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© Thomson Reuters, Journal Citation Reports, 2016

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Enferm Infecc Microbiol Clin 2017;35:617-23 - DOI: 10.1016/j.eimc.2016.02.024
Original
Prevalencia de la eosinofilia y factores relacionados en los viajeros e inmigrantes de la red +REDIVI
Eosinophilia prevalence and related factors in travel and immigrants of the network +REDIVI
Núria Serre-Delcora,, , , Begoña Treviñoa, Begoña Mongeb, Fernando Salvadorc, Diego Torrusd, Belén Gutiérrez-Gutiérreze, Rogelio López-Vélezb, Antoni Soriano-Arandesa, Elena Sulleiroc, Josune Goikoetxeaf, Jose A. Pérez-Molinab, Grupo de trabajo de +REDIVI
a Unitat de Salut Internacional i Medicina Tropical Vall d’Hebron-Drassanes, PROSICS, Barcelona, España
b Servicio de Enfermedades Infecciosas, Hospital Ramón y Cajal, Madrid, España
c Servicio de Enfermedades Infecciosas, Hospital Universitario Vall d’Hebron, PROSICS, Barcelona, España
d Hospital General Universitario de Alicante, Alicante, España
e Hospital Universitario Virgen de la Macarena, Sevilla, España
f Hospital Universitario Cruces, Barakaldo, Bizkaia, España
Recibido 07 diciembre 2015, Aceptado 19 febrero 2016
Resumen

Algunas enfermedades infecciosas han adquirido más relevancia por el aumento de los movimientos poblacionales. La eosinofilia es un hallazgo frecuente en inmigrantes y en viajeros. Una de las causas más frecuentes de eosinofilia es la infección por helmintos y algunos protozoos intestinales.

El objetivo de este trabajo es describir las características epidemiológicas de los casos con eosinofilia y su asociación con la presencia de parásitos en la red de datos REDIVI.

Se trata de un estudio observacional multicéntrico prospectivo, donde se incluyen los casos diagnosticados de eosinofilia registrados en la Red cooperativa para el estudio de las infecciones importadas por viajeros e inmigrantes (+REDIVI) desde enero de 2009 hasta diciembre de 2012.

Se registraron en la red un total de 5.255 episodios durante el periodo de estudio, y la eosinofilia fue un hallazgo en el 8,1 al 31,3% de los casos (dependiendo del tipo migratorio). Fueron hombres el 60,2%, con una mediana de 31,0años, inmigrantes el 72,4% y asintomáticos el 81,2%. Los parásitos más frecuentemente identificados fueron S.stercoralis (34,4%), Schistosoma sp. (11,0%) y uncinarias (8,6%). Existía asociación entre eosinofilia y presencia de parásitos para todos los helmintos (excepto para larva migrans cutánea). La sintomatología y la duración del viaje no determinaron significativamente la presencia de eosinofilia.

Ante una eosinofilia en una persona que ha vivido en zonas endémicas de helmintiasis es aconsejable realizar estudios dirigidos para su diagnóstico, independientemente del tipo migratorio, la duración de la estancia o la presencia de sintomatología.

Abstract

The population movements during the last decades have resulted in a progressively increasing interest in certain infectious diseases. Eosinophilia is a common finding in immigrants and travellers. One of the most common causes of eosinophilia is helminth infection, and some intestinal protozoa.

The aim of this paper is to describe the epidemiological characteristics of cases with eosinophilia and its association with the presence of parasites in the REDIVI data network.

This is a multicentre prospective observational study that includes patients diagnosed with eosinophilia registered in the cooperative network for the study of infectious diseases in travellers and immigrants (+REDIVI) from January 2009 to December 2012.

A total of 5,255 episodes were recorded in the network during the study period, and eosinophilia was observed in 8.1-31.3% of cases (depending on the immigration group). There were 60.2% men, with a median age of 31years. There were 72.4% immigrants, and 81.2% were asymptomatic. The most commonly identified parasites were S.stercoralis (34.4%), Schistosoma sp. (11.0%), and hookworm (8.6%). The relationship between eosinophilia and parasite infection was significant for all helminths (except for cutaneous larva migrans). The symptoms and duration of the journey did not significantly determine the presence of eosinophilia.

In the case of eosinophilia in a person who has lived in helminth endemic areas, it is advisable to carry out targeted studies to diagnose the infection, regardless of immigration type, length of stay, or the presence of symptoms.

Palabras clave
Inmigrantes, Medicina de los viajes, Medicina tropical, Red, Eosinofilia
Keywords
Immigrants, Travel medicine, Tropical medicine, Network, Eosinophilia
Introducción/Objetivos

En los últimos años algunas enfermedades infecciosas han adquirido más relevancia por el aumento de los movimientos poblacionales. Según datos del Instituto Nacional de Estadística de España, durante el primer trimestre de 2015 se produjeron 2.758.000 viajes de españoles al extranjero, siendo el 46% por turismo, el 27% para visitar familiares y el 23% por trabajo o negocios1. Además, la situación económica empobrecida o los conflictos bélicos en algunos países conllevan un aumento global de movimientos migratorios en el mundo hacia países más favorecidos. La encuesta nacional española sobre inmigración estimó que en el año 2013 un total de 5.118.112 personas residentes en España (11% de la población) eran nacidas en el extranjero2.

Los valores que definen la eosinofilia pueden variar en diversos estudios, pero normalmente oscilan entre ≥450-600 eosinófilos/mm33-5. Esta alteración analítica es un hallazgo frecuente en inmigrantes: entre el 12 y el 27% según las diferentes publicaciones5-8. En viajeros, la prevalencia de eosinofilia es un poco menor: entre el 5 y el 9%9,10. Una de las causas más frecuentes de eosinofilia, especialmente en población inmigrante, es la infección por helmintos y algunos protozoos intestinales (Dientamoeba fragilis y Cystoisospora belli)4.

Los helmintos son parásitos prevalentes en todo el mundo, pero afectan especialmente las zonas empobrecidas del planeta, especialmente en el trópico. Los más comunes son los geohelmintos: Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura y las uncinarias (Ancylostoma duodenale y Necator americanus). Las personas infectadas por estos helmintos permanecen frecuentemente asintomáticas, pero en el caso de los niños puede afectar al crecimiento y al desarrollo cognitivo11. La estrongiloidiasis es otra helmintiasis importante que puede perdurar durante años en el propio huésped dada su capacidad de autoinfección y multiplicación, y aunque normalmente no da síntomas, puede llegar a ser una amenaza vital en caso de hiperinfestación en inmunodeprimidos12. Otra helmintiasis importante es la esquistosomiasis. Sin tratamiento, la esquistosomiasis urinaria puede llegar a producir carcinoma escamoso y la esquistosomiasis intestinal hepatoesplenomegalia e hipertensión portal11. Las filariosis son otra helmintosis relevante, aunque la prevalencia de estas parece haber disminuido tras la instauración de los programas de tratamiento en masa13.

El objetivo de este trabajo es describir las características epidemiológicas de los casos con eosinofilia y su asociación con la presencia de parásitos en la red de datos REDIVI.

Material y métodos

Estudio observacional multicéntrico prospectivo en el que se incluyen los casos diagnosticados de eosinofilia registrados en la Red cooperativa para el estudio de las infecciones importadas por viajeros e inmigrantes (+REDIVI) desde enero de 2009 hasta diciembre de 2012. En esta red se realiza una recogida de datos en diversos centros españoles que permite conocer y cuantificar la patología importada, su origen geográfico, el tipo de paciente que la padece y su patrón temporal. Estos datos no se pueden vincular a un individuo porque están codificados y solo cada centro puede descifrar la información de la base de datos para sus propios casos. La red se creó en enero de 2009, está coordinada desde el Hospital Ramón y Cajal y en diciembre de 2012 contaba con la participación de 17 centros.

Las variables a estudio fueron: sexo, fecha de nacimiento, país de nacimiento, tipo migratorio, país de origen/destino, fecha de llegada del proceso migratorio/viaje, duración del viaje, fecha de visita, motivo de consulta y diagnósticos. Estos datos son obligatorios para el registro en la base de datos, así como los datos del proceso clínico, epidemiológico y de enfermedades, de acuerdo con un protocolo estandarizado. Se consideraron 4 formas de movimiento poblacional: inmigrantes, inmigrantes establecidos en España que visitan su país de nacimiento (VFR: visiting friends and relatives), viajeros y VFR-viajeros (hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, que viajan al país de sus progenitores/parejas). Para la definición de eosinofilia se consideró la utilizada en cada uno de los centros participantes para establecer el diagnóstico. Esto fue así porque no hay una definición estándar de eosinofilia, y el rango de los parámetros considerados como normales puede variar de un centro a otro. Además, hay poblaciones en las que las cifras de referencia que se utilizan en los hospitales españoles no se ajustan a sus parámetros biológicos (p.ej., africanos subsaharianos). En general, las cifras más habitualmente utilizadas fueron un número absoluto de eosinófilos mayor de 500/mm3 o, en términos relativos, mayor del 7%.

Se consideraron como parásitos responsables de la eosinofilia los helmintos y los protozoos Dientamoeba fragilis y Cystoisospora belli. El protocolo más habitual de estudio de la eosinofilia se expone en la tabla 1. Las técnicas microscópicas o serológicas pueden variar de un centro a otro en función de los recursos accesibles y la experiencia de cada laboratorio.

Tabla 1.

Protocolo de estudio de la eosinofilia parasitaria

• Coproparasitológico seriado (3 muestras): técnicas de concentración (formol-éter) 
• Búsqueda de protozoos intestinales en diarreas agudas: examen microscópico de heces en fresco 
• Estudio de larvas en heces: cultivo con carbón vegetal o placa de agar 
• Uroparasitológico en los casos que procedan de zonas endémicas de Schistosoma haematobium: examen microscópico en fresco de muestra concentrada 
• Hemoparasitológico para el estudio de filarias sanguíneas o en los casos que procedan de zonas endémicas: examen microscópico de leucoconcentración con saponina o gota-extensión 
• Estudio de filarias cutáneas en el caso de prurito crónico en personas que procedan de zonas endémicas de Onchocerca volvulus: examen microscópico de pellizco cutáneo (biopsia exangüe) 
• Búsqueda de huevos de Enterobius vermicularis en caso de prurito anal: test de Graham 
• Estudio de parásitos en esputo en caso de clínica respiratoria: examen microscópico en fresco, tinción de Ziehl-Neelsen o tinción de auramina 
• Radiografía de tórax. Valorar individualmente otras pruebas de imagen 
• En caso de resultado negativo para todos los exámenes parasitológicos, serologíasa: Echinococcus granulosus IgG (enzimoinmunoanálisis-EIA o hemaglutinación indirecta-HAI), Fasciola hepatica IgG+IgM (EIA o HAI), Taenia solium IgG (EIA), Toxocara cani IgG (EIA), Onchocerca volvulus IgG, IgG1, IgG2, IgG3, IgG4 (EIA), Wuchereria bancrofti/Brugia malayi IgG, IgG1, IgG2, IgG3, IgG4 (EIA), Strongyloides stercoralis IgG (EIA), Schistosoma mansoni (EIA) y Trichinella spiralis (EIA) 
a

Según historia geoepidemiológica.

El estudio fue aprobado por el comité de ética (CEIC) del Hospital Vall d’Hebron de Barcelona y fue dirigido de acuerdo con las guías de buena práctica clínica.

Para la descripción de los datos se usaron medidas de distribución, tendencia central (media o mediana en caso de que la desviación típica fuera >20%) y dispersión (desviación típica y rango intercuartílico). Las variables cualitativas se compararon utilizando el test de chi-cuadrado o el test exacto de Fisher exacto para muestras pequeñas. El análisis del riesgo se calculó con razones de prevalencia y su intervalo de confianza del 95%. Para comparar variables continuas se usó el test de la t de Student. El análisis estadístico se realizó con el programa SPSS 21.00®.

Resultados

Se registraron un total de 5.255 casos en la red REDIVI en el periodo del estudio, y la eosinofilia fue un hallazgo analítico en 1.331 (25,3%).

De los casos con eosinofilia (1.331), fueron hombres 801 (60,2%), con una mediana de 31,0años (IQR: 22,0-40,0), inmigrantes 963 (72,4%) y asintomáticos 1.081 (81,2%). Existía inmunosupresión en 33 (2,5%), siendo por VIH en 30 (90,9%), por fármacos en uno (3,0%) y por otros motivos en 2 (6,1%) (tablas 2 y 3). Las áreas geográficas de nacimiento fueron: América, 589 (44,3%); África, 375 (28,2%); Asia, 238 (17,9%), y Europa, 129 (9,7%). Los países de nacimiento más frecuentes fueron: Bolivia, 373 (28,0%); Pakistán, 133 (10,0%); Guinea Ecuatorial, 131 (9,8%), y España, 115 (8,6%) (tabla 4).

Tabla 2.

Distribución eosinofilia según el tipo de migración

  Total  Inmigrantes  VFR inmigrantes  Viajeros  VFR viajeros 
Casos  5.255 (100%)  3.078 (58,6%)  788 (15,0%)  1.306 (24,9%)  83 (1,6%) 
Eosinofilia  1.331 (25,3%)  963 (31,3%)  242 (30,7%)  106 (8,1%)  20 (24,1%) 
Con eosinofilia y parásitos  887/1.331 (66,6%)a  642/963 (66,7%)a  173/242 (71,5%)a  62/106 (58,5%)a  10/20 (50,0%)a 
Con eosinofilia y poliparasitosis  180/1.331 (13,5%)a  145/963 (15,1%)a  28/242 (11,6%)a  5/106 (4,7%)a  2/20 (10,0%)a 
Sin eosinofilia y parásitos  295/3.924 (7,5%)  161/2.115 (7,6%)  45/546 (8,2%)  84/1.200 (7,0%)  5/63 (7,9%) 
Sin eosinofilia y poliparasitosis  39/3.924 (1,0%)  28/2.115 (1,3%)  7/546(1,3%)  4/1.200(0,3%)  0/63 (0,0%) 

VFR: inmigrantes establecidos en España que visitan su país de nacimiento; VFR-viajeros: hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, que viajan al país de sus progenitores/parejas.

a

Existe asociación estadísticamente significativa entre eosinofilia y presencia de parásitos/poliparasitosis para cada uno de los grupos migratorios, p<0,05.

Tabla 3.

Comparación de las características epidemiológicas y clínicas según la presencia de eosinofilia

  Total (5.255)Inmigrantes (3.078)VFR (788)Viajeros (1.306)VFR-viajeros (83)
  E (1.331)  No E (3.924)  E (963)  No E (2.115)  E (242)  No E (546)  E (106)  No E (1.200)  E (20)  No E (63) 
Edad (años), mediana (IQR)  31,0 (22-40)  33,0 (27-42)  30,0 (21-33)  33,0 (26-41)  37,0 (29-44)  36,0 (30-43)  33,0 (29-40)  33,0 (28-41)  6,0 (3-8)  7,0 (2-29) 
Hombres, n (%)  801 (60,2)  1804 (46,5)  594 (61,7)  1998 (47,2)  136 (56,2)  246 (45,1)  61 (57,5)  547 (45,6)  10 (50)  33 (52,4) 
Tiempo de residencia (años), mediana (IQR)  3,0 (0-6)  5,0 (2-7)  7,0 (5-9)  7,0 (4-10) 
Duración del viaje (días), mediana (IQR)  30,0 (30-60)  30,0 (30-90)  47,5 (18-180)  30,0 (15-150)  165,0 (60-540)  45,0 (24-90) 
Asintomáticos, n (%)  1.081 (81,2)  2.301 (58,7)  823 (85,5)  1.543 (73,0)  192 (79,3)  303 (55,5)  48 (45,3)  1.433 (36,1)  18 (90,0)  23 (36,5) 
Inmunosupresión, n (%)  33 (2,5)  122 (3,1)  29 (3,0)  98 (4,6)  1 (0,9)  12 (2,2)  1 (0,9)  12 (1,0)  0 0  0 0 

E: eosinofilia; VFR: inmigrantes establecidos en España que visitan su país de nacimiento; VFR-viajeros: hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, que viajan al país de sus progenitores/parejas.

Tabla 4.

Países de nacimiento y procedencia más frecuentes de los casos según la presencia de eosinofilia

País de nacimiento, n (%)País de destino, n (%)
Eosinofilia  No eosinofilia  Eosinofilia  No eosinofilia 
Total (5.255)
Bolivia 373 (28,0)  Bolivia 1.130 (28,8)     
Paquistán 133 (10,0)  España 1.112 (28,3)     
Guinea Ecuatorial 131 (9,8)  Guinea Ecuatorial 270 (6,9)     
España 115 (8,6)  Ecuador 124 (3,2)     
Inmigrantes (3.078)
Bolivia 308 (32,0)  Bolivia 975 (46,1)     
Guinea Ecuatorial 110 (11,4)  Guinea Ecuatorial 163 (7,7)     
Paquistán 106 (11,0)  Senegal 103 (4,9)     
Ecuador 53(5,5)  Ecuador 88 (4,2)     
VFR (788)
Bolivia 65 (26,9)  Bolivia 155 (28,4)  Bolivia 68 (28,1)  Bolivia 155 (28,4) 
Ecuador 26 (10,7)  G Ecuatorial 107 (19,6)  Paquistán 27 (11,2)  Guinea Ecuatorial 104 (19,0) 
Guinea Ecuatorial 21 (8,7)  Ecuador 36 (6,6)  Ecuador 26 (10,7)  Ecuador 36 (6,6) 
Paquistán 27 (11,2)  Nigeria 25 (4,6)  Guinea Ecuatorial 20 (8,3)  Nigeria 27 (4,9) 
Viajeros (1.306)
España 95 (89,6)  España 1.066 (88,8)  India 8 (7,5)  India 139 (11,6) 
Alemania 2 (1,9)  Francia 33(2,8)  Tailandia 8 (7,5)  Senegal 63 (5,1) 
  Italia 30 (2,5)  Ghana 6 (5,7)  Tailandia 55 (4,6) 
  Alemania 12 (1,0)  Senegal 5 (4,7)  Brasil 43 (3,6) 
VFR-viajeros (83)
España 20 (100)  España 46 (73,0)  Paquistán 11(55,0)  Guinea Ecuatorial 17 (27,0) 
  Francia 5 (7,9)  Guinea Ecuatorial 2 (10,0)  India 6 (9,5) 
  Alemania 4 (6,3)    Senegal 5 (7,9) 
  Bulgaria/Italia 2 (3,2)    Nigeria/Bolivia 4 (6,3) 

VFR: inmigrantes establecidos en España que visitan su país de nacimiento; VFR-viajeros: hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, que viajan al país de sus progenitores/parejas.

La mayoría de los pacientes con eosinofilia no presentaban sintomatología (1.081; 81,2%) y explicaban más de un motivo de consulta (66; 5,0%). Los motivos de consulta más frecuentes fueron: alteraciones analíticas, 619 (46,5%); examen de salud, 506 (38,0%); sintomatología gastrointestinal, 105 (7,9%); cutánea, 61 (4,6%), y síndrome febril, 27 (2,0%) (tabla 5). Se diagnosticó alguna parasitosis en 887 (66,6%) e infección por más de un parásito en 180 (13,5%). Los parásitos más frecuentemente identificados fueron: S.stercoralis, 458 (34,4%); Schistosoma sp., 147 (11,0%); uncinarias, 115 (8,6%); larva migrans visceral, 94 (7,1%), T.trichiura, 75 (5,6%); A.lumbricoides, 35 (2,6%); E.vermicularis, 22 (1,7%); H.nana, 21 (1,6%); O.volvulus, 16 (1,2%); Loa-loa, 10 (0,8%), y larva migrans cutánea (LMC), 8 (0,6%). Existía asociación entre eosinofilia y presencia de parásitos (p<0,05), excepto para LMC (p=0,488) y Dientamoeba fragilis (p=0,973) (tabla 6). La duración del viaje fue superior en los casos con eosinofilia, especialmente en los VFR-viajeros, pero las diferencias no fueron estadísticamente significativas (VFR, p=0,468; viajeros, p=0,663; VFR-viajeros, p=0,627). Existía asociación entre el tiempo de residencia y eosinofilia en los inmigrantes (inmigrantes, p<0,001; VFR, p=0,164).

Tabla 5.

Motivos de consulta según la presencia de eosinofilia

  Total (5.255) n (%)Inmigrantes (3.078) n (%)VFR (788) n (%)Viajeros (1.306) n (%)VFR-viajeros (83) n (%)
  E (1.331)  No E (3.924)  E (963)  No E (2.115)  E (242)  No E (546)  E (106)  No E (1.200)  E (20)  No E (63) 
Alteraciones analíticas  619 (46,5)  358 (9,1)  451 (46,8)  307 (14,5)  128 (52,9)  26 (4,8)  25 (23,6)  24 (2,0)  15 (75,0)  1 (1,6) 
Exámenes de salud  506 (38,0)  1.967 (50,1)  408 (42,4)  1.251 (59,1)  69 (28,5)  281 (51,5)  26 (24,5)  413 (34,4)  3 (15,0)  22 (34,9) 
Sintomatología gastrointestinal  105 (7,9)  572 (12,5)  45 (4,7)  19 (5,3)  27 (11,2)  63 (11,5)  32 (30,2)  383 (31,9)  1 (5,0)  15 (9,5) 
Sintomatología cutánea  61 (4,6)  200 (5,1)  36 (3,7)  10 (2,9)  10 (4,1)  6 (4,2)  14 (13,2)  112 (9,3)  1 (5,0)  3 (4,8) 
Síndrome febril  27 (2,0)  576 (14,7)  9 (0,9)  15 (9,3)  10 (4,1)  5 (3,0)  8 (7,5)  241 (20,1)  0 (0)  10 (30,2) 

alteraciones analíticas: derivados por presentar alteraciones en analíticas realizadas en otro centro (eosinofilia, anemia, protozoos intestinales…); exámenes de salud: casos asintomáticos que solicitan una revisión de salud; VFR: inmigrantes establecidos en España que visitan su país de nacimiento; VFR-viajeros: hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, que viajan al país de sus progenitores/parejas;.

Tabla 6.

Parásitos más frecuentes

Parásitos  Total 5.255
Inmigrantes 3.078
VFR-inmigrantes 788
Viajeros 1.306
VFR-viajeros 83
Casos (%) 
Con eosinofilia (1.331)
Inmigrantes 963
VFR-inmigrantes 242
Viajeros 106
VFR-viajeros 20
Casos (%) 
pa 
S. stercoralis  502 (9,5)  458 (34,4)  p<0,001 
Inmigrantes  363 (11,8)  327 (34,0)  p<0,001 
VFR  115 (14,6)  109 (45,0)  p<0,001 
Viajeros  21 (1,6)  19 (17,6)  p<0,001 
VFR-viajeros  3 (3,6)  3 (15,0)  p=0,012 
Schistosoma sp.  237 (4,5)  147 (11,0)  p<0,001 
Inmigrantes  147 (4,8)  100 (10,4)  p<0,001 
VFR  32 (4,1)  21 (8,7)  p<0,001 
Viajeros  50 (4,4)  26 (24,5)  p<0,001 
VFR-viajeros 
S. mansoni  47 (0,9)  34 (2,6)  p<0,001 
Inmigrantes  34 (1,1)  23 (2,4)  p<0,001 
VFR  9 (1,1)  7 (2,9)  p=0,005 
Viajeros  4 (0,3)  4 (3,8)  p<0,001 
VFR-viajeros 
S. haematobium  40 (0,8)  28 (2,1)  p<0,001 
Inmigrantes  32 (1,0)  23 (2,4)  p<0,001 
VFR  1 (0,1)  1 (0,4)  p=0,307 
Viajeros  7 (0,5)  4 (3,8)  p=0,001 
VFR-viajeros 
Anquilostoma  134 (2,5)  115 (8,6)  p<0,001 
Inmigrantes  103 (3,3)  91 (9,4)  p<0,001 
VFR  26 (3,3)  21 (8,7)  p<0,001 
Viajeros  5 (0,4)  3 (2,8)  p=0,005 
VFR-viajeros 
Trichuris trichiura  105 (2,0)  75 (5,6)  p<0,001 
Inmigrantes  89 (2,9)  66 (6,9)  p<0,001 
VFR  12 (1,5)  7 (2,9)  p=0,037 
Viajeros  3(0,2)  1(0,9)  p=0,224 
VFR-viajeros  1 (1,2)  1 (5,0)  p=0,241 
Ascaris lumbricoides  76 (1,4)  35 (2,6)  p<0,001 
Inmigrantes  56 (1,8)  28 (2,9)  p=0,002 
VFR  10 (1,3)  5 (2,1)  p=0,183 
Viajeros  7 (0,5)  2 (1,9)  p=0,105 
VFR-viajeros  3 (3,6)  p=1,0 
Hymenolepis nana  42 (0,8)  21 (1,6)  p<0,001 
Inmigrantes  34 (1,1)  20 (2,1)  p<0,001 
VFR  5(0,6)  1 (0,4)  p=1,0 
Viajeros  2(0,2)  p=1,0 
VFR-viajeros  1 (1,2)  p=1,0 
Enterobius vermicularis  29 (0,6)  22 (1,7)  p<0,001 
Inmigrantes  17 (0,6)  13 (1,3)  p<0,001 
VFR  8(1,0)  5 (2,1)  p=0,063 
Viajeros 
VFR-viajeros  4 (4,8)  4 (20,0)  p<0,003 
Larva migrans cutánea  39 (0,7)  8 (1,7)  P=0,488 
Inmigrantes  3 (0,1)  2 (0,2)  p=0,232 
VFR  2 (0,3)  1 (0,4)  p=0,520 
Viajeros  34 (2,6)  5 (4,7)  p=0,189 
VFR-viajeros 
D. fragilis y C. belli  20 (0,4)  5 (0,4)  p=0,973 
Inmigrantes  8 (0,3)  4 (0,4)  p=0,267 
VFR  2 (0,3)  1(0,4)  p=0,520 
Viajeros  9 (0,7)  p=1,0 
VFR-viajeros  1(1,2)  p=1,0 
Onchocerca volvulus  19 (0,4)  16 (1,2)  p<0,001 
Inmigrantes  15 (0,5)  14 (1,5)  p<0,001 
VFR  2(0,3)  1(0,4)  p=0,520 
Viajeros  2 (0,1)  1(0,9)  p=0,156 
VFR-viajeros 
Loa-loa  14 (0,3)  10 (0,8)  p<0,001 
Inmigrantes  13 (0,4)  10(1,0)  p=0,01 
VFR  1(0,1)  p=1,0 
Viajeros 
VFR-viajeros 
Parásitosb  1183 (22,4)  888 (66,7)  p<0,001 
Inmigrantes  803 (26,1)  643 (66,7)  p<0,001 
VFR  218 (27,7)  173 (71,5)  p<0,001 
Viajeros  146 (11,2)  62 (58,5)  p<0,001 
VFR-viajeros  15 (18,1)  10 (50,0)  p<0,001 

VFR: inmigrantes establecidos en España que visitan su país de nacimiento; VFR-viajeros: hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, que viajan al país de sus progenitores/parejas.

a

Se compara la presencia de parásitos entre los casos que tienen eosinofilia y los que no tienen eosinofilia.

b

Parásitos: helmintos y los protozoos intestinales Cystoisospora belli y Dientamoeba fragilis

Discusión

La eosinofilia es un hallazgo analítico muy frecuente en +REDIVI, predominando en hombres (p<0,001) e inmigrantes o VFR (p<0,001).

Inmigrantes y VFR

En nuestro estudio, la prevalencia de eosinofilia en inmigrantes y VFR (31%) fue superior a la observada en otros estudios en población inmigrante (9-27%)3,6,7,14-17. Estas diferencias podrían deberse a diferentes valores de referencia de la eosinofilia, a la zona de origen de la población de estudio (mayor en la población latinoamericana y subsahariana) y a los periodos de residencia (más prevalente en estudios donde los tiempos de residencia son más cortos).

Los periodos de residencia de los inmigrantes antes de ser visitados en una unidad de salud internacional (3 años) son largos en este estudio. Ello podría justificarse por las dificultades administrativas, laborales y culturales de la población de estudio18. Aunque no se han recogido estos datos en este trabajo, un estudio en Madrid en 988 inmigrantes mostró que un 72% de ellos estaban indocumentados6. Además, la falta de formación de algunos profesionales sanitarios en el manejo de la eosinofilia puede llegar a tener consecuencias graves para el individuo y para el sistema público de salud, por los altos costes que pueden representar las complicaciones de algunas helmintiasis16,19,20. Aunque muy poco probable, esta situación también puede aumentar el riesgo de transmisión local en Europa de algunas helmintiasis, como ha sido el caso de la esquistosomiasis en Córcega21. El periodo de residencia fue inferior en los inmigrantes con eosinofilia, lo que parece lógico dado que algunos geohelmintos que causan esta alteración pueden desaparecer espontáneamente. En el caso de los VFR, estas diferencias no se observan, probablemente porque han realizado visitas a su país de origen con posterioridad a la fecha de inmigración.

Los países de origen más frecuentes en los inmigrantes con eosinofilia fueron Bolivia, Pakistán y Guinea Ecuatorial. Estas no son las nacionalidades más prevalentes en España2. Sin embargo, los bolivianos son uno de los colectivos más frecuentes en los centros de salud internacional dado el aumento de casos de enfermedad de Chagas diagnosticados en España22. Además, Barcelona es la quinta ciudad de Europa con más población paquistaní, la mayoría de los cuales viven en el centro de Barcelona, muy próximos a uno de los centros que integra la REDIVI23. Por último, Guinea Ecuatorial fue una colonia española hasta 1968 y, a pesar de su independencia, ha mantenido estrechas relaciones con España24.

Al igual que en otros estudios, no se demostró asociación entre la sintomatología y la presencia de eosinofilia3. Se diagnosticaron parásitos en el 67-72% de los inmigrantes y VFR con eosinofilia. Este porcentaje varía del 29 al 77% en otros estudios, probablemente por el país de origen de los casos, el tipo de pruebas realizadas y el tiempo de residencia3,7,8,16,25. La poliparasitosis fue del 15%, variando del 4 al 45% en otros estudios3,8,17. Las parasitosis más frecuentes en los inmigrantes y VFR con eosinofilia fueron la estrongiloidiasis (34 y 45%, respectivamente) y la esquistosomiasis (Schistosoma sp. +S.mansoni +S.haematobium) (15 y 12%, respectivamente). Esta elevada prevalencia de estrongiloides y esquistosomas podría ser por el uso de técnicas serológicas con una elevada sensibilidad pero con la posibilidad de reacciones cruzadas con otras helmintiasis25,26. Además, en el caso de la esquistosomiasis, la serología puede permanecer positiva por tiempo indefinido tras el tratamiento25. Aunque estos no son los helmintos más prevalentes en el mundo, tienen una elevada relevancia por su potencial letalidad11,12. La prevalencia de Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura y las uncinarias fue baja en la red REDIVI. Sus tiempos de vida cortos, junto con los largos periodos de residencia de la población del estudio, podría explicar estos resultados12. Las filariasis fueron también poco frecuentes en inmigrantes y VFR (2,5 y 0,4%, respectivamente), ya que probablemente los programas de tratamiento masivo han disminuido su prevalencia a nivel mundial13, aunque la prevalencia de filarias puede ser superior (29%) en otros estudios cuando se priorizan las técnicas serológicas para su diagnóstico8. Sin embargo, estas técnicas pueden tener reacciones cruzadas con otras helmintiasis27.

Viajeros y VFR-viajeros

En el caso de los viajeros, la prevalencia de eosinofilia fue del 8%, siendo similar en otros estudios (8%) e inferior (5%) en los trabajos que consideraron como eosinofilia valores superiores (≥8%)9,10. En los VFR-viajeros la prevalencia de eosinofilia fue más elevada (24%), ya que probablemente estos se exponen con más frecuencia a las parasitosis durante su viaje28. La duración del viaje fue superior en los casos con eosinofilia, especialmente en los VFR-viajeros, pero las diferencias no fueron estadísticamente significativas. Probablemente el tamaño de la muestra no permitió demostrar esta asociación. Aun así, parece razonable afirmar que los hijos o cónyuges de los inmigrantes, nacidos en España, al viajar por un tiempo más prolongado se parasitan con mayor grado, por lo que merece la pena tener especial precaución en este grupo de viajeros.

En los viajeros y VFR-viajeros se diagnosticaron parásitos en un 50-59%, valor superior al observado en otros estudios (14-45%), lo que también podría explicarse por el uso creciente de las técnicas serológicas parasitarias9,10,29. La poliparasitosis estaba presente en el 5 al 10%, aunque este valor llegó a ser superior en otros estudios (17%)29. En los viajeros, la parasitosis más prevalente fue la esquistosomiasis (resultado similar al de otros estudios), seguida de la estrongiloidiasis9,29. Probablemente las actividades lúdicas más propias del mundo occidental (como los baños en ríos) son los factores de riesgo que más determinan las parasitosis en los viajeros. En los VFR viajeros la enterobiasis fue la parasitosis más prevalente. Al igual que en otros estudios, la presencia de filarias en estos tipos de viajeros es muy infrecuente10. Se demostró asociación entre eosinofilia y la mayor parte de parasitosis, aunque en algunos casos no fue significativa por la ausencia o el reducido número de casos.

Posibles limitaciones

La Red REDIVI recoge información de diversos centros de salud internacional o unidades de enfermedades infecciosas de España, aunque no todos los centros del Estado participan. Seis comunidades autónomas están representadas en el momento del estudio (Cataluña, Andalucía, Comunidad Valenciana, País Vasco, Andalucía y Castilla-La Mancha), siendo 4 de estas las que más población inmigrante acogen en España30.

Los valores de eosinofilia no están bien definidos en la literatura. En este estudio, cada centro los definió según criterios propios, aunque en más de un 75% de los casos se definió eosinofilia como >500/mm3 o >7%.

Los protocolos de estudio de la eosinofilia de los centros están basados en recomendaciones internacionales, pero pueden variar de un centro a otro, al estar adaptados a las posibilidades de cada lugar, en función de la experiencia en las técnicas microscópicas o la accesibilidad a algunas pruebas. Por otro lado, desconocemos si el protocolo pudo completarse en todos los casos, por lo que podría ser que el número de eosinofilias de causa parasitaria fuera menor a la real.

En conclusión, ante una eosinofilia en una persona que ha vivido en zonas endémicas de helmintiasis es aconsejable realizar estudios dirigidos para su diagnóstico, independientemente del tipo migratorio o de la presencia de sintomatología. Aunque la posibilidad de encontrar eosinofilia es significativamente mayor en inmigrantes, recién llegados (periodos de residencia inferiores a los 3 años), esta alteración analítica puede persistir posteriormente (>6años). La presencia de eosinofilia tiende a ser superior cuanto más larga es la duración del viaje, especialmente en VFR-viajeros. Cabe destacar que las parasitosis más frecuentemente diagnosticadas son la estrongiloidiasis y la esquistosomiasis, helmintiasis que sin un diagnóstico precoz pueden producir consecuencias graves para el individuo, altos costes para el sistema público de salud y riesgo de transmisión local en el país de acogida. La infección por helmintos puede ocurrir también con valores normales de eosinofilia, por lo que el cribado de helmintos debe realizarse a cualquier grupo migratorio, especialmente en inmigrantes y VFR, y en caso de existir eosinofilia realizar pruebas más exhaustivas.

Financiación

Este estudio cuenta con la colaboración del VI Plan Nacional de I+D+I 2008-2011, ISCIII-División General de Redes y Centros de Investigación Cooperativa, fondos FEDER y la Red de Investigación Cooperativa en Enfermedades Tropicales (RICET): RD12/0018/0019 y RD12/0018/0020.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Anexo 1
Miembros de la red +REDIVI

Hospital General de Albacete: María Martínez.

Hospital General Universitario de Alicante: Diego Torrús.

Hospital Basurto, Bilbao, Bizkaia: Miren Zuriñe Zuberu.

Hospital Cruces, Barakaldo, Bizkaia: Josune Goikoetxea.

Hospital San Cecilio, Granada: Rubén Gálvez.

Unitat de Salut Internacional Drassanes, PROSICS, Barcelona: Jordi Gomez, Antoni Soriano, Diana Pou, Begoña Treviño, Nuria Serre.

Hospital La Fe, Valencia: Eva Calabuig.

Hospital de Fuenlabrada, Madrid: José Manuel Ruiz Giardín.

Hospital de Guadalajara: Esteban Martín Echevarría.

Centro de Atención Primaria Guayaba, Madrid: Paloma Aguilera.

Hospital Infanta Sofía, San Sebastián de los Reyes, Madrid: Inés Suarez, Eduardo Malmierca.

Hospital La Paz, Madrid: Marta Mora.

Hospital Universitario Príncipe de Asturias, Alcalá de Henares, Madrid: Gerardo Rojo, Juan Antonio Cuadros.

Hospital Ramón y Cajal, Madrid: Rogelio López-Vélez, Francesca Norman, Begoña Monge, Ángela Martínez, José Antonio Pérez-Molina.

Hospital Universitario San Juan de Alicante, Sant Joan d’Alacant, Alicante: José Maria Cuadrado Pastor.

Hospital Virgen de la Macarena, Sevilla: Belén Gutiérrez, Ángel Domínguez.

Hospital Universitario Vall d’Hebron, Barcelona: Israel Molina, Fernando Salvador, Adrian Sánchez.

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Los miembros del grupo se relacionan en el Anexo 1.

Autor para correspondencia. (Núria Serre-Delcor n.serre@vhebron.net)
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