El entrenamiento de fuerza unilateral, es decir, aquel que se ejecuta con una sola extremidad mientras la contralateral permanece en reposo, ha demostrado provocar un aumento de fuerza no solo en el miembro que entrena, sino también en el músculo homólogo contralateral1,2. Este aumento de fuerza en el músculo no entrenado se conoce como efecto cruzado del entrenamiento de fuerza unilateral3. Dichos cambios en el rendimiento en ausencia de entrenamiento son una de las evidencias más claras que demuestran la gran plasticidad que posee el sistema nervioso. Además, debido a su singularidad, este efecto ha atraído la atención de científicos procedentes del área de la rehabilitación, debido a la posibilidad de utilizarlo como contramedida en ciertas lesiones unilaterales (hemiparesia provocada por accidente cerebrovascular, lesiones osteoarticulares unilaterales, etc.).

Con respecto a los mecanismos que explican este efecto cruzado existe cierto consenso en atribuir parte, si no toda la responsabilidad, a adaptaciones de tipo neural3–6. Esto es debido principalmente a la aparente ausencia de adaptaciones periféricas en el músculo esquelético de la extremidad no entrenada7–10. Además de dicha ausencia de adaptaciones periféricas, estudios con resonancia magnética funcional o estimulación magnética transcraneal (EMT) han demostrado cierta activación bilateral del tracto corticoespinal durante contracciones de carácter unilateral11–14. Por tanto, se piensa que esta activación ipsilateral repetida en el tiempo, durante un periodo crónico de entrenamiento de fuerza, podría dar lugar a adaptaciones en dichas estructuras. Sin embargo, existe cierta controversia a la hora de determinar qué estructuras del sistema nervioso central son responsables de las adaptaciones que conllevan un aumento de rendimiento en la extremidad que no entrena. Es por ello que el foco de estudio se ha centrado, principalmente, en determinar qué estructuras corticales, subcorticales y espinales cambian cuando se realiza entrenamiento de forma unilateral.

En este sentido, los estudios realizados hasta la fecha descartan adaptaciones a nivel espinal en la extremidad no entrenada, ya que tras periodos crónicos de entrenamiento no se han encontrado cambios en parámetros como el reflejo de Hoffman, técnica ampliamente utilizada para medir posibles cambios en la excitabilidad de las motoneuronas espinales15,16. Por lo tanto, los indicios actuales parecen situar el foco, o lugar de adaptación en ciertas estructuras tanto corticales (por ejemplo corteza motora primaria, corteza motora suplementaria…) como subcorticales (cuerpo calloso, cerebelo…).

Sin embargo, parte de la investigación más reciente apunta a que los aumentos de fuerza en la extremidad no entrenada podrían deberse a posibles adaptaciones en la corteza motora primaria (M1) ipsilateral17–21. La inmensa mayoría de los estudios que defienden esta teoría han utilizado la EMT. Dicha técnica nos permite estimular de forma no invasiva e indolora la corteza cerebral22. En combinación con registros electromiográficos (EMG) podemos obtener los denominados potenciales motores evocados (PME), señales eléctricas registradas en el músculo tras la aplicación de un pulso magnético en la corteza motora primaria a través de EMT. La amplitud de los PME refleja el estado de excitabilidad de todo el tracto corticoespinal, así como del balance excitatorio-inhibitorio de las interneuronas activadas inicialmente con la EMT22. Por lo tanto, un cambio en la respuesta evocada por la EMT estará indicando la existencia de una adaptación en alguna de las estructuras del tracto corticoespinal. Es por ello que el registro de PME en la extremidad no entrenada tras periodos crónicos de entrenamiento de fuerza unilateral se utiliza para medir la influencia de este tipo de entrenamiento sobre el tracto corticoespinal que gobierna dicha extremidad y su posible relación con el efecto cruzado.

Tal y como se ha comentado anteriormente, en la actualidad, la hipótesis más aceptada es aquella que defiende que los principales y más importantes cambios se producen en la corteza motora no entrenada6. Dicha teoría aboga por un aumento en la excitabilidad del tracto corticoespinal no entrenado, posiblemente provocada por la activación ipsilateral repetida que tiene lugar durante el entrenamiento unilateral, lo que permitiría aumentar la eficacia de la descarga central eferente, provocando así un aumento en la capacidad de generar fuerza. Diversos estudios han tratado de testar dicha hipótesis; sin embargo, parece existir cierta falta de concordancia en los resultados obtenidos, tanto en la dirección de la respuesta (aumento/sin cambios en la amplitud de los PME) como en la magnitud del cambio y en la posible correlación de este con el aumento de rendimiento17–21,23–27. En parte esta variabilidad de los estudios podría deberse a los distintos músculos testados o a las diferentes metodologías o situaciones en las que se lleva a cabo la medición de la excitabilidad del tracto corticoespinal.

Es por ello que el objetivo principal del presente trabajo es llevar a cabo una revisión sistemática de la literatura disponible con el fin de comprender la influencia del entrenamiento de fuerza unilateral sobre la excitabilidad del tracto corticoespinal que proyecta a la extremidad no entrenada. Además, se pretende arrojar luz sobre la posible relación existente entre los cambios que tienen lugar en la excitabilidad corticoespinal (EC) y el aumento de rendimiento tras periodos de entrenamiento. Por último, se realizará un análisis sobre los distintos enfoques metodológicos utilizados en la literatura especializada y su posible influencia en los resultados de las mediciones obtenidas con EMT.

La presente revisión sigue las recomendaciones de los Ítems de referencia para publicar revisiones sistemáticas y metaanálisis: la declaración PRISMA (PRISMA-P)28. En este estudio no se ha requerido la participación de humanos, por lo que no ha sido necesaria ninguna aprobación ética.

La presente revisión tiene el objetivo de determinar el impacto del entrenamiento de fuerza unilateral sobre la EC del hemisferio no entrenado. Aunque los resultados de los estudios incluidos presentan cierta variabilidad, parece existir cierta tendencia hacia el aumento de la excitabilidad del tracto corticoespinal que gobierna la extremidad no entrenada tras un periodo de entrenamiento crónico de al menos 3 semanas, tal y como muestran la mayoría de los artículos incluidos17–21,23 (6 de 10).

Diversos estudios han demostrado que contracciones unilaterales producen una potenciación en los PME generados en el hemisferio ipsilateral, un fenómeno conocido como facilitación cruzada11–14,30. Dicha facilitación cruzada parece tener un origen cortical, probablemente debido a las conexiones transcallosas o interhemisféricas entre ambas M1, puesto que dicha facilitación ha sido observada únicamente cuando los PME son generados mediante EMT y no mediante la estimulación directa de los axones corticoespinales a través de la unión cervicomedular14,30. Se piensa que esta facilitación cruzada podría ser el origen del aumento crónico que se da en la EC ipsilateral tras periodos crónicos de entrenamiento unilateral. Este aumento crónico en la EC podría deberse a cambios en las propiedades de las membranas de las neuronas corticoespinales o a aumentos en la eficacia de las sinapsis excitatorias hacia dichas neuronas, resultando así en una potenciación de las proyecciones corticomotoras19,21. Sin embargo, ninguno de los estudios incluidos lleva a cabo medidas que permitan descartar que la modulación de los potenciales motores evocados con EMT tras un periodo de entrenamiento no se deba a cambios a nivel espinal. Por tanto, aunque otros estudios no han encontrado cambios en la excitabilidad de las motoneuronas medida mediante reflejo H en el miembro no entrenado tras periodos de entrenamiento unilateral15,16, no se puede afirmar con rotundidad que este aumento en la EC se deba únicamente a adaptaciones corticales.

Se ha sugerido que este aumento en la EC podría tener una relación causal con el incremento de fuerza experimentado por los miembros no entrenados17–21. Sin embargo, es importante destacar que una gran parte de los estudios incluidos no reportan cambios en la EC24–27, mientras que el aumento de fuerza en la extremidad no entrenada sí que ocurre tras todas las intervenciones incluidas, lo que sugiere que ambas variables podrían no estar relacionadas. Sin embargo, varios factores de dichos estudios podrían haber influido en la ausencia de cambio en la EC. Por ejemplo, la especificidad de la tarea en la que se pretenden medir posibles cambios neurales con respecto a la tarea utilizada durante el entrenamiento parece ser determinante a la hora de medir dichas adaptaciones31,32, por lo que en el estudio de Latella et al.27 la ausencia de cambio en la EC podría ser consecuencia de una falta de especificidad entre el ejercicio utilizado durante el entrenamiento (prensa de piernas, ejercicio multiarticular) y el ejercicio en el que posteriormente se midió la EC (extensión de rodilla, ejercicio monoarticular). En el caso de Manca et al.24 reportan un aumento de fuerza en el miembro no entrenado de un 6,4%, una magnitud que puede parecer discreta en comparación con los aumentos de otros de los estudios incluidos en esta revisión17–21,23. Este pequeño aumento en la fuerza de la extremidad no entrenada podría haber limitado los cambios en la EC del músculo testado puesto que, como sugieren los autores, el aumento de fuerza también podría ser consecuencia de una mejora en la activación de otros músculos estabilizadores de la muñeca. Otro de los estudios en los cuales no se dieron cambios en la EC tras un periodo de entrenamiento de fuerza unilateral es el estudio de Urbin et al.26. En este únicamente se sometió a pruebas a 4 individuos, por lo que esta escasa muestra podría haber provocado que los posibles cambios en el tracto corticoespinal hubieran pasado desapercibidos. Finalmente, en el caso de Coombs et al.25 la única posible explicación sería el escaso número de sesiones realizadas, sin embargo, tradicionalmente se ha sugerido que las adaptaciones neurales son aquellas responsables del aumento de la fuerza tras las primeras sesiones de entrenamiento, además de que en tan solo 9 sesiones reportan aumentos de fuerza de entre un 10% y un 15%.

Sin embargo, aunque los factores anteriormente comentados podrían haber afectado a la ausencia de cambio en la EC, también es probable que la ausencia de cambio en estos estudios esté sugiriendo una posible falta de relación funcional entre el aumento de fuerza en la extremidad no entrenada y el incremento en la EC que gobierna dicha extremidad. De hecho, en 2 de los 6 estudios en los que se da un aumento en alguna de las medidas de EC obtenidas, los resultados sugieren que esta podría no estar relacionada con los aumentos de rendimiento17,23. Un claro ejemplo de esto es el estudio de Kidgell et al.17 en el que se incluyeron 3 grupos, un grupo control, otro grupo que entrenó concéntricamente y otro grupo que entrenó excéntricamente. Los resultados mostraron que el grupo que realizó contracciones excéntricas demostró una mayor mejora de rendimiento frente al grupo concéntrico, tanto en la CVM (43% vs 11%), como en el torque máximo isocinético concéntrico (49% vs 28%) y excéntrico (47% vs 14%), lo que concuerda con hallazgos previos que muestran un mayor efecto cruzado cuando el entrenamiento se basa en contracciones excéntricas33. Sin embargo, aunque la EC se midió durante contracciones isométricas, concéntricas y excéntricas, el único aumento significativo de todas las medidas de EC tomadas fue aquel obtenido durante contracciones excéntricas en el grupo que entrenó con contracciones excéntricas. Este hecho, aunque ciertamente sugiere cierta especificidad entre la situación en la que se mide la EC y el movimiento entrenado, pone en evidencia que el grupo que entrenó con contracciones excéntricas, el cual también obtuvo mejoras en el rendimiento isométrico y concéntrico de la extremidad no entrenada, no experimentó ningún cambio en la EC medida en dichas situaciones. Asimismo, también el grupo que entrenó con contracciones concéntricas obtuvo mejoras en la fuerza máxima aplicada durante contracciones concéntricas en el miembro no entrenado, sin ningún tipo de cambio en la EC medida en dicha situación.

Otro ejemplo de la incongruencia existente entre los cambios en la EC y las mejoras de fuerza del miembro no entrenado lo aporta el estudio de Zult et al.23. En este estudio 2 grupos llevaron a cabo un entrenamiento basado en flexiones dinámicas de muñeca contra una resistencia equivalente al 60% de 1RM. A uno de los grupos se le colocó un espejo entre ambas muñecas de tal forma que el sujeto podía ver reflejada la imagen de la extremidad entrenada, generando así la ilusión de movimiento en la extremidad en reposo, mientras que el otro grupo no obtuvo feedback visual de ningún tipo. Los resultados muestran cómo ambos grupos experimentaron aumentos similares en la excitabilidad de la M1 no entrenada medida durante contracción del miembro entrenado. Sin embargo, los datos relativos al aumento de fuerza de la extremidad no entrenada muestran que el grupo que entrenó con espejo obtuvo mayores mejoras (61% vs 34%), lo que muestra que esta mayor transferencia de rendimiento a la extremidad no entrenada no estuvo acompañada de una mayor adaptación en la excitabilidad de la M1 no entrenada.

En esta misma línea, tan solo 2 estudios han reportado análisis de correlación entre los datos relativos a la fuerza y los relativos a la EC con cierta controversia en los resultados20,21. En el caso de Kidgell et al.20 reportaron una correlación moderada (r=0,57, p=0,04) entre el aumento de fuerza en la extremidad no entrenada y la EC medida durante contracción de dicha extremidad, mientras que en el caso de Hortobagyi et al.21 observaron una ausencia de correlación (r=0,20, p=0,293) entre ambas variables cuando la EC se medía durante el reposo. El resto de los estudios incluidos en esta revisión no reporta ninguna medida de correlación entre los datos relativos a la fuerza y los relativos a la EC, lo que sugiere que ninguna correlación estadística fue encontrada. También es importante destacar que en el caso de Hortobagyi et al.21 sí que observaron cierta correlación entre el aumento de fuerza de la extremidad no entrenada y el aumento de la amplitud de los PME obtenidos tras la estimulación de la M1 no entrenada durante contracción de la extremidad entrenada. Puesto que la medición de la EC en esta situación no es muy específica con respecto a la situación en la que se da un cambio en el rendimiento, lo que sugiere probablemente esta correlación es que cuanto mayor es la actividad de la M1 «en reposo», como consecuencia de la contracción del miembro que entrena (ipsilateral), y por tanto mayor el tamaño de los PME obtenidos, mayor es el estímulo que está recibiendo dicho hemisferio (no únicamente la M1, ni únicamente las estructuras testadas por un pulso simple de EMT), por lo que podría esperarse un mayor grado de mejora en el miembro no entrenado.

Por tanto, es posible que el efecto cruzado no se deba exclusivamente a adaptaciones localizadas específicamente en la M1 ipsilateral y que, efectivamente, los cambios puedan darse en otras zonas de la corteza cerebral ipsilateral con conexiones directas o indirectas con la M134 o incluso a nivel espinal35. De hecho, zonas como el área motora suplementaria, las regiones sensitivas, la corteza prefrontal, premotora, cingulada y la parietal o el cerebelo han demostrado cierta activación bilateral durante contracciones unilaterales36, por lo que dicha activación cruzada de forma repetida podría derivar en adaptaciones crónicas. En esta línea se encuentran los resultados de Farthing et al.9, los cuales observaron que un entrenamiento unilateral del flexor ulnar del carpo provocó un aumento de fuerza en la extremidad no entrenada de un 47,1%, junto con un cambio en el patrón de activación cortical durante la ejecución del ejercicio medido con resonancia magnética funcional. Concretamente, los resultados tras el entrenamiento mostraron una mayor activación durante contracción del miembro no entrenado del córtex sensorio motor contralateral y las regiones del lóbulo temporal ipsilateral, zonas relacionadas con el aprendizaje motor37. Estos resultados confirman la posibilidad de que las adaptaciones que subyacen al aumento de fuerza en la extremidad no entrenada pudieran deberse a cambios en otras zonas distintas del córtex relacionadas con la planificación del acto motor34,38. Sin embargo, se necesita más investigación con el fin de poder localizar otras posibles zonas de adaptación distintas a la M1.

Por otro lado, es posible que se den otras adaptaciones en estructuras de la M1 distintas de aquellas relacionadas con la generación de PME tras un pulso simple con EMT. Por ejemplo, posibles cambios en el balance excitatorio-inhibitorio de los circuitos intracorticales de la M1, a través de disminuciones en la excitabilidad de las interneuronas inhibitorias GABAérgicas, puedan estar influyendo también en el efecto cruzado del entrenamiento unilateral. De hecho, parece existir evidencia que demuestra cierta reducción de la inhibición intracortical tras periodos de entrenamiento de fuerza unilateral17,18, tanto en el hemisferio entrenado como en el no entrenado, lo que sugiere que cambios en la eficacia sináptica entre interneuronas inhibitorias y neuronas corticoespinales podrían estar influyendo en el aumento de fuerza.

Ahora bien, los resultados de la presente revisión muestran una gran variabilidad en la metodología utilizada para medir cambios en la EC, por lo que no se puede descartar que la ausencia de cambios en la EC pueda deberse a aspectos metodológicos en la medición de esta variable. Tal y como previamente se ha desglosado en los resultados, una de las principales variaciones en la medición de la EC es la situación en la que se mide. Se ha sugerido previamente que para detectar posibles adaptaciones neurofisiológicas tras un entrenamiento, la tarea en la cual se llevan a cabo las medidas debe ser similar, si no igual, a la tarea llevada a cabo durante el entrenamiento31,32.

Por tanto, parece lógico que las medidas sobre EC deban ser tomadas durante contracción del músculo en el cual se pretenden observar los posibles cambios, ya que de esta forma las estructuras de la M1 testadas se encuentran en una situación similar a aquella en la que se ha demostrado un aumento de rendimiento. Por otro lado, testar la EC del hemisferio no entrenado durante contracción del hemisferio entrenado puede ser una muestra del nivel de activación cruzada que se está dando en el hemisferio supuestamente inactivo, reflejando así el estímulo de entrenamiento que dicho hemisferio (la M1 ipsilateral u otras zonas con influencia sobre la M1 ipsilateral) está recibiendo. Sin embargo, esta situación, aunque puede ser útil para medir posibles cambios en el grado de activación cruzada, y por tanto en el estímulo de entrenamiento que recibe el hemisferio no entrenado, se aleja de la situación concreta en la que se está midiendo un cambio de rendimiento. Por otra parte, sería interesante determinar si la especificidad únicamente afecta al ejercicio y al tipo de contracción, o si también puede tener cierto efecto la intensidad de contracción durante la que se mide la EC, ya que todos los estudios incluidos realizan curvas de reclutamiento, o incluso medidas a una intensidad de estimulación única, durante contracciones de muy baja intensidad (10% CVM o 5% de la raíz media cuadrática de la EMG máxima)17–20,24–27. Por otro lado, la comparación de los resultados puede resultar complicada si las medidas sobre las cuales se basan los posibles cambios en la EC no son similares, habiendo estudios que reportan los cambios de la amplitud de los PME tomados a distintas, o incluso a una única intensidad de estimulación, mientras que otros reportan medidas como la pendiente pico, la V50 o la el punto más alto de la curva obtenida tras realizar la ecuación sigmoidal no lineal de Bolztmann18–20.

En definitiva, parece existir cierta controversia en los resultados en relación con el aumento de la EC en el hemisferio no entrenado tras el entrenamiento de fuerza unilateral. El 60% de los estudios encuentra un aumento en la EC de la M1 no entrenada, mientras que el 40% no encuentra cambios significativos en dicho parámetro. Además, los resultados sugieren que rendimiento y cambios en la EC podrían no estar relacionados. Por tanto, aunque no se puede descartar que la ausencia de cambio en la EC pueda deberse a variaciones o limitaciones metodológicas de algunos estudios, tampoco parece incoherente pensar que las adaptaciones que subyacen al efecto cruzado del entrenamiento de fuerza unilateral puedan deberse a cambios en otras zonas del hemisferio no entrenado relacionadas con la planificación del movimiento, o incluso a cambios en estructuras de la M1 distintas de las que determinan/afectan el tamaño de los PME obtenidos con un pulso simple de EMT. Para concluir, la influencia del entrenamiento unilateral crónico sobre la EC del hemisferio no entrenado sigue siendo dudosa. Es por ello que futuras investigaciones deberían ahondar en esta cuestión mediante metodologías que aboguen por una mayor especificidad en las condiciones de medición y una mayor homogeneidad y detalle en las medidas obtenidas, así como posibles análisis de correlación entre los aumentos de fuerza y los cambios en la EC, con el fin de determinar una posible relación funcional.

Este estudio ha sido financiado por el Ministerio Español de Economía, Industria y Competitividad (referencia del proyecto: PSI2015-71061-P).

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.