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Vol. 15. Núm. 3.
Páginas 254-260 (Julio - Septiembre 2023)
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Vol. 15. Núm. 3.
Páginas 254-260 (Julio - Septiembre 2023)
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Hallazgos en el PET/TC-PET/RM secundarios a la infección en el sistema nervioso central y periférico por SARS-CoV-2
Findings on PET/CT-PET/MR secondary to central and peripheral nervous system infection by SARS-CoV-2
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Marylin Acuña Hernándeza,
Autor para correspondencia
macuna766@unab.edu.co

Autor para correspondencia.
, Walter Efrén Roldán Cubidesb, David Cardoza Ochoac, Liset Sánchez Orduzd, Paola Vallejo Armentae, Rodrigo Hernández Ramírezf, Uvi Cancino Ramosg
a Médica especialista en Medicina Nuclear y Epidemiología, Universidad Autónoma de Bucaramanga (UNAB), Sociedad de Cirugía de Bogotá, Hospital de San José, Bogotá, Colombia
b Médico especialista en Medicina Nuclear, Universidad Autónoma de Bucaramanga (UNAB), Bucaramanga, Santander, Colombia
c Médico especialista en Medicina Nuclear, Alta especialidad en Imagen PET/CT, Hospital de Especialidades de Centro Médico Nacional Siglo XXI, Ciudad de México, México
d Médica especialista en Medicina Nuclear, SPECT Medicina Nuclear S.A.S., Bucaramanga, Santander, Colombia
e Médica especialista en Medicina Nuclear, Alta especialidad en Oncología Nuclear e Imagen Molecular. Ciudad de México, México
f Médico especialista en Medicina Nuclear, Alta especialidad en Oncología Nuclear y Neurociencias Nucleares, Médica Sur, Instituto Nacional de Ciencias Médicas y Nutrición Salvador Zubirán, Ciudad de México, México
g Médico especialista en Medicina Nuclear, Alta especialidad en Oncología Nuclear y Neurociencias Nucleares, Instituto Mexicano del Seguro Social, Centro Médico Nacional Siglo XXI, Hospital de Pediatría, Ciudad de México, México
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Tabla 1. Estudios publicados en la literatura empleando diferentes radiotrazadores PET/TC o PET/RM en la infección en el sistema nervioso central y periférico por el SARS-CoV-2
Resumen
Introducción

La infección por SARS-CoV-2 a nivel mundial ha comprometido cerca de 232.075.351 personas y ha provocado al menos 4.752.988 muertes, según datos de la OMS. Se ha considerado que el órgano de predilección para la afectación por esta infección es el pulmón, pero según la literatura, el 36,4% de los pacientes han evidenciado compromiso del SNC y el 8,9% del SNP.

Materiales y métodos

Se realizó una búsqueda intencionada de la literatura en diferentes bases de datos médicas como Pubmed, Ovid, BMJ, Clinical Key, ScienceDirect, ingresando palabras claves como: COVID-19, brain, SARS-CoV-2 infection, PET/CT, PET/RM encephalopathy, acompañadas de operadores booleanos como AND, OR y NOT.

Resultados

Hasta la actualidad se han publicado numerosos reportes de casos, series de casos y estudios observacionales empleando diferentes radiotrazadores PET/TC o PET/RM con diferentes hallazgos.

Conclusión

La PET/TC o PET/RM con 2-[18F]FDG o [18F]FDOPA ha mostrado ser una herramienta útil para detectar y comprender el proceso de la enfermedad en aquellos pacientes con neuroinfección por SARS-CoV-2 en caso de imágenes estructurales normales.

Palabras clave:
Tomografía computarizada por tomografía de emisión de positrones
COVID-19
Infección por SARS-CoV-2
Meningoencefalitis
Abstract
Introduction

SARS-CoV-2 infection worldwide has affected about 232,075,351 people and caused at least 4,752,988 deaths according to WHO data. It has been considered that the organ of predilection for involvement by this infection is the lung, but according to the literature, 36.4% of patients have evidenced CNS involvement and 8.9% of the SNP.

Materials and methods

An intentional search of the literature was carried out in different medical databases such as Pubmed, Ovid, BMJ, Clinical Key, ScienceDirect, entering keywords such as COVID-19, brain, SARS-CoV-2 infection, PET/CT, PET/RM encephalopathy, accompanied by Boolean operators such as AND, OR and NOT.

Results

To date, numerous case reports, case series, and observational studies have been published using different PET/CT or PET/MRI radiotracers with different findings.

Conclusion

PET/CT or PET/MRI with 2-[18F]FDG or [18F]FDOPA has shown to be a useful tool to detect and understand the disease process in those patients with SARS-CoV-2 neuro-infection in cases of normal structural images.

Keywords:
Positron emission tomography computed tomography
COVID-19
Infection
SARS-CoV-2
Meningoencephalitis
Texto completo
Introducción

Para enero de 2022, la infección por SARS-CoV-2 a nivel mundial ha comprometido cerca de 328.532.929 personas y ha provocado al menos 5.542.359 muertes, según datos de la Organización Mundial de la Salud (OMS)1.

Se ha considerado que el órgano de predilección para la afectación por esta infección es el pulmón, pero según la literatura, el 36,4% de los pacientes han evidenciado compromiso del sistema nervioso central (SNC) y el 8,9% del sistema nervioso periférico (SNP)2.

Las manifestaciones abarcan síntomas neuropsiquiátricos que se han asociado con el requerimiento de manejo en unidad de cuidado intensivo por la presencia de encefalopatía3. Esta condición clínica, parecer ser más frecuente en paciente con comorbilidades y edad avanzada3.

La sintomatología descrita en este tipo de afectaciones incluye: anosmia, déficit cognitivo y de atención, convulsiones, eventos cerebrovasculares, trastorno de ansiedad, trastorno depresivo, psicosis y riesgo suicida2,3.

En cuanto a las imágenes diagnósticas, tanto las anatómicas como las funcionales y moleculares han mostrado ser útiles para establecer los cambios en las zonas afectadas del sistema nervioso en función de la sintomatología referida por el paciente y las complicaciones derivadas de este tipo de infección4,12.

Particularmente, la tomografía por emisión de positrones/tomografía computarizada (PET/TC) o tomografía por emisión de positrones/resonancia magnética (PET/RM), han cobrado relevancia al ser técnicas hibridas que permiten evaluar este tipo de afectaciones, en caso de pruebas anatómicas negativas.

En las siguientes secciones, y como objetivo de esta revisión, se describirán los hallazgos reportados en la literatura sobre la fisiopatología de las lesiones causadas por la infección por SARS-CoV-2 en el SNC y SNP y los hallazgos en las imágenes funcionales y moleculares descritos para este tipo de enfermedad.

Materiales y métodos

Inicialmente, se realizó una búsqueda estructurada de la literatura en bases de datos médicas como Pubmed, Ovid, BMJ, Clinical Key, ScienceDirect, LILACS, Scielo y Cochrane; se ingresaron términos DeCS y MeSH como COVID-19, brain, SARS-CoV-2 infection, PET/CT, PET/RM encephalopathy, acompañadas de operadores booleanos AND, OR y NOT y se limitó la búsqueda a los años 2020 y 2021.

Posterior a la exploración anterior, y eliminando los artículos duplicados, se encontraron 28 resultados entre reportes de casos, series de casos, estudios de corte transversal y cohortes, además de revisiones de tema. No se encontraron revisiones sistemáticas o metaanálisis sobre el tema contemplado en esta revisión. Para la elección de los artículos, se tuvo en cuenta que contaran con: introducción, metodología, resultados y discusión, además de las referencias bibliográficas. Al final, se ingresaron 17 artículos a esta revisión. En la figura 1 se diagrama el tipo de estudios ingresados a esta revisión.

Figura 1.

Artículos ingresados para esta revisión.

(0,15MB).

Finalmente, se registró en la tabla 1 que se presentara al final de este artículo, los hallazgos relevantes consignados en los estudios incluidos en esta revisión.

Tabla 1.

Estudios publicados en la literatura empleando diferentes radiotrazadores PET/TC o PET/RM en la infección en el sistema nervioso central y periférico por el SARS-CoV-2

Autor y año de publicación  Número de pacientes  Tiempo de síntomas en el momento del estudio  Síntomas neuropsiquiátricos asociados  Tipo de trazador  Hallazgos en el PET/TC-PET/RM 
Karimi-Galougahi et al., 202016  Un paciente  No reportado  Anosmia persistente durante 6 semanas  2-[18F]FDG  Hipometabolismo en la corteza orbitofrontal del lado izquierdo 
Faber et al., 202017  Un paciente  No reportado  Mialgia, anosmia e hipogeusia, parestesia, habla hipofónica, rigidez generalizada, bradicinesia  2-[18F]FDG[99mTc]Tc-TRODAT-1  2-[18F]FDG en límites normales.[99mTc]Tc-TRODAT-1 captación disminuida del transportador de dopamina en el putamen izquierdo 
Karimi-Galougahi et al., 202018  Un paciente  No reportado  Parálisis del nervio facial del lado derecho  2-[18F]FDG  Hipometabolismo en el nervio facial derecho hacia el ángulo pontocerebeloso y el conducto auditivo interno 
Delorme et al., 202019  4 pacientes  Paciente 1: día 23después de la infección por SARS-CoV-2Paciente 2: día 21después de la infección por SARS-CoV-2Paciente 3: día 14 después de la infección por SARS-CoV-2Paciente 4: día 41 después de la infección por SARS-CoV-2  Alteraciones cognitivas, convulsiones, síndrome cerebeloso, mioclonías, manifestaciones psiquiátricas  2-[18F]FDG  Hipometabolismo frontal e hipermetabolismo en cerebelo 
Grimaldi et al., 202020  Un paciente  No reportado  Episodio de amnesia global transitoria, síndrome cerebeloso, mioclonias  2-[18F]FDG  Hipometabolismo cortical difuso asociado a hipermetabolismo en el putamen y cerebelo 
Sollini et al., 202121  13 pacientes  98±33 días después de la recuperación de la infección132±31 días después del diagnóstico  Anosmia, ageusia, fatiga persistente  2-[18F]FDG  Hipometabolismo sobre la circunvolución parahipocampal derecha y el tálamo 
Chammas et al., 202122  13 pacientes  2 pacientes durantela fase aguda de la infección12 pacientes durante el 3.° mesDel seguimiento  Alteración del estado de conciencia, confusión, signos de afectación en el tracto piramidal, agitación, cefalea, despertar patológico, anosmia, ageusia, convulsiones  2-[18F]FDG  Fase aguda: Hipermetabolismo a nivel de los colículos inferiores (100% de los pacientes)Durante seguimiento: Hipermetabolismo en colículos (85,7% de los afectados) 
Morassi et al., 202123  2 pacientes  Paciente 1: día 20 después de la infección por SARS-CoV-2Paciente 2: día 14 después de la infección por SARS-CoV-2  Agitación psicomotora, comportamiento agresivo, confusión, mioclonías, inversión del ciclo sueño-vigilia, hipertonía generalizada, rigidez en rueda dentada, pérdida de movimientos espontáneos  2-[18F]FDG  Hipometabolismo cortical asociado a hipermetabolismo en el tronco del encéfalo, lóbulos temporales hacia la región mesial y ganglios basales 
Vijiala et al., 202124  2 pacientes  No reportadas  Disociación motora cognitiva  2-[18F]FDG  Hipometabolismo difuso de las regiones corticales y subcorticales de los 2 lóbulos cerebrales, respetando parcialmente la corteza occipital, los ganglios basales y la corteza cerebelosa; hipometabolismo moderado en las regiones frontal, temporal y parietal 
Chammas et al., 202125  Un paciente  Durante la fase aguda de la infección  Episodio de confusión  2-[18F]FDG  Hipermetabolismo en los colículos inferiores 
Guedj et al., 202126  2 pacientes  Paciente 1: 4 semanas después de la aparición tardía de los síntomasPaciente 2: 7 díasdespués de los síntomas pulmonares  Anosmia, síndrome doloroso  2-[18F]FDG  Hipometabolismo bilateral en la circunvolución rectal/orbital bilateral, lóbulo temporal derecho, amígdala hipocampo, tálamo derecho; protuberancia, bulbo raquídeo y cerebelo 
Morand et al., 202127  7 pacientes pediátricos y 35 pacientes adultos  Uno a 8 meses después del comienzo de los síntomas  Cefalea, hiposmia, anosmia, disgeusia, ageusia  2-[18F]FDG  Hipometabolismo en los lóbulos temporales (amígdala, uncus, giro parahipocampal), protuberancia y cerebelo, además de circunvolución olfatoria 
Cohen et al., 202128  Un paciente  No reportado  Anosmia, temblor, hipomimia, rigidez moderada, habla hipofónica, bradicinesia  [18F]FDOPA  Disminución de la captación de [18F]FDOPA en ambos putamenes, leve disminución de la captación en el caudado izquierdo 
Kas et al., 202129  7 pacientes  Durante la hospitalización por los síntomas neuropsiquiátricos  Convulsiones, disfunción cognitiva, apatía, síndrome cerebeloso, mioclonías, alteraciones oculomotoras, delirio  2-[18F]FDG  Hipometabolismo en la corteza frontal, el cíngulo anterior, la ínsula y el núcleo caudado 
Niesen et al., 202130  14 pacientes  15±9 días  Pérdida subjetiva del olfato  2-[18F]FDG  Hipometabolismo área olfatoria, corteza somatosensorial, visual, cerebelo.Hipermetabolismo área olfatoria, cerebelo 
Yousefi-Koma et al.202131  Un paciente  Luego de 6 semanas de la infección  Anosmia con posterior desarrollo de parosmia  2-[18F]FDG  Disminución en el SUVmáx a nivel de la ínsula izquierda, circunvolución frontal inferior izquierda, hipocampo izquierdo y amígdala izquierda en comparación con el lado contralateral 
Dressing et al., 202132  14 pacientes  197,9±61,1 días después de los síntomas neuropsiquiátricos asociados  Dificultades en la atención, memoria y las habilidades para realizar múltiples tareas  2-[18F]FDG  Hipometabolismo predominante frontoparietal 
Donegani et al., 202133  22 pacientes  4-12 semanas después de la PCR positiva paraSARS-CoV-2  Anosmia  2-[18F]FDG  Hipometabolismo a nivel de parahipocampo y circunvoluciones fusiformes en ambos hemisferios además de ínsula en el hemisferio izquierdo 

PET/RM: tomografía por emisión de positrones/resonancia magnética; PET/TC: tomografía por emisión de positrones/tomografía computarizada.

Fisiopatología de la infección en el sistema nervioso central y periférico por SARS-CoV-2

Actualmente se considera que el virus SARS-CoV-2 puede afectar el SNC o el SNP de 2 formas: a través de la invasión directa o por mecanismo indirectos2,3,5.

La invasión directa del SARS-CoV-2 al SNC está en relación con el potencial neurotrópico de este virus, el cual emplea para el ingreso los receptores de la enzima convertidora de angiotensina 2 (ACE2) desencadenando lesiones a nivel endotelial que lleva a la activación de vías de la coagulación, además de la intervención de células leucocitarias, lo que conlleva a la formación de trombina con posterior depósito de microtrombos que genera lesiones e infartos macro y microscópicos que provocan cambios isquémicos5–7. Por el momento, es dudosa la identificación de proteínas de SARS-CoV-2 en las neuronas en la glía por lo que se consideran como posibles vías de acceso el transporte axonal retrogrado y transneural a lo largo del tracto olfatorio, la vía vagal y la rotura de la barrera hematoencefálica2,5,6.

En cuanto a los mecanismos indirectos, se conoce que el SARS-CoV-2 desencadena activación de la cascada inflamatoria a nivel sistémico con aumento en la producción de citocinas proinflamatorias como la interleucina (IL) 1, IL-6, IL-10 y el factor de necrosis tumoral (TNF)-α8, las cuales atraviesan la barrera hematoencefálica generando activación de la microglía y astrocitos, con disminución en la producción monoaminas, lo que resulta en un aumento de glutamato y N-metil-D-aspartato (NMDA) generando fenómenos de excitotoxicidad6,7.

Lo descrito anteriormente se ha reflejado en los hallazgos anatomopatológicos post mortem que han documentado presencia de edema difuso, gliosis, infartos en áreas corticales y subcorticales del cerebro, hemorragia intracraneal, lesión hipóxico-isquémica, inflamación, microtrombos endovasculares, pérdida de células neuronales, degeneración y lesión axonal2,8,9

Manifestaciones clínicas en el contexto de infección en el sistema nervioso central y periférico por SARS-CoV-2

Las manifestaciones neurológicas se presentan de forma independiente al compromiso pulmonar5,6.

Las manifestaciones clínicas dependen del área de Brodmann afectada5. En general, se han descrito síntomas cognitivos, psicomotores y neurovegetativos.

Dentro de las afectaciones neurológica se incluye: alteraciones en el aprendizaje, conciencia, memoria y movimiento5,6, cefalea, disgeusia, disosmia, augesia, anosmia8, convulsiones y desorientación5. Adicionalmente, se ha reportado signos de largo plazo que perduran varios meses después de la resolución de la infección aguda caracterizados por pérdida de memoria, problemas de atención y fatiga10.

Se han reportado casos de síndrome de Guillain-Barré, Miller-Fisher y polineuritis craneal asociados a la infección por SARS-CoV-26.

De igual forma, se han reportado síntomas psiquiátricos como son: alucinaciones, trastornos del sueño, anhedonia, trastorno depresivo, además de riesgo suicida con pobre respuesta de los antidepresivos convencionales5.

Sobre la afectación en el SNP, se han descrito casos de plexopatía braquial, mielopatía, mielitis transversa, parálisis del nervio oculomotor, oftalmoparesia y diplopía6,11.

Uso de las neuroimágenes en la infección en el sistema nervioso central y periférico por SARS-CoV-2

Las imágenes diagnósticas más utilizadas para para detectar alteraciones secundarias a la neuroinfección por SARS-CoV-2 son: tomografía computarizada (TC) y resonancia magnética (RM).

Dentro de los hallazgos descritos, se ha reportado en la literatura que aproximadamente el 50% de los casos con sintomatología relacionada con neuroinfección se encuentran en límites normales11.

En cuanto a los estudios considerados positivos, los hallazgos reportados estuvieron en relación con: hemorragia, necrosis, edema vasogénico, desplazamiento de la línea media9, trombosis vascular, meningitis, encefalitis, encefalomielitis diseminada aguda, mielinólisis central pontina, lesiones citotóxicas en el cuerpo calloso, lesiones multifocales de la sustancia blanca y anomalías de los ganglios basales12.

Hallazgos en la tomografía por emisión de positrones en la infección en el sistema nervioso central y periférico por SARS-CoV-2

Aunque los estudios de medicina nuclear no están empleados de manera rutinaria en pacientes con neuroinfección por SARS-CoV-2, cuando las imágenes convencionales (TC y RM) resultan normales en pacientes con neuroinfección por el SARS-CoV-2, el PET/TC o PET/RM, han cobrado relevancia clínica para demostrar anormalidades funcionales previas a la alteración estructural o anatómica13,14.

Desde 2020 se han publicado numerosas cartas al editor, casos clínicos, series de casos y estudios observacionales utilizando diferentes radiotrazadores PET/TC o PET/MRI.

La mayoría de los estudios previamente reportados siguieron las pautas indicadas por la EANM y SNMMI en la guía para el uso de 2-[18F]FDG en infección e inflamación publicado en 201315 para obtener los estudios.

Por otra parte, y con uso off-label, inicialmente en los casos de anosmia, además de la imagen corporal total, se utilizó 2-[18F]FDG en forma de aerosol, diluyéndolo en 5ml de cloruro de sodio al 0,9%; posteriormente, esta mezcla se administró en forma de nebulización mediante mascarilla facial durante 9min utilizando oxígeno a 3,5ml/min, teniendo en cuenta la afectación del nervio olfativo en estos pacientes.

En cuanto a los hallazgos reportador en las imágenes con 2-[18F]FDG, la mayoría de los estudios reportan zonas de hipometabolismo, que dependiendo de su ubicación se asocian a síntomas como la anosmia, amnesia, ageusia o manifestaciones psiquiátricas entre otras.

Por otra parte, ante síntomas motores con estudios 2-[18F]FDG PET/TC negativos, se empleó [99mTc]Tc-TRODAT-1 o [99mTc]Tc-TRODAT-1 encontrando disminución en la captación a nivel de ganglios basales.

La tabla 1 resume los principales hallazgos descritos en los estudios tenidos en cuenta para esta revisión.

Conclusión

El PET/TC o PET/RM con 2-[18F]FDG o [18F]FDOPA es una herramienta hibrida con hallazgos concluyentes para las diferentes sintomatologías y complicaciones presentadas en la infección en el SNC y SNP por SARS-CoV-2 en caso de imágenes anatómicas como la TC o la RM consideradas normales.

Financiación

El presente estudio no ha recibido aportes económicos de ninguna entidad.

Conflicto de interés

Ninguno de los autores manifiesta conflicto de intereses.

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