigación de la Universidad de Bolonia. Investigación orientada básica en el 60% 2004–2009; Proyecto estratégico 2007–2009 “Habilidades comunicativas-lingüísticas y cognitivas tempranas: riesgos asociados con el nacimiento pretérmino” y una beca de investigación nacional PRIN 2008 “Gestos y lenguaje en los niños con perfiles de desarrollo atípicos y en riesgo: relaciones entre competencias, modalidades de interacción entre madre e hijo y propuestas de intervención”. Agradecemos a la Associazione Cucciolo su contribución y apoyo en el seguimiento médico y psicológico de los niños prematuros.

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En el momento de seleccionar la muestra, permitimos la inclusión de prematuros con algunos antecedentes de complicaciones médicas, como pequeños para la edad de gestación (PEG, n=29; 19%), síndrome disneico (SD) con necesidad de respiración mecánica (n=30; 20%), displasia broncopulmonar (DBP, n=26; 17%) definida como necesidad de oxígeno complementario a las 36 semanas de edad tras la concepción, HIV de grado I o II (n=4; 3%) detectada por ecografía craneal, RP de grado I o II (n=20; 13%), hiperbilirrubinemia tratada con fototerapia (n=126; 84%), septicemia (n=22; 15%). Asimismo, 89 prematuros (59%) habían padecido hiperecogenicidad (HE) de la sustancia blanca (14 días o más), evaluada mediante ecografía craneal; no obstante, ninguno de estos niños había desarrollado LPV dado que, en todos los casos, la HE se había resuelto por completo a los 3 meses.

El estilo telegráfico no contiene palabras funcionales (p. ej., orso letto, “cama oso”); mientras que el estilo completo es con palabras gramaticales (p. ej., metto l’orso a letto, “pongo al oso en la cama”).

Los 37 pares de oraciones se dividieron en las siguientes categorías: 10 pares de oraciones “simples” formadas por sujeto y verbo que pueden ir seguidas de uno/dos/tres argumentos (p. ej., il cane dorme, “el perro duerme”), 9 pares de oraciones “extensas” con adverbios o frases insertadas (p. ej., sono andato sul treno rosso con il nonno, “he montado en el tren rojo con el abuelo”), 9 pares de dos oraciones “coordinadas” unidas por una conjunción (p. ej., apro il libro e leggo, “abro el libro y leo”) y 9 pares de dos oraciones subordinadas con un nexo de subordinación entre la oración principal y la subordinada (p. ej., me lavo le mani perchè sono sporche, “me lavo las manos porque están sucias”).

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