Regístrese
¿Aún no está registrado?
Información relevante

Consulte los artículos y contenidos publicados en este medio, además de los e-sumarios de las revistas científicas en el mismo momento de publicación

Máxima actualización

Esté informado en todo momento gracias a las alertas y novedades

Promociones exclusivas

Acceda a promociones exclusivas en suscripciones, lanzamientos y cursos acreditados

Crear Mi cuenta
Buscar en
Acta Otorrinolaringológica Española
Toda la web
Inicio Acta Otorrinolaringológica Española Desarrollo ontogénico de la articulación incudoestapedial
Información de la revista
Vol. 59. Núm. 8.Octubre 2008
Páginas 367-425
Compartir
Compartir
Descargar PDF
English PDF
Más opciones de artículo
Visitas
5426
Vol. 59. Núm. 8.Octubre 2008
Páginas 367-425
ARTÍCULOS ORIGINALES
DOI: 10.1016/S0001-6519(08)75986-7
Acceso a texto completo
Desarrollo ontogénico de la articulación incudoestapedial
Ontogenic Development of the Incudostapedial Joint
Visitas
5426
Jaime Rafael Whyte Orozcoa,
Autor para correspondencia
jwhyte@unizar.es

Correspondencia: Dr. J.R. Whyte Orozco. Departamento de Anatomía e Histología Humanas. Facultad de Medicina. Universidad de Zaragoza. Domingo Miral, s/n. 50009 Zaragoza. España.
, Ana Isabel Cisneros Gimenoa, Carmen Yus Gotorb, Jesús Ángel Obón Noguesa, Raúl Pérez Sanzc, José Francisco Gañet Soléd, Jesús José Fraile Rodrigoe
a Departamento de Anatomía e Histología Humanas. Universidad de Zaragoza. Zaragoza. España
b Servicio de Anatomía Patológica. Hospital Miguel Servet. Zaragoza. España
c Departamento de Fisiatría y Enfermería. Universidad de Zaragoza. Zaragoza. España
d Departamento de Cirugía. Universidad de Zaragoza. Zaragoza. España
e Servicio de Otorrinolaringología. Hospital Miguel Servet. Zaragoza. España
Este artículo ha recibido
5426
Visitas
Información del artículo
Resumen
Texto Completo
Bibliografía
Descargar PDF
Estadísticas
Figuras (5)
Mostrar másMostrar menos
Objetivo

Estudiar el desarrollo de la articulación incudoestapedial en embriones y fetos humanos.

Material y método

Se han estudiado 46 huesos temporales con ejemplares comprendidos entre 9 mm y recién nacidos. Las preparaciones estaban cortadas en serie y teñidas con la técnica de tricrómico de Martins.

Resultados

La articulación incudoestapedial adquiere las características de una articulación sinovial de tipo enartrosis a las 16 semanas de desarrollo. El cartílago que recubre las superficies articulares está formado por diferentes estratos que se desarrollan sucesivamente: el superficial, a las 19 semanas; el de transición, entre las 20 y las 23 semanas, y el radial, a partir de las 24 semanas. El hueso subcondral se desarrolla a partir de las 29 semanas por los mecanismos de aposición y extensión del periostal y el endostal, pero no es hasta la semana 34 cuando recubre por completo las superficies articulares, constituidos los fascículos óseos por los que se transmitirán las líneas de fuerza. La cápsula articular se forma a partir de la interzona, la zona superficial desarrolla el ligamento capsular y la interna, la sinovial.

Conclusiones

En el momento del nacimiento la articulación incudoestapedial está completamente desarrollada.

Palabras clave:
Desarrollo
Humano
Articulación incudoestapedial
Objective

To study the development of the incudostapedial joint in human embryos and foetuses.

Material and method

46 temporal bones with specimens between 9 mm and new-borns were studied. The preparations were sliced serially and dyed using the Martins trichrome technique.

Results

The incudostapedial joint takes on the characteristics of a spheroidal joint at 16 weeks of development. The cartilage covering the articular surfaces is formed by different strata that develop in succession: the superficial stratum at 19 weeks, the transitional between 20 and 23 weeks, and the radial from 24 weeks on. The subchondral bone develops after 29 weeks by the mechanisms of apposition and extension of the periosteal and endosteal bones, but it is not until week 34 that it completely covers the articular surfaces, following constitution of the bone fascicles transmitting the lines of force. The articular capsule is formed from the inter-zone, the surface zone develops the capsular ligament, and the internal surface develops the synovial membrane.

Conclusions

At the time of birth, the incudostapedial joint is completely developed.

Key words:
Development
Human
Incudostapedial joint
Texto Completo
INTRODUCCIÓN

La articulación incudoestapedial en el adulto se conoce desde antiguo1–3. Kirikae1 (1987) y Hüttenbrink et al6 (1987) incluyeron la articulación incudoestapedial en las diartrosis de la variedad de “enartrosis”, y sus superficies articulares serían la apófisis lenticular del yunque y la cabeza del estribo. Djeric et al5 describieron para ella detalles propios como cartílago denso y fibrilar en la apófisis lenticular y hialino característicamente empedrado en la cabeza del estribo, y observaron que la cápsula articular puede rodear por completo la apófisis lenticular o solamente su parte distal y que es más gruesa en la parte posterior.

La superficie del proceso lenticular tiene forma esférica, y su longitud sobrepasa su anchura; en la cabeza, la superficie articular presenta una laguna con forma de bóveda7.

Al ser una articulación de tipo diartrosis, puede sufrir lesiones en la etapa adulta por artritis reumatoide8,9.

En cambio, pocas son las referencias a la ontogenia y el desarrollo de la articulación incudoestapedial, y se limitan a mencionar únicamente la existencia de una interzona que separa los osículos y la independencia de éstos y su inclusión en las diartrosis de tipo enartrosis7,10–12.

MATERIAL Y MÉTODO

Se han revisado 46 huesos temporales pertenecientes a embriones y fetos con muestras comprendidas entre 9mm y recién nacidos.

El material procede de autopsias médico-legales de fetos cuya muerte ocurrió por aborto espontáneo, muerte intrauterina o en el momento del nacimiento.

Para datar los fetos hemos empleado las tablas de O'Rahilly et al13 (1996), que se basan en relacionar distintas medidas (longitud máxima, longitud cráneo-talón, diámetro biparietal, circunferencia abdominal y circunferencia cefálica) y pesos corporales. Estas medidas se han comparado con los datos aportados por la historia clínica y la ecografía cuando se disponía de ellas.

En los embriones y fetos de menos de 12 semanas de desarrollo se fijó toda la cabeza, mientras que en los de más edad se llevó a cabo una minuciosa y cuidada disección de los temporales en bloque. Todas las muestras fueron fijadas en formol al 10 %, descalcificadas con ácido nítrico al 2 % a una temperatura de 25°C. El tiempo medio de la descalcificación varió entre 1 y 15 días según el tamaño y el espesor de la pieza. Después del proceso de descalcificación, se eliminó el ácido mediante lavados en agua corriente.

Tras deshidratar las muestras en alcoholes a concentraciones progresivamente crecientes, se incluyeron en parafina, se cortaron con un microtomo Leitz en serie a 7μm y se tiñeron con la técnica de tricrómico de Martins.

RESULTADOSFormación de la interlínea articular

Los esbozos de la apófisis lenticular y la cabeza del estribo están separados entre sí por una interzona homogénea de mesénquima condensado entre las 7 y las 8 semanas de desarrollo (fig. 1).

Figura 1.
(0,24MB).

Panorámica y detalle, en un embrión de 36mm (8 semanas), de la presencia de una interzona homogénea que separa la apófisis lenticular (Ap L) de la cabeza del estribo (E). A: tricrómico de Martins, ×10. B: tricrómico de Martins, ×40. CM: cartílago de Meckel.

Esta interzona se diferencia a trilaminar, constituida por dos láminas condrogénicas separadas por una lámina intermedia a las 9 semanas de desarrollo (fig. 2).

Figura 2.
(0,22MB).

Panorámica y detalle en un embrión de 42mm (9 semanas). Nótese que la interzona se ha diferenciado a trilaminar. Izquierda, tricrómico de Martins, ×20. Derecha, tricrómico de Martins, ×60. 1: lámina condrogénica; 2: lámina intermedia; Ap L: apófisis lenticular; C: cartílago; E: cabeza del estribo.

A partir de las 12 semanas, en la interzona comienzan los fenómenos de cavitación, que aparecen en un principio con signos de apoptosis. Las células aparecen más teñidas que las células vecinas, los núcleos se condensan, se encogen y con frecuencia se fragmentan y su citoplasma aumenta (fig. 3A). Los fenómenos de cavitación se van consolidando entre las 13 y las 15 semanas de desarrollo (fig. 3B y C).

Figura 3.
(0,21MB).

Fenómenos de cavitación en la interzona y cómo se ha completado a las 16 semanas y la articulación incudoestapedial adquiere las características de una articulación de tipo enartrosis. A: destaca en el feto de 12 semanas la presencia en la lámina intermedia de células de aspecto apoptósico (tricrómico de Martins, ×100). B: a las 13 semanas (tricrómico de Martins, ×20). C: a las 14 semanas (tricrómico de Martins, ×20). D: a las 16 semanas (tricrómico de Martins, ×20). 1: lámina condrogénica; 2: lámina intermedia.

A las 16 semanas la articulación incudoestapedial ha finalizado su cavitación y adquiere en ese momento del desarrollo las características propias de una diartrosis de tipo enartrosis (fig. 3D).

Cartílago articular

Cuando los osículos todavía están en estadio cartilaginoso, las células próximas a la interlínea articular se diferencian y comienza a organizarse un estrato (superficial), con células de pequeño tamaño dispuestas paralelamente a la superficie y limitadas por fibras de colágeno (fig. 4A)

Figura 4.
(0,88MB).

Nótese las distintas fases del desarrollo del cartílago articular a partir de las superficies articulares de la apófisis lenticular del yunque y la cabeza del estribo. A: formación del estrato superficial (1) (tricrómico de Martins, ×40). B: formación del estrato de transición (2) (tricrómico de Martins, ×40). C: radial (3) y zona de mineralización (4) (tricrómico de Martins, ×20). D: formación de lagunas en el interior de la zona de mineralización (tricrómico de Martins, ×20). E: formación de hueso subcondral (5) (tricrómico de Martins, ×20). F: el hueso subcondral rodea las lagunas (tricrómico de Martins, ×20). G: el hueso subcondral no recubre por completo la superficie articular (tricrómico de Martins, ×40). H: la superficie articular está cubriera completamente por hueso (tricrómico de Martins, ×40).

Entre las 20 y las 23 semanas de desarrollo, aparece una nueva capa (transición) constituida por células redondas u ovales con una disposición al azar (fig. 4B).

La aparición de un estrato (radial) constituido por células redondeadas de mayor tamaño y dispuestas en columnas perpendiculares a la superficie articular, e interpuestas a ellas las fibras de colágeno en sentido radial, se observa entre las 24 y las 25 semanas.

La zona de mineralización aparece a las 26 semanas de desarrollo. Una vez constituida la zona de mineralización, comienza en ella una serie de cambios osteogénicos que dan lugar a la formación de lagunas en su interior (fig. 4D) y la aparición de láminas óseas por debajo del cartílago articular (fig. 4E y F). Esta transformación es similar en la apófisis lenticular y en la cabeza del estribo.

Hueso subcondral

La aparición de una lámina ósea subcondral inmediatamente por debajo del cartílago articular se observa a las 29 semanas de desarrollo. Esta lámina al principio está interpuesta entre las lagunas labradas en la zona mineralizada y la cavidad medular (fig. 4E), no recubre toda la superficie articular y todavía hay amplias zonas en las que el cartílago sigue contactando directamente con la cavidad medular (fig. 4E).

Es a partir de las 34 semanas cuando el hueso subcondral reviste toda la superficie articular y quedan constituidos los fascículos óseos por los que se transmitirán las líneas de fuerza. A partir de las 35 semanas, dichos fascículos aumentan de grosor por los mecanismos de aposición y extensión de los huesos periostal y endostal, y adquieren un aspecto más compacto. Dicho crecimiento hace que las lagunas sean cada vez más pequeñas. Estas lagunas, en un principio, contienen en su interior osteocitos activos y células hematopoyéticas, pero con el tiempo se observan lagunas vacías o células en fase de degeneración en su interior.

Ligamento capsular

El primordio del ligamento capsular se desarrolla a partir de la superficie de la interzona por condensación del mesénquima circundante a las 8 semanas de desarrollo, y está constituido por una lámina laxa orientada en sentido longitudinal (fig. 5A).

Figura 5.
(0,85MB).

Formación del ligamento capsular. A: el primordio del ligamento capsular se desarrolla a partir de la lámina intermedia de la interzona articular, que presenta una naturaleza laxa (tricrómico de Martins, ×20). B: el ligamento se condensa (tricrómico de Martins, ×40). C: se aprecia la diferencia entre ligamento y sinovia (tricrómico de Martins, ×40). D: nótese la aparición de fibras de colágeno en el interior (tricrómico de Martins, ×40). E: las fibras penetran en el cartílago (fibras de Sharpey) (tricrómico de Martins, ×40). F: las fibras están incluidas por completo en cartílago (tricrómico de Martins, ×40). G: la aparición de la cavidad medular hace que el ligamento esté en contacto con ella (tricrómico de Martins, ×4). H: el ligamento contacta con el hueso (tricrómico de Martins, ×10).

A las 10 semanas se condensa y forma una capa que se continúa con el pericondrio de los osículos (fig. 5B).

Entre las 11 y las 19 semanas de desarrollo, se observa un aumento de las fibras de colágeno (fig. 5C y D), las cuales se continúan con el pericondrio y van penetrando en el cartílago para, a las 21 semanas, constituir las típicas fibras de Sharpey (fig. 5E), que a las 23 semanas están incluidas por completo en cartílago (fig. 5F).

La aparición de la cavidad medular en la apófisis lenticular y en la cabeza del estribo hace que el ligamento capsular se relacione con ésta (fig. 5G). Cuando el hueso subcondral cubre por completo las superficies articulares, este ligamento queda incluido en él por acción de los osteoblastos situados entre los haces de fibras y la aposición del hueso cercano.

Sinovial

La membrana sinovial se desarrolla de la parte interna del mesénquima sinovial. En las primeras fases del desarrollo está constituida por células distribuidas al azar, entre las que se intercalan brotes vasculares periféricos que con el tiempo constituyen dos capas diferentes; la externa es de naturaleza conjuntiva, con abundantes vasos capilares, y está en contacto directo con el ligamento capsular, y la segunda es interna y en ella se aprecia escasa celularidad, que tiende a concentrarse en el borde libre.

DISCUSIÓN

Sobre la formación y el desarrollo de la articulación incudoestapedial, motivo de este trabajo, pocas son las referencias, que se limitan a mencionar únicamente la existencia de una interzona que separa los osículos y la independencia de éstos10,11.

Del estudio del material embrionario-fetal, se deduce la pertenencia de esta articulación a las diartrosis del tipo enartrosis7,12.

Así, a las ocho semanas presenta una interzona homogénea, que se hace trilaminar en la novena semana. Los mecanismos de cavitación comienzan entre las semanas 12 y 15, y a las 16 semanas la cavidad articular está completamente desarrollada.

Pensamos que el mecanismo de cavitación es de tipo intrínseco, y no extrínseco como proponen O'Rahilly et al14 (1972) para las grandes articulaciones sinoviales, debido a que en éstas la formación de la cavidad va asociada al movimiento y los osículos en ese periodo de evolución están inmersos en una matriz mesenquimatosa que no permite su movilidad. No es hasta las 21 semanas del desarrollo cuando en el mesénquima de la caja del tímpano empiezan los fenómenos de reabsorción, y su neumatización se completa hacia las 37 semanas15–17. Refuerzan esta hipótesis los trabajos de Takahara et al18 (1987), quienes no observan movimientos de los osículos hasta los 8 meses de desarrollo prenatal, que para esos autores es la época en que el mesénquima de la caja del tímpano desaparece.

Pensamos que la desaparición de la intezona para formar la cavidad articular se podría producir por muerte celular programada (apoptosis), fenómeno común y necesario durante el desarrollo embrionario para eliminar tejidos provisionales. Nos hace pensar en esta hipótesis la morfología que adoptan las células de la interzona, que se caracterizan por hipereosinofilia y retracción citoplásmica con fragmentación nuclear (cariorrexis) y porque afecta solamente a determinadas células, no necesariamente contiguas, y no al cartílago que rodea las superficies articulares. Al igual que O'Rahilly et al14, creemos que los condrocitos adyacentes serán los encargados de fagocitar estas células.

Con el tiempo, el cartílago que recubre los extremos de la superficies de la apófisis lenticular y la cabeza del estribo sufre una serie de diferenciaciones hasta convertirse en hialino; al principio del desarrollo no se puede diferenciar los condroblastos de la línea interarticular de los del resto del osículo. A las 19 semanas se observa el estrato superficial; las semanas entre la 20 y la 23 son de transición, y a las 24 semanas el cartílago adquiere tres estratos. Sobre las 26 semanas comienza a observarse la zona mineralizada y a las 29 semanas, la lámina ósea subcondral, y a las 34 semanas está completamente desarrollada y cubre toda la superficie articular.

El hueso que recubre las facetas articulares de ambos osículos se va consolidando lentamente. En un principio está representado por trabéculas óseas que cada vez son más compactas y forman las líneas de fuerza que trasmiten el movimiento hasta la articulación incudoestapedial.

Un hecho que queremos resaltar es la formación de lagunas óseas dentro del hueso subcondral. Al principio contienen células óseas activas (osteoblastos, osteoclastos y osteocitos) que con el tiempo se van degenerando. Estas observaciones coinciden con el trabajo de Marotti et al19 (1998), que observan que el 40 % de las lagunas óseas existentes en los osículos en los primeros 2 años están vacías o presentan osteocitos degenerados. Pensamos que esto se debe a que los osículos timpánicos presentan una osificación muy temprana, alcanzan su talla adulta en el feto y su crecimiento termina a los 4 años, pasando de tener una estructura cavitaria a otra compacta20–22. A esto hay que sumar que los osículos timpánicos son los únicos huesos largos que carecen de epífisis y metáfisis y su crecimiento permanece constante, con mínimas remodelaciones.

BIBLIOGRAFÍA
[1.]
P.C. Sappey
Traité d’anatomie
Baillière, (1874)
[2.]
L. Testut
Traité d’anatomie humaine
Masson, (1902)
[3.]
H. Rouviere
Anatomía humana, descriptiva topográfica y funcional
Baillo-Bailliere, (1974)
[4.]
I. Kirikae
The structure and function of the middle ear
The University of Tokyo Press, (1959)
[5.]
D. Djeric,D. Savic,D. Polic
Ascanning electron microscopic study of the incudostapedial joint
Rev Laryngol Otol Rhinol (Bord), 108 (1987), pp. 463-466
[6.]
K.B. Hüttenbrink,M. Pfautsch
The ear ossicle joints in the scanning electron microscopy image
Laryngol Rhinol Otol (Stuttg), 66 (1987), pp. 176-179
[7.]
A.E. Betremeev
Some structural characteristics of articulation of the incus and stapes in man
Vestn Otorinolaringol, 5-6 (1993), pp. 26-28
[8.]
V. Colletti,F.G. Fiorino,L. Bruni,D. Biasi
Middle ear mechanics in subjects with rheumatoid arthritis
Audiology, 36 (1997), pp. 136-146
[9.]
D. Biasi,F. Fiorino,A. Carletto,P. Caramaschi,S. Zeminian,L.M. Bambara
Middle ear function in rheumatoid arthritis a multiple frequency tympanometric study
Clin Experim Rheumatol, 14 (1996), pp. 243-247
[10.]
S.F. Richany,T.H. Bast,B.J. Anson
The development and adult structure of the malleus, incus and stapes
Ann Otol, 63 (1954), pp. 394-434
[11.]
S. Louryan
Le development des osselet de l’ouie chez l’embryon humain: correlations avec les donnees recueillies chez la souris
Bulletin de L’Association des Anatomistes, 236 (1993), pp. 29-32
[12.]
J. Whyte,L. Gonzalez,A. Cisneros,C. Yus,A. Torres,R. Sarrat
Fetal development of the human tympanic ossicular chain articulations
Cells Tissues Organs, 171 (2002), pp. 241-249 http://dx.doi.org/63124
[13.]
R. O’Rahilly,F. Müller
Human embriology and teratology
2.ª ed, Wiley-Liss, (1996)
[14.]
R. O’Rahilly,E. Gardner
The inicial appearance of ossification in staged human embryos
Am J Anat, 134 (1972), pp. 291-308 http://dx.doi.org/10.1002/aja.1001340303
[15.]
N.H. Buch,M.B. Jorgensen
Embryonic connective tissue in the tympanic cavity of the foetus and the newborn
Acta Oto-Laryng, 58 (1963), pp. 111-126
[16.]
A. Rauchfuss
Pneumatizacion and mesenchyme in the human middle ear
Acta Anat, 136 (1989), pp. 285-290
[17.]
J. Piza,C. Northrop,R. Eavey
Embryonic middle ear mesenchyme disappears by redistribution
Laryngoscope, 108 (1998), pp. 1378-1381
[18.]
T. Takahara,I. Sando
Mesenchyme remaining in temporal bones from patients with congenital anomalies. Aquantitative histopathologic study
Ann Otol Rhinol Laryngol, 96 (1987), pp. 333-339
[19.]
G. Marotti,G. Fameti,F. Remaggi,F. Tartari
Morphometric investigation on osteocytes in human auditory ossicles
[20.]
J. Olszewski
Structure of the middle ear in infants
Otolaryngol Pol, 43 (1989), pp. 278-283
[21.]
T. Yokoyama,Y. Lino,K. Kakizaki,Y. Murakami
Human temporal bone study on the postnatal ossification process of auditory ossicles
Laryngoscope, 109 (1999), pp. 927-930
[22.]
J. Whyte,A. Cisneros,J. Urieta,C. Yus,J. Gañet,A. Torres
Peculiaridades en la organización de la cadena osicular timpanica humana a lo largo de su ontogenia
Acta Otorrinolaringol Esp, 54 (2003), pp. 1-10
Copyright © 2008. Elsevier España, S.L.
es en pt
Política de cookies Cookies policy Política de cookies
Utilizamos cookies propias y de terceros para mejorar nuestros servicios y mostrarle publicidad relacionada con sus preferencias mediante el análisis de sus hábitos de navegación. Si continua navegando, consideramos que acepta su uso. Puede cambiar la configuración u obtener más información aquí. To improve our services and products, we use "cookies" (own or third parties authorized) to show advertising related to client preferences through the analyses of navigation customer behavior. Continuing navigation will be considered as acceptance of this use. You can change the settings or obtain more information by clicking here. Utilizamos cookies próprios e de terceiros para melhorar nossos serviços e mostrar publicidade relacionada às suas preferências, analisando seus hábitos de navegação. Se continuar a navegar, consideramos que aceita o seu uso. Você pode alterar a configuração ou obter mais informações aqui.
es en pt

¿Es usted profesional sanitario apto para prescribir o dispensar medicamentos?

Are you a health professional able to prescribe or dispense drugs?

Você é um profissional de saúde habilitado a prescrever ou dispensar medicamentos